INTRODUCCIÓN

Los ecosistemas arrecifales coralinos y sus complejas interacciones ecológicas albergan una gran diversidad de especies marinas, dentro de los cuales se encuentran los peces. La relación entre los peces de arrecife y la cobertura coralina ha sido ampliamente documentada (^{Muruga et al. 2024}), destacando la importancia de las colonias coralinas como áreas de refugio que facilitan la convergencia de diversos procesos ecológicos (^{Komyakova et al. 2013}). Estos procesos e interacciones, junto con el uso y la distribución de los recursos, desempeñan un papel clave en la estructuración de las comunidades bentónicas. A nivel global, se han identificado más de 320 especies de peces que utilizan a los corales vivos como su principal hábitat y refugio, lo que representa aproximadamente el 8% de la diversidad total de los peces de arrecife (^{Coker et al. 2014}). Estas interacciones pueden ser debidas a la búsqueda o establecimiento de un refugio (i.e., Cirrhitidae), alimentación (i.e., Stegastes) y depredación (i.e., Scaridae), entre otros procesos ecológicos (^{Depczynski y Bellwood 2003}). Sin embargo, un gran número de especies de peces arrecifales no son dependientes obligados de los corales vivos, por lo que realizan un amplio uso del ecosistema e influyen en la trofodinámica de los arrecifes (^{Depczynski y Bellwood 2003, Cooker et al. 2014}).

La mayoría de los estudios sobre las asociaciones entre peces y corales se han concentrado en regiones de alta diversidad y amplias extensiones de cobertura coralina, como el Caribe (^{Olán-González et al. 2020}) o el Indo-Pacífico (^{Holbrook et al. 2008}, ^{Coker et al. 2014}, ^{Moynihan et al. 2022}). En ambas regiones, se ha observado que la diversidad de peces aumenta con la presencia y cobertura de coral (^{Coker et al. 2014}). En este contexto, en el Pacífico Oriental Tropical (POT), se ha evaluado la influencia de las características bentónicas en la estructuración de la fauna íctica (^{Dominici-Arosemena y Wolff 2006}, ^{Galván-Villa et al. 2011}, ^{Ricart et al. 2016}, ^{Salas-Moya et al. 2021}), no obstante, el efecto del hábitat sobre la ictiofauna en el POT no es del todo claro, ya que algunos autores han sugerido que la diversidad íctica aumenta con una mayor complejidad del hábitat (^{Benfield et al. 2008}), mientras que otros han mencionado que la diversidad de peces disminuye a medida que aumenta la cobertura de coral (^{Olán-González et al. 2020}). Sumado a lo anterior, los arrecifes del POT se consideran parches aislados de coral, denominados arrecifes rocosos-coralinos bordeantes, principalmente debido a la estrecha plataforma continental que impide el desarrollo de grandes extensiones de arrecifes (^{Reyes-Bonilla 2003}), ya que la mayoría de las especies formadoras de arrecifes coralinos (i.e., Pocillopora) no se desarrollan más allá de los 8 m de profundidad (^{López-Pérez et al. 2024}).

En los peces arrecifales existe un grupo denominado peces arrecifales criptobentónicos (PACB), que son peces pequeños que no superan los 5 cm de longitud total en su etapa adulta (^{Depczynski y Bellwood 2003}, ^{Brandl et al. 2018}). Los PACB poseen dispersión limitada, baja longevidad, ciclos generacionales cortos y una alta especialización sobre sus preferencias de hábitat (^{Hastings y Galland 2010}, ^{Brandl et al. 2018}). Además, los PACB pueden representar más del 40% de la diversidad de especies ícticas en arrecifes tropicales (^{Ackerman y Bellwood 2000}) y hasta el 85% de la abundancia total (^{Galland et al. 2017}). Sin embargo, evaluar el ensamblaje de los PACB no es sencillo debido a la dificultad para obtenerlos, la extrema miniaturización de sus estructuras anatómicas que complica su identificación y la gran variación de color en sus diferentes etapas de crecimiento (^{Brandl et al. 2018}). Por lo tanto, los PACB dependen en gran medida de la disponibilidad de microhábitats específicos debido a su especialización en las preferencias de hábitat. Los microhábitats son áreas pequeñas dentro de un hábitat de mayor tamaño que se diferencian del entorno circundante por características estructurales, faunísticas, ecológicas o climáticas (^{Morrison et al. 2012}, ^{Shi et al. 2016}). Por lo que, al estudiar a los PACB, los microhábitats suelen clasificarse en función de las características de las estructuras bentónicas presentes (i.e., grietas, escombro coralino o canto rodado) o por el tipo de morfología coralina (^{Depczynski y Bellwood 2004}, ^{Brooks et al. 2007}, ^{Troyer et al. 2018}).

En la región centro-norte del Golfo de California, los arrecifes rocosos están constituidos principalmente por la especie Porites panamensis que forma colonias y parches aislados (^{Reyes-Bonilla y López-Pérez 2009}), con valores promedio del porcentaje de cobertura de alrededor del 1% (^{Glynn et al. 2017}), aunque en algunas regiones del Golfo de California, como en Bahía de los Ángeles, esta cifra se incrementa hasta alcanzar el 3.5% (^{Norzagaray‐López et al. 2015}). Esta especie de coral podría ser clave en la generación de microhábitats coralinos, contribuyendo notablemente a la biodiversidad del Golfo de California, un ecosistema que alberga aproximadamente 4,852 especies de invertebrados y 911 especies de peces (^{Brusca 2010}), y entre 16 y 20 especies de corales escleractinios, con los géneros Pocillopora y Porites siendo los más abundantes (^{Reyes-Bonilla et al. 2005}, ^{Glynn et al. 2017}). Debido a esto, el estudio de los peces asociados a microhábitats coralinos es fundamental para entender su papel ecológico.

En los últimos años, el uso de herramientas de modelado 3D y fotogrametría ha revolucionado el estudio de las estructuras coralinas. Estas tecnologías permiten obtener datos precisos sobre la tridimensionalidad y la complejidad de las estructuras del fondo marino, lo que ha transformado la investigación de los arrecifes coralinos (^{Storlazzi et al. 2016}, ^{Urbina‐Barreto et al. 2022}). Además, permiten superan las limitaciones a pequeña escala de los métodos tradicionales al permitir la reconstrucción 3D de colonias coralinas individuales y de microhábitats (^{Urbina-Barreto et al. 2021}), lo que ha facilitado el estudio de la criptofauna asociada (^{Curtis et al. 2023}). Considerando estos antecedentes, utilizamos herramientas de modelado 3D para evaluar la complejidad e importancia del coral masivo P. panamensis y su influencia en la estructuración de los PACB. Para ello, se recolectaron los peces en microhábitats constituidos por coral y roca para posteriormente evaluar su asociación a estas estructuras. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue comparar la densidad, estructura y composición de la comunidad de PACB entre microhábitats conformados por el coral P. panamensis y microhábitats rocosos. Hipotetizamos que la riqueza y la densidad de PACB serán mayores en microhábitats coralinos debido a que estos microhábitats son tridimensionalmente más complejos. Este estudio proporciona evidencia empírica para comprender mejor la asociación de los PACB con los microhábitats presentes en el Golfo de California.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El estudio se llevó a cabo en un arrecife rocoso-coralino somero ubicado en la parte sur de la Isla La Llave (Fig. 1a). Esta isla se ubica dentro de la Reserva de la Biósfera Zona Marina Bahía de los Ángeles, Canales de Ballenas y de Salsipuedes, en la región centro-norte del Golfo de California. Esta región se caracteriza por su clima árido y presenta amplias variaciones climáticas estacionales. En el periodo comprendido entre febrero y abril, la temperatura superficial del mar puede descender a menos de 16 °C, mientras que, en los meses de agosto y septiembre, puede superar los 27 °C (^{Martínez-Fuentes et al. 2022}).

Figura 1 Área de estudio. Los polígonos azules indican las áreas en donde se realizó el muestreo en Isla La Llave, Reserva de la Biósfera Zona Marina Bahía de los Ángeles, Canales de Ballenas y de Salsipuedes (a). Dibujo esquemático de arrecife rocoso-coralino compuesto de microhábitats coralinos (Porites panamensis) y microhábitats rocosos (b). 

RESULTADOS

Se recolectaron 238 PACB de 14 especies; 76.62% estuvo representado por 5 especies: Elacatinus puncticulatus, Crocodilichthys gracilis, Lythrypnus pulchellus, Lythrypnus dalli y Barbulifer pantherinus (Fig. 2). La riqueza promedio de PACB fue ligeramente mayor en los microhábitats coralinos en comparación con los microhábitats rocosos, con valores de 5.6 ± 1.3 ( x- ± EE) y 4.7 ± 1.7 especies, respectivamente. Sin embargo, estas diferencias en la riqueza no fueron significativas (Fig. 3a; Mann-Whitney-Wilcoxon, W = 35.5, P = 0.385). En cambio, la densidad de PACB en microhábitats coralinos fue de 55.71 ± 14.88 ind·m^-2 y fue significativamente mayor que en los microhábitats rocosos (24.68 ± 4.06 ind·m^-2) (Fig. 3b; Mann-Whitney-Wilcoxon, W = 46.5, P = 0.036). Los valores más altos de densidad de PACB se observaron en un microhábitat coralino, el cual registró un valor de 102.38 ind·m^-2, mientras que en los microhábitats rocosos, la densidad nunca superó los 50 ind·m^-2 (Tabla S1).

Figura 2 Abundancia relativa (%) del total de los peces arrecifales criptobentónicos (PACB) analizados en este trabajo. 

Figura 3 Comparación de la riqueza (a) y densidad (b) de peces arrecifales criptobentónicos (PACB) en microhábitats coralinos (Porites panamensis) y microhábitats rocosos. Análisis de la composición del ensamblaje mediante el escalamiento multidimensional no métrico (NMDS, por sus siglas en inglés) de la densidad de las 14 especies de PACB en los 16 microhábitats analizados (c). En la parte superior del gráfico se muestran los resultados de los análisis de Mann-Whitney-Wilcoxon y análisis multivariado de varianza permutacional (PERMANOVA, por sus siglas en inglés). 

El análisis PERMANOVA mostró diferencias significativas en la estructura y composición del ensamblaje de PACB entre los microhábitats coralinos y rocosos (Pseudo-F = 4.4, P = 0.004). Del mismo modo, el NMDS mostró un ordenamiento diferencial de 2 grupos claramente definidos, evidenciando de manera gráfica la disimilitud en la estructura y composición del ensamblaje de PACB para cada microhábitat (Fig. 3c). El análisis SIMPER permitió identificar a las especies de PACB que más contribuyeron con esta disimilitud entre microhábitats (Tabla 1). Las especies E. puncticulatus, Acanthemblemaria crockeri y L. dalli fueron las principales responsables de las diferencias entre los microhábitats. A su vez, estas fueron las que presentaron valores más altos de densidad en microhábitats coralinos, mientras otras especies, como C. gracilis, Apogon retrosella, Chriolepis semisquamata y Coryphopterus urospilus, presentaron valores más altos en microhábitats rocosos (Tabla 1, Tabla S2). Complementariamente, el diagrama aluvial permitió la representación gráfica de la estructura típica de los ensamblajes de PACB en microhábitats coralinos y rocosos (Fig. 4). En cuanto a la complejidad del hábitat, la rugosidad 3D en los microhábitats coralinos alcanzó un valor promedio de 2.03 ± 0.56, mientras que en los microhábitats rocosos fue de 1.69 ± 0.40. No obstante, estas diferencias entre microhábitats no fueron significativas (Mann-Whitney-Wilcoxon, W = 38, P = 0.257).

Figura 4 Diagrama aluvial de la preferencia de las especies de peces arrecifales criptobentónicos más abundantes y sus afinidades hacia los microhábitats coralinos y rocosos. EPUN = Elacatinus puncticulatus, CURO = Coryphopterus urospilus, CGRA = Crocodilichthys gracilis, LPUL = Lythrypnus pulchellus, LDAL = Lythrypnus dalli, BPAN = Barbulifer pantherinus, ACRO = Acanthemblemaria crockeri, ARET = Apogon retrosella, CSEM = Chriolepis semisquamata. El grosor de las líneas es proporcional a la densidad promedio de cada especie en cada microhábitat. 

DISCUSIÓN

En el Pacífico mexicano, numerosos estudios han explorado la influencia de la complejidad del hábitat en la estructuración del ensamblaje de peces (i.e., ^{Aburto-Oropeza y Balart 2001}, ^{López-Pérez et al. 2013}). Sin embargo, estas investigaciones generalmente han involucrado especies conspicuas y evaluado características relativamente generales de los arrecifes, como la cobertura coralina, rugosidad del fondo o variables derivadas de análisis de la diversidad funcional (^{Olán-González et al. 2020}, ^{Dubuc et al. 2023}). Han sido escasos los trabajos en el POT que han analizado, en una escala espacial muy fina (i.e., 1 × 1 m), la influencia de los microhábitats (i.e., corales blandos, corales duros, roca y escombro) en la estructuración del ensamblaje de peces crípticos (^{Alzate et al. 2014}, ^{Galland et al. 2017}, ^{González-Murcia et al. 2023}). Este estudio analizó la importancia del coral P. panamensis en la estructuración de PACB del centro-norte del Golfo de California, y los resultados ofrecen una ventana para explorar la importancia de este grupo de peces poco evaluados y como pueden verse influenciados por las características del microhábitat, particularmente en corales formadores de arrecifes.

Los corales del género Porites pueden desarrollar hábitats de gran complejidad, llegando a medir más de 6 m de diámetro y albergar una abundancia y diversidad notable de peces arrecifales (^{Nanami y Nishihira 2004}). Se ha documentado que las colonias de Porites con morfología columnar ramificada albergan una riqueza funcional de peces aún mayor en comparación con los corales del género Pocillopora (^{Richardson et al. 2017}). En este estudio, no se observaron diferencias en la riqueza de PACB entre microhábitats rocosos y coralinos, lo cual difiere a lo reportado en el Pacífico de Panamá por ^{Dominici-Arosemena y Wolff (2006)}, quienes observaron diferencias en la diversidad de peces entre microhábitats de corales masivos, corales ramificados y escombros coralinos. Sin embargo, en este trabajo probablemente no observamos diferencias significativas entre microhábitats debido al bajo número de especies registradas. En microhábitats rocosos, se registró una riqueza específica acumulada de 11 especies, y en microhábitats coralinos, la riqueza acumulada fue de 9 especies (Tabla 1). Es bien conocido que la riqueza específica depende del esfuerzo de muestreo (^{Magurran 2003}), por lo que estudios espacio-temporales a largo plazo redundarán notablemente en mejorar la calidad del inventario biológico de ambos microhábitats.

Por otra parte, en este estudio, la densidad promedio de PACB en microhábitats rocosos fue de 24.68 ± 4.06 ind·m^-2, la cual fue muy similar a los 20.9 ± 1.7 ind·m^-2 reportados por ^{González-Cabello y Bellwood (2009)} en Bahía de Loreto, Golfo de California. Contrario a nuestros resultados, estos autores observaron densidades relativamente bajas en colonias coralinas, en donde las especies Protemblemaria bicirris (20.66%) y A. crockeri (14.37%) fueron las especies dominantes. En cambio, en este trabajo, observamos que A. crockeri presentó mayor densidad en microhábitats con cobertura coralina (9.05 ± 1.75 ind·m^-2), en comparación con microhábitats rocosos (0.65 ± 0.46 ind·m^-2), mientras que ^{González-Cabello y Bellwood (2009)} observaron un patrón opuesto para esta especie, siendo más abundante en roca (5.00 ± 1.24 ind·m^-2) que en las cabezas de coral (Pocillopora) (1.50 ± 0.85 ind·m^-2). Esto sugiere que factores locales, junto con la disponibilidad y la estructura del hábitat, influyen tanto en la distribución como en las preferencias de hábitat de las especies (^{Arias-González et al. 2006}). Por lo tanto, nuestra hipótesis se confirmó de manera parcial. Aunque se registraron valores más altos de densidad en los microhábitats coralinos, esto no se reflejó en un incremento en la riqueza. Esperábamos que la complejidad del hábitat fuera un factor determinante bajo la premisa de que los corales presentarían mayor complejidad estructural. Sin embargo, los análisis no mostraron diferencias significativas en la rugosidad 3D, lo que sugiere que los corales no fueron estructuralmente más complejos que los microhábitats rocosos.

Es importante enfatizar en que únicamente se ha detectado a P. panamensis como una especie importante en la construcción de arrecifes coralinos someros en Bahía de los Ángeles, mientras que más al sur (i.e., Loreto), se ha reportado que otras especies de corales duros formadores de arrecifes coralinos son más importantes en términos de cobertura coralina (i.e., Pocillopora). Por lo que, los resultados de ^{González-Cabello y Bellwood (2009)} y los de este trabajo podrían indicar que existen ensamblajes de PACB para cada especie de coral. ^{Troyer et al. (2018)} determinaron que existe una estructuración de PACB para cada tipo de sustrato en arrecifes someros del Mar Rojo, en donde la abundancia, diversidad y riqueza de especies fue mayor en microhábitats de escombro que en arrecifes de coral o sustrato arenoso; sin embargo, a nivel del ensamblaje de especies, identificaron especies particulares para cada tipo de microhábitat. De hecho, ^{Brandl et al. (2018)} y ^{Brandl et al. (2020)} han descrito ensamblajes únicos para cada tipo de sustrato o microhábitat y han determinado que, además de una marcada diferenciación en el ensamblaje de especies, existe una marcada partición del nicho trófico intra o interespecífica.

En el norte del Golfo de California, es probable que P. panamensis desempeñe un papel funcional crucial como microhábitat de PACB, similar a lo observado en especies criptobentónicas en otras regiones del mundo (^{Brandl et al. 2018}, ^{Troyer et al. 2018}). Aunque en este trabajo no se evaluó la importancia de los PACB en la trofodinámica del arrecife, es bien conocido que los PACB del Golfo de California contribuyen sustancialmente al reciclamiento de materia y energía. ^{Galland et al. (2017)} demostraron que, en el Golfo de California, los PACB representaron más del 40% en promedio de la riqueza de especies por sitio, más del 95% de la abundancia total de peces y hasta el 56% de los requerimientos metabólicos en un arrecife. Estos autores dividieron el Golfo de California en norte y sur (Bahía de los Ángeles está en el norte de esta división), y reportaron que existe una mayor contribución de PACB en biomasa, abundancia y metabolismo en el norte. Por lo tanto, los autores sugieren que los PACB son un grupo de peces cruciales en el reciclamiento de materia y energía, aunque esta contribución parece tener mayor relevancia en las islas del norte del Golfo de California que en el sur. Incluso, ^{Ackerman y Bellwood (2000)} habían obtenido resultados similares en la Isla Orfeo, Australia; estos autores determinaron que los peces de menos de 10 cm de longitud pueden utilizar más del 57% del metabolismo del ecosistema. ^{Brandl et al. (2018)} también demostraron que los PACB poseen tasas metabólicas, de mortalidad y fecundidad muy altas, comparado con los peces conspicuos, y concluyeron que los PACB son un grupo biológico con una rotación muy alta en el ecosistema, incluso categorizando a los PACB como la parte “neurálgica” de los arrecifes.

CONCLUSIONES

El Golfo de California se encuentra entre los ecosistemas más diversos y productivos del mundo, en donde 104 especies son PACB (40% son endémicas del Golfo de California; ^{Galland 2013}). Los PACB carecen de valor comercial para consumo humano y, por ello, generalmente han sido excluidos de las evaluaciones ictiológicas en el Pacífico mexicano. Sin embargo, desempeñan papeles cruciales dentro de los ecosistemas al estar en estrecha asociación con el bentos, proporcionando vínculos energéticos cruciales entre el bentos y el necton y jugando un rol importante en la trofodinámica de los arrecifes de coral al proporcionar energía hacia consumidores más grandes (^{Galland et al. 2017}). En este estudio obtuvimos que la estructura y composición de los ensamblajes de PACB difiere entre los microhábitats rocosos y coralinos, en donde la densidad de PACB fue mayor en microhábitats coralinos. Además, solo 5 especies contribuyeron con el 76.62% de la abundancia total. Este trabajo representa uno de los primeros esfuerzos en comprender la estructuración de los PACB en los arrecifes someros del Pacífico mexicano. Futuros esfuerzos deben estar enfocados en comprender el papel de los PACB en la trofodinámica de arrecifes en la región y sitios más al sur debido a que, en las últimas décadas en el centro-sur del Pacífico mexicano, se han propuesto programas de recuperación y restauración coralina, y probablemente los PACB jueguen un papel crucial en estos procesos, pero no están siendo evaluados. Además, la baja tolerancia ambiental, tiempos rápidos de recambio poblacional y escaso aprovechamiento de los PACB (^{Brandl et al. 2018}), los convierte en un grupo modelo para generar hipótesis ecológicas en estudios ictiológicos en el Pacífico mexicano.