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Revista mexicana de fitopatología

versión On-line ISSN 2007-8080versión impresa ISSN 0185-3309

Rev. mex. fitopatol vol.42 no.1 Texcoco ene. 2024  Epub 27-Ene-2025

https://doi.org/10.18781/r.mex.fit.2303-1 

Notas fitopatológicas

Efecto bioestimulante de cepas nativas de Trichoderma en la germinación de cuatro variedades de albahaca

Juanita Guadalupe Hollman-Aragón1 

Mirella Romero-Bastidas*  1 

Pablo Misael Arce-Amezquita1 

Alejandro Palacios-Espinosa1 

1 Departamento Académico de Agronomía, Universidad Autónoma de Baja California Sur, Carretera al Sur, km 5.5, La Paz, B.C.S. Apartado Postal 19-B, México.


Resumen

Objetivos/antecedentes.

Trichoderma es una herramienta eficiente como bioestimulante en cultivo de albahaca. Sin embargo, solo algunas especies han sido estudiadas sobre cultivares específicos. Por lo anterior, el objetivo de esta investigación fue evaluar la eficacia bioestimulante de cepas nativas de Trichoderma sobre la germinación y crecimiento de cuatro variedades de albahaca.

Materiales y Métodos.

En el estudio se utilizaron seis especies de Trichoderma (T. asperellum, atroviride, viride, longibrachiatum, harzianum, koningii y Trichoderma sp.), una cepa de Trichoderma comercial (T. harzianum), fertilizante sintético (T17) y el control. 30 semillas de las variedades Purple Ruffles, Lemon, Siam Queen y Nufar fueron tratadas con una suspensión de esporas de cada Trichoderma. 48 h después, las semillas se sembraron e incubaron a 28 °C con un fotoperiodo de 12 h luz/oscuridad. Las variables a evaluar fueron; Tasa y porcentaje de germinación, biomasa y longitud de plántulas.

Resultados.

T. atroviride presentó el mayor efecto bioestimulante en germinación. Mientras que T. asperellum registró una eficacia incrementada en biomasa y longitud de la planta en las cuatro variedades. La acción del T. comercial fue menor en todos los casos.

Conclusión.

Este estudio demuestra que las cepas nativas de Trichoderma poseen efecto bioestimulante en las plantas y presentan mayor eficacia que las especies de tipo comercial.

Palabras clave: Antagonista; in vitro; crecimiento vegetativo

ABSTRACT

Objetive/antecedents.

Trichoderma is an efficient tool as biostimulant in basil crop. However, only few species have been studied in specific cultivars. Therefore, the objective of this research was to evaluate the biostimulant efficacy of native Trichoderma strains on the germination and growth of four varieties of basil.

Materials and Methods.

Seven strains of Trichoderma (T. asperellum, atroviride, viride, longibrachiatum, harzianum, koningii and Trichoderma sp.), a commercial Trichoderma (T. harzianum), synthetic fertilizer (T17) and the control were used in the study. 30 seeds of the Purple Ruffles, Lemon, Siam Queen and Nufar varieties were treated with a spore suspension of each Trichoderma. 48 h later, the seeds were sown and incubated at 28 °C with a 12 h light/dark photoperiod. The variables evaluated were; Rate and percentage of germination, biomass and length of seedlings.

Results.

T. atroviride presented the greatest biostimulant effect on germination (95%). While T. asperellum registered an increased efficiency in biomass (≥ 0.120 g) and length (≥ 1.0 cm) of the plant in the four varieties. The action of commercial T. was lower in all cases.

Conclusion.

This study demonstrated that the native strains of Trichoderma have a biostimulant effect on plants and are more effective than commercial species.

Key words: Antagonist; in vitro; vegetative growth

Introducción

La albahaca (Ocimum basilicum) pertenece a la familia de las Lamiaceas (Prinsi et al., 2020). Actualmente se considera un cultivo de gran importancia económica a nivel mundial (Trettel et al., 2018). Se espera que el consumo de hojas de albahaca incremente de 57 a 62 millones de dólares entre el 2021 y 2026 (Absolute Reports, 2020; Sipos et al., 2021). Generalmente, se cultiva en las regiones mediterráneas de Europa, así como en Asia, África y áreas tropicales y subtropicales de América (Baczek et al., 2019). En México, Baja California Sur, es el estado productor de mayor importancia, al presentar una superficie de siembra de 389.00 ha con una producción de 3,103.42 t y un valor cercano a 49 231.22 (SIAP, 2019). El valor comercial se debe a sus propiedades farmacéuticas, culinarias y medicinales (Vieira et al., 2014), las cuales dependen de la producción de aceites esenciales como el linalol, epi-α-cadinol, α-bergamoteno, γ-cadineno, germacreno-D y alcanfor (Hussain et al., 2020). La germinación es la etapa crucial del ciclo vegetal, ya que depende de factores intrínsecos (Madurez, viabilidad y latencia) y extrínsecos (Temperatura, sustrato, intensidad lumínica y humedad), los cuales limitan o promueven el establecimiento de la plántula sobre un sustrato (Bécquer et al., 2017). El uso de tratamientos pregerminativos permite acelerar y homogenizar la germinación, entre los cuales se cuentan la escarificación mecánica, térmica y química, la deshidratación, la imbibición, y los reguladores de crecimiento (Hernández et al., 2017). En este contexto, el uso de microorganismos con propiedades bioestimulantes, se considera un elemento importante como parte de una estrategia agrícola sostenible (Fiorentino et al., 2018).

Actualmente el hongo Trichoderma, ha llamado la atención en la agricultura no solo como biocontrolador de microorganismos fitopatógenos (Hernández-Melchor et al., 2019), sino también como bioestimulante vegetativo, debido a su capacidad de colonizar de una manera acelerada las raíces, incrementar la biomasa de la planta y estimular la exudación de importantes fitohormonas como el ácido indolacético (AIA) (Acurio y España, 2016; Bader et al., 2020). Además, diversos estudios han reportado su efecto positivo en la mejora de la germinación y viabilidad de las semillas (Ty´skiewicz et al., 2022). Las propiedades bioestimulates son atribuidas principalmente a especies como T. atroviride, T. asperellum, T. viride, y T. harzianum (Losada y Moreno, 2021). Sin embargo, se ha confirmado que no todas las cepas han mostrado el efecto deseado, debido a baja capacidad de adaptación a las áreas de aplicación (Savin-Molina, 2021). Al respecto, algunas investigaciones han sugerido incrementar el uso de cepas nativas aisladas de la misma región de los sistemas de producción de interés (Cubillos et al., 2009; Martínez et al., 2013). De esta manera se garantiza una mayor eficacia en su acción, al poseer mayor habilidad metabólica que las hace eficientes productoras de celulasas y quitinasas (Wang et al., 2017). Además, la producción de sustancias asociadas a fitohormonas se ve incrementada (Illescas et al., 2021). Por lo anterior, el objetivo de este estudio fue evaluar la eficacia de cepas de Trichoderma nativas de zonas áridas como bioestimulante en la germinación y crecimiento del cultivo de albahaca.

Durante el 2022, se realizó una investigación en el Laboratorio de Fitopatología de la Universidad Autónoma de Baja California Sur (UABCS), en el municipio de La Paz, Baja California Sur, México (24°06′03″N 110°18′54″O). Las variedades de albahaca utilizadas fueron: Purple Rufles, Lemon, Siam Queen y Nufar. Las semillas fueron proporcionadas por el Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste (CIBNOR) y del proveedor de semillas Vis Seed Co. Las cepas de Trichoderma nativas evaluadas fueron T. asperellum, T. atroviride, T. viride, T. longibrachiatum, T. harzianum, T. koningii, Trichoderma sp. y una cepa comercial de la especie harzianum. Dichas cepas fueron obtenidas del cepario del laboratorio de Fitopatología del Departamento Académico de Agronomía, aisladas previamente de la rizósfera de plantas desérticas de la región e identificadas (Savin-Molina et al., 2021). Estas fueron, reactivadas y purificadas en medio Agar Dextrosa y Papa (PDA) (BD BIOXON) e incubadas a 28 °C en oscuridad constante. Una suspensión de conidios en cada especie de Trichoderma fue realizada mediante el raspado de esporas a partir de cepas puras de siete días de crecimiento. La concentración de esporas correspondiente a cada cepa se contabilizó mediante el uso de la cámara de Neubauer (SUPE®IOR/GERMANY) y dicha solución acuosa fue empleada para el tratamiento de las semillas (Singh et al., 2016). 30 semillas de albahaca, correspondiente a cada variedad fueron depositadas en tubos eppendorf estériles de 1.5 mL, donde se les agregó 1 mL de la suspensión de esporas de cada Trichoderma a una concentración de 6 x 108 esporas mL-1. Como grupos control se incluyó un tratamiento a base de fertilizante sintético (T17) (1g L-1 agua) y otro solo con agua destilada estéril. Las semillas tratadas se dejaron reposar por 48 h y enseguida se extrajeron y sembraron en cámaras húmedas consistentes en cajas Petri estériles de 8 cm de diámetro a las que se le colocaron papel filtro estéril (Watman No. 4). Las cajas fueron dispuestas al azar en una cámara de germinación convencional con un fotoperiodo de 12 horas luz/oscuridad a una temperatura de 28 °C (Verma et al., 2007). Para determinar el efecto bioestimulante de las cepas de Trichoderma sobre las semillas de albahaca, se realizaron conteos de la germinación cada 24 h durante 15 días después de la siembra (dds). Las variables a evaluar fueron la tasa de germinación, mediante el registro del número de semillas germinadas a través del tiempo, así como el porcentaje de germinación a los 15 dds, siguiendo la fórmula propuesta por Mukhtar (2008): germinación (%) = No. de semillas germinadas/total de semillas evaluadas por 100. Una vez evaluada la germinación, se determinaron las variables morfométricas asociadas a la longitud de raíz y tallo, así como la biomasa fresca y seca en las plántulas de albahaca. Para determinar la longitud se utilizó una regla común y la medición se realizó a partir del epicótilo hasta el meristemo apical del tallo o raíz. La biomasa fresca de las plántulas se obtuvo mediante el uso de una balanza analítica (OHAUS). Posteriormente, éstas se depositaron en bolsas de papel y se colocaron en un horno de secado (BLUE M) a una temperatura de 60 °C durante 24 h. Trascurrido ese tiempo se obtuvo el peso seco de las mismas (Nieto-Garibay et al., 2009). El experimento se realizó bajo un diseño completo al azar, con 10 tratamientos y cuatro repeticiones por tratamiento para cada variedad, donde cada unidad experimental constó de una caja Petri con 30 semillas de albahaca. El modelo matemático utilizado fue el siguiente:

yij=m+ti+eij

Donde, yij es la respuesta de la variable morfométrica bajo el i-ésimo tratamiento, en la j-ésima repetición;

m es la media general del experimento;

ti es el efecto del i-ésimo tratamiento;

eij es el error experimental

Para el análisis estadístico de la tasa y porcentaje de germinación se realizó una regresión logística binaria. Mientras que para las variables morfométricas se utilizó un ANOVA y en su caso, una prueba de comparación múltiple de medias de Tukey. Los análisis fueron realizados con el paquete estadístico Minitab 19, con un nivel de confiabilidad del 95 %.

Los datos obtenidos registraron una respuesta diferencial en las cepas de Trichoderma evaluadas. A partir del día dos, las cepas correspondientes a T. longibrachiatum y T. comercial presentaron una acción inhibitoria en las semillas de albahaca al registrar en las cuatro variedades, un menor porcentaje de germinación a través del tiempo comparado con el control agua, donde la germinación fue mayor al 30%. Así mismo, se registró que las cepas de T. atroviride y T. koningii generaron el mayor efecto bioestimulante en las cuatro variedades de albahaca, al incrementar el porcentaje de germinación. El resto de los tratamientos, provocaron un efecto variable en cada cultivar, donde las semillas de la variedad Siam Queen, a partir del día tres, generó una germinación mayor al 40 %, seguido de la variedad Lemon (≥20 %) y Nufar (≥30 %), donde hasta el día cuatro y cinco incrementaron la respuesta al 50 %. Mientras que la acción en la variedad Purple Rufles, fue retardada al presentar una germinación mayor al 50 % hasta el día nueve. Al final de los 15 días de evaluación, la cepa de T. atroviride mostró diferencias significativas respecto al resto de los tratamientos al incitar el mayor porcentaje de germinación en las variedades Purples Ruffles (94 %) y Nufar (96 %), los cuales fueron iguales estadísticamente (Figura 1). En la variedad Siam Queen, no hubo diferencias significativas entre los tratamientos, lo cual muestra que las diferentes especies de Trichoderma, aunque no estimularon la germinación de las semillas en esta variedad, tampoco

Figura 1 Acción bioestimulante de Trichodermas nativas en el porcentaje de semillas germinadas de cuatro variedades de albahaca. 

la inhibieron al reportar resultados iguales al control. En la variedad Lemon, el único tratamiento que fue significativamente diferente fue Trichoderma harzianum del producto comercial el cual tuvo una respuesta menor (28 %). Mientras que los tratamientos que obtuvieron el porcentaje mayor fueron el fertilizante (79 %) y T. viride (77 %).

Las variables morfométricas en Var. Purple Ruffles, registraron que en biomasa fresca de tallo, las cepas de Trichoderma nativas no presentaron acción bioestimulante, donde T. asperellum, T. viride y Trichoderma sp. no mostraron diferencias significativas respecto al control, pero si respecto a T. harzianum, T. koningii y T. longibrachiatum, donde éstos tres últimos disminuyeron la biomasa, seguido del comercial, el fertilizante sintético y T. atroviride (Cuadro 1, Figura 2). En la biomasa de raíz, todas las cepas mostraron diferencias significativas, donde Trichoderma sp. provocó el mayor incremento radicular, seguido de T. viride. No así, para, T. harzianum, T. longibrachiatum y T. koningii, al ser igual estadísticamente al fertilizante sintético y el control Agua. T. comercial y T. atroviride registraron la mayor reducción en la biomasa de la raíz. Respecto a la biomasa seca de tallo, las cepas de Trichoderma tampoco registraron un incremento en esta variable, pero si en la biomasa seca de raíz, donde T. viride, T. harzianum y T. koningii registraron el mayor valor, y mostraron diferencias significativas respecto al resto de los tratamientos. En el caso de la longitud de tallo, no se observaron diferencias significativas entre los tratamientos, pero si en longitud de raíz, al registrar T. harzianum y el fertilizante el mayor incremento. En la Var. Lemon los resultados obtenidos en esta variedad, mostraron que el fertilizante presentó el mayor valor en la biomasa fresca de tallo y raíz, y mostró diferencias significativas con el resto de los tratamientos (Cuadro 2, Figura 2). En la biomasa de tallo, la cepa nativa que presentó acción bioestimulante fue T. asperellum. Mientras que T. harzianum y Trichoderma sp. registraron una respuesta similar al control. Sin embargo, el resto de los tratamientos redujeron esta variable, mostrando diferencias significativas entre éstos. En biomasa fresca de raíz, T. atroviride, T. viride, T. harzianum, T. koningii, Trichoderma sp. y T. comercial no presentaron diferencias significativas respecto al control, es decir éstas no estimularon el crecimiento de la plántula, pero tampoco lo afectaron. Mientras que T. asperellum y T. longibrachiatum lo redujeron. En la biomasa seca de tallo y raíz, T. harzianum y el fertilizante presentaron mayor efecto bioestimulante y no mostraron diferencias significativas entre ambos. Así mismo, las cepas de T. asperellum, atroviride, viride y Trichoderma sp. fueron similares al tratamiento control. Mientras que el resto redujo la acción en ambas variables. En la longitud de tallo y raíz, T. atroviride fue la cepa que presentó mayor acción bioestimulante junto al tratamiento de fertilizante y el resto de los tratamientos mostraron una respuesta variable tanto en raíz como en tallo, al presentar una tendencia de efecto inhibitorio en el crecimiento. Los resultados mostraron que esta variedad comercial, no mostró un patrón de respuesta sobre la eficacia de una cepa de Trichoderma en específico, ya que se registró en cada variable la acción de diferentes especies de Trichoderma dentro de las que destacaron T. asperellum, T. harzianum y T. atroviride.

Cuadro 1 Parámetros morfométricos de plántulas de albahaca Var. Purple Ruffles ante el efecto de diferentes aislados de Trichoderma. 

Tratamiento Biomasa (g) Longitud (cm)
Fresca Seca
Tallo Raíz Tallo Raíz Tallo Raíz
T. asperellum 0.120a 0.022abc 0.008a 0.000abc 1.059a 2.098abc
T. atroviride 0.003c 0.002c 0.000c 0.000b 1.000a 1.820abc
T. viride 0.125a 0.025abc 0.006abc 0.001a 0.878a 1.651b
T. longibrachiatum 0.094abc 0.022abc 0.004abc 0.000b 0.977a 1.677b
T. harzianum 0.107abc 0.030abc 0.007abc 0.001a 1.002a 2.377a
T. koningii 0.102abc 0.026abc 0.006abc 0.001a 1.024a 2.054abc
Trichoderma sp. 0.137a 0.040a 0.006abc 0.0007abc 1.024a 1.980abc
T. commercial 0.048bc 0.004bc 0.005abc 0.0009abc 0.933a 1.887abc
Fertilizer 0.044bc 0.015abc 0.003bc 0.000b 0.878a 2.421a
Control 0.125a 0.012abc 0.008a 0.001abc 0.864a 2.200abc

Medias con la misma letra dentro de cada columna son estadísticamente iguales (Tukey, p ≤0.05).

Figura 2 Principales tratamientos de Trichoderma con mayor respuesta positiva (1ra. y 2da. foto de la izquierda) o negativa (3er. foto a la derecha) en el crecimiento de cuatro cultivares de albahaca. 

Cuadro 2 Parámetros morfométricos de plántulas de albahaca Var. Lemon ante el efecto de diferentes aislados de Trichoderma 

Tratamiento Biomasa (g) Longitud (cm)
Fresca Seca
Tallo Raíz Tallo Raíz Tallo Raíz
T. asperellum 0.103ab 0.048b 0.005abc 0.001abc 0.600b 3.101d
T. atroviride 0.061bcde 0.037bc 0.002cd 0.001abc 0.8650a 4.9102ab
T. viride 0.082abcd 0.039bc 0.005abcd 0.002abc 0.579b 3.412cd
T. longibrachiatum 0.024e 0.006c 0.001d 0.000c 0.497b 1.237e
T. harzianum 0.091abc 0.027bc 0.007a 0.002a 0.593b 3.511cd
T. koningii 0.045cde 0.018bc 0.003bcd 0.001bc 0.654b 3.036d
Trichoderma sp. 0.087abc 0.033bc 0.006ab 0.002ab 0.645b 3.955bcd
T. commercial 0.035de 0.017bc 0.002cd 0.001bc 0.550b 3.300cd
Fertilizer 0.123a 0.092a 0.007a 0.003a 0.554b 5.026a
Control 0.088abc 0.021abc 0.005abc 0.001abc 0.512b 4.352abc

Medias con la misma letra dentro de cada columna son estadísticamente iguales (Tukey, p≤0.05).

En la variedad Siam Queen T. asperellum, Trichoderma sp. fueron iguales estadísticamente al tratamiento fertilizante al mostrar el mayor valor en la biomasa fresca de tallo y raíz, seguido de T. koningii, T. longibrachiatum y Trichoderma sp., mientras que en el caso de T. harzianum y T. comercial presentaron una respuesta similar al control, al provocar un crecimiento similar en las plántulas (Cuadro 3, Figura 2). El resto de los tratamientos tales como T. atroviride, T. viride y el control mostraron diferencias significativas entre ambos. Así mismo, las cepas de T. asperellum, atroviride, viride y Trichoderma sp. fueron similares al tratamiento control. Mientras que el resto redujo la acción en ambas variables. En la longitud de tallo y raíz, T. atroviride fue la cepa que presentó mayor acción bioestimulante junto al tratamiento de fertilizante y el resto de los tratamientos mostraron una respuesta variable tanto en raíz como en tallo, al presentar una tendencia de efecto inhibitorio en el crecimiento. Los resultados mostraron que esta variedad comercial, no mostró un patrón de respuesta sobre la eficacia de una cepa de Trichoderma en específico, ya que se registró en cada variable la acción de diferentes especies de Trichoderma dentro de las que destacaron T. asperellum, T. harzianum y T. atroviride.

Cuadro 3 Parámetros morfométricos de plántulas de albahaca Var. Siam Queen ante el efecto de diferentes aislados de Trichoderma. 

Tratamiento Biomasa (g) Longitud (cm)
Fresca Seca
Tallo Raíz Tallo Raíz Tallo Raíz
T. asperellum 0.121a 0.045a 0.007a 0.002a 0.752ab 2.286cd
T. atroviride 0.047c 0.015bc 0.003a 0.0007a 0.836ab 2.458bc
T. viride 0.065bc 0.008c 0.021a 0.002a 0.683b 2.577bc
T. longibrachiatum 0.104ab 0.034abc 0.007a 0.001a 0.880a 2.258cd
T. harzianum 0.092abc 0.014c 0.007a 0.001a 0.757ab 2.642abc
T. koningii 0.107ab 0.032abc 0.007a 0.001a 0.779ab 1.995d
Trichoderma sp. 0.121a 0.042ab 0.008a 0.002a 0.679b 2.707ab
T. commercial 0.075abc 0.015c 0.005a 0.002a 0.692b 2.494bc
Fertilizer 0.124a 0.047a 0.007a 0.002a 0.681b 3.000a
Control 0.089abc 0.032abc 0.007a 0.002a 0.511c 2.626abc

Medias con misma letra dentro de cada columna son estadísticamente iguales (Tukey, p ≤0.05).

provocaron una reducción en esta variable. En la biomasa seca de tallo y raíz, los tratamientos presentaron un comportamiento similar, sin mostrar diferencias significativas entre ellos. No así, en la variable de longitud de tallo y raíz, donde la respuesta en ambos casos fue muy variable respeto a las cepas nativas de Trichoderma, donde en longitud de tallo, T. longibrachiatum mostró una eficacia en la acción biostimulante; sin embargo, en longitud de raíz, el fertilizante destacó al estimular en mayor medida el crecimiento radicular, seguido del Trichoderma sp., mientras que en tallo, T. asperellum, T. atroviride, T. harzianum y T. koningii le siguieron en orden de importancia. Sin embargo, T. viride y T. comercial fueron lo que disminuyeron el efecto bioestimulante en la planta, al comportarse igual o con menor influencia que el control. En la variedad Nufar ante las cepas nativas de Trichoderma varió al mostrar diferencias significativas entre los tratamientos (Cuadro 4, Figura 2). Respecto a la biomasa fresca de tallo, ningún Trichoderma mostró efecto bioestimulante y solo el fertilizante presentó el mayor valor. Mientras que

Cuadro 4 Parámetros morfométricos de plántulas de albahaca Var. Nufar ante el efecto de diferentes aislados de Trichoderma. 

Tratamiento Biomasa (g) Longitud (cm)
Fresca Seca
Tallo Raíz Tallo Raíz Tallo Raíz
T. asperellum 0.092ab 0.040ab 0.004b 0.002b 0.986a 2.978ab
T. atroviride 0.052b 0.016b 0.002b 0.001b 0.982a 3.358ab
T. viride 0.092b 0.072a 0.005ab 0.002b 0.744ab 2.704ab
T. longibrachiatum 0.050b 0.013b 0.002b 0.0002b 0.908ab 2.070b
T. harzianum 0.101ab 0.025ab 0.005ab 0.002b 0.815ab 3.371a
T. koningii 0.081b 0.029ab 0.003b 0.001b 0.846ab 2.714ab
Trichoderma sp. 0.102ab 0.072a 0.004b 0.002b 0.786ab 3.508a
T. commercial 0.086b 0.021a 0.002b 0.005a 0.970ab 2.662ab
Fertilizer 0.150a 0.042ab 0.009a 0.002ab 0.745ab 3.489a
Control 0.106ab 0.032ab 0.006ab 0.002b 0.726b 3.623a

Medias con la misma letra dentro de cada columna son estadísticamente iguales (Tukey, p ≤0.05).

Trichoderma sp., T. harzianum y T. asperellum fueron similares al tratamiento control, al no mostrar diferencias significativas entre estos. Sin embargo, T. atroviride, T. viride, T. longibrachiatum, T. koningii y T. comercial inhibieron el incremento en la biomasa de tallo. Caso contrario en la biomasa fresca de raíz, donde T. viride y Trichoderma sp. estimularon el crecimiento radicular junto al tratamiento de T. comercial, donde no se presentaron diferencias significativas, pero si respecto a las cepas de T. asperellum, T. harzianum, T. koningii, el fertilizante y tratamiento control, los cuales no influenciaron positiva ni negativamente en esta variable. No así, T. atroviride y T. longibrachiatum, los cuales provocaron una reducción en la biomasa de raíz (Cuadro 4, Figura 2). En el peso seco de tallo y raíz, el T. comercial y el fertilizante incrementaron esta variable y mostraron diferencias significativas respecto al resto de los tratamientos, donde T. viride y T. harzianum fueron similares al control al presentar una misma respuesta. Mientras que el resto de los tratamientos presentaron una reducción de la misma. Respecto a la longitud de tallo T. asperellum y T. atroviride incrementaron el crecimiento del mismo, mientras que en raíz ninguna cepa destacó respecto a su acción estimulante, solo T. harzianum y Trichoderma sp. que, aunque no estimularon el crecimiento, tampoco provocaron un efecto negativo en el mismo.

Trichoderma poseen gran versatilidad en su modo de acción y cada especie reacciona diferente a los nichos donde se desarrolló. Durante la germinación de los cultivares, T. atroviride y T. koningii generaron el mayor efecto bioestimulante, especialmente en el cv. Nufar. Esto sugiere que su eficacia puede estar relacionada con su potencial de crecimiento micelial y/o de esporas e incremento de sustancias químicas asociadas a fitohormonas. Esto es consistente con lo reportado por Contreras-Cornejo et al. (2018), al señalar que la germinación de las esporas produce mayor liberación de fitohormonas y/o metabolitos estimuladores de crecimiento que cuando el hongo se aplica en la fase de micelio. En el cv. Purple Rufles, la acción de las diferentes especies de Trichoderma fue lenta en los primeros nueve días, lo que pone a prueba su capacidad para asimilar posibles compuestos. Al respecto, Prinsi et al. (2020), reportan que las variedades de albahaca muestran una alta variabilidad en los contenidos y propiedades de fenoles y que variedades de albahaca morada, como el caso de la variedad Purple Ruffles, produce una mayor cantidad de antocianinas que poseen efectos diversos, tales como la pigmentación de flores, semillas y la protección de órganos vegetativos del estrés (a) biótico (Hatier y Gould, 2008). Al final de los días de evaluación en el porcentaje de germinación, las diferentes especies de Trichoderma presentaron efecto biostimulante en follaje y raíz de albahaca. Esto puede deberse a los mecanismos que este tipo de microrganismo posee. Al respecto, Delgado-Sánchez (2013), señala que Trichoderma sp. en semilla reduce la resistencia mecánica de la testa y facilita el rompimiento de la latencia. Además, se ha señalado que Trichoderma también actúa en la solubilización de nutrientes como fosfatos, Fe, Mn y Mg (Acuario y España, 2016), lo cual puede mejorar la nutrición de los embriones e incrementar su rápido crecimiento (Bader, 2020). Los resultados de porcentaje de germinación coinciden con lo antes señalado. Además, se hizo evidente que la mayoría de las cepas de Trichoderma nativas mostraron una mayor eficacia que el Trichoderma comercial. Este resultado coincide con Cubillos et al. (2009), quienes evaluaron la respuesta diferencial de una cepa nativa de T. harzianum aislada de Elaeis guineensis y una cepa de Trichoderma comercial, donde encontraron que ambos tratamientos estimularon la germinación de semillas de maracuyá, con porcentajes de 64.4 y 93.3% comparado al testigo (53.3%), donde la cepa nativa mejoró el crecimiento e índice de germinación. Así mismo, Castillo et al. (2022) confirmaron el efecto positivo de Trichoderma en la germinación de semillas de agave, obteniendo porcentajes de 85%, lo que sugiere el uso de este microorganismo en pregerminación En el estudio, se hizo evidente que en algunas variedades como Purple Rufles, las cepas de T. comercial y T. atroviride tuvieron el mayor efecto de reducción en la biomasa de la raíz. Esta respuesta negativa de Trichoderma, se ha observado en algunos estudios, como lo reportado por Bazghaleh et al. (2020), quienes señalan que especies de Trichoderma, pueden presentar efectos variables en la planta que van desde promover o inhibir el crecimiento, hasta inducir resistencia o aumentar la susceptibilidad de la planta. Esto, debido a las complejas interacciones moleculares Trichoderma-planta, que desencadenan cambios transcriptómicos en ambas partes, por lo tanto, la cepa fúngica y el genotipo de la planta son los principales determinantes del resultado final (Gutiérrez-Moreno et al., 2021). En general el efecto bioestimulante de Trichoderma, fue evidente en biomasa y longitud de la raíz, donde su acción favoreció tanto el incremento de la masa celular como la longitud de las raíces. Al respecto, Khan et al. (2020), señalan que algunas especies de Trichoderma producen metabolitos secundarios (6-pentil-a-pirona, ácido heptelídico y peptaibols) que ayudan en el transporte de metales, simbiosis, competencia y diferenciación celular, involucrada con el crecimiento y desarrollo de células. En las variables evaluadas, más de una cepa nativa de Trichoderma mostró una eficacia mayor al fertilizante o al Trichoderma comercial. Esta acción es de gran importancia en el uso de nuevas cepas dentro de los sistemas de producción agrícola, donde se pretende disminuir la aplicación de agroquímicos sintéticos o cepas no nativas de la región. En este contexto, Sani et al. (2020), señalan que el uso de Trichoderma podría bajar la demanda de fertilizantes, tal como lo demuestran sus estudios con Trichoderma y biocarbón, donde redujeron la mitad del uso de fertilizante NPK sin afectar el rendimiento del cultivo. En la variedad Lemon, aunque se registró en cada variable la acción diferente de las especies de Trichoderma, las que comúnmente destacaron fueron T. asperellum, T. harzianum y T. atroviride. Esto es consistente con lo reportado por Zin et al. (2020) y Asis et al. (2021), al señalar que T. harzianum, asperellum y atroviride son las que mayormente se aplican como bioestimulantes comerciales en diversos cultivos agrícolas, debido a su rápido crecimiento y adaptabilidad a la rizósfera de la planta huésped. También es importante mencionar que la respuesta de las diferentes cepas evaluadas puede estar relacionado con el tipo de cultivar al que fueron inoculadas, debido a los compuestos o sustancias que esta variedad produce, ya que no todas las cepas presentaron una asociación positiva en ella, de ahí la importancia de la evaluación de distintas cepas con distintos cultivares. Al respecto Harman (2011), menciona que la selección de cepas de Trichoderma para su aplicación a un cultivo específico requiere de evaluaciones de múltiples combinaciones de cepa × cultivar, y elegir la mejor configuración experimental para este propósito sigue siendo una tarea complicada.

En Siam Queen, T. asperellum también destaco del resto de los tratamientos al presentar eficacia bioestimulante en las plántulas, mientras que la acción de T. harzianum fue distinta en cada variable. Contrario a lo que señala Abdullah et al. (2021), quienes reportan que T. harzianum se considera uno de los principales productos que poseen efectividad en el aumento de la absorción de Fósforo y otros micronutrientes, mejora la germinación, los atributos de crecimiento de brotes y raíces, así como el contenido de clorofila. Sin embargo, esta variabilidad de acción en el presente estudio, pudo deberse a que el tipo de cultivar no tiene una interacción positiva con este microorganismo y/los metabolitos que produce. En este contexto, Alfiky et al. (2021), señalan que Trichoderma secreta un conjunto de efectores para modular el crecimiento y la inmunidad de las plantas, donde se ha documentado que las proteínas, los ARN pequeños y diferentes clases de metabolitos secundarios (SM), incluidos los COV (compuestos orgánicos volátiles), desempeñan diferentes funciones críticas en las interacciones Trichoderma-planta. Así mismo, la capacidad para promover el crecimiento por parte de las cepas de Trichoderma se le atribuye a la capacidad de colonizar aceleradamente las raíces de la planta resultando en la protección de la planta ante fitopatógenos, lo cual aumenta la capacidad del crecimiento y por la exudación de fitohormonas o la solubilización de algunos nutrientes (Acurio y España 2016). En las plántulas de la variedad Nufar, la mayoría de las cepas nativas estimuló el crecimiento de raíz a excepción de T. atroviride y T. longibrachiatum, los cuales provocaron un decremento en la biomasa radicular.

Es posible que las cepas de Trichoderma hayan mostrado un mayor efecto biostimulante en raíz, a diferencia de tallo, debido que el sistema radicular secreta compuestos útiles para el óptimo establecimiento de Trichoderma. Guzman-Guzman et al. (2019), reportan que las raíces de las plantas liberan sustancias que afectan la composición de la microbiota presente en la rizósfera, y conduce al establecimiento de simbiosis que involucran la promoción de crecimiento vegetal. Esto coincide con Contreras-Cornejo et al. (2014), quienes mencionan que este efecto es debido a la producción de auxinas, que incrementan el desarrollo de raíces específicamente con las especies atroviride y virenus. En la variedad Nufar, se ha confirmado que es uno de los cultivares comunes dentro de la comercialización debido a sus aceites esenciales que poseen un aroma suave y dulce (Kellie y Currey, 2019). Debido a esta característica, se ha reportado que los microorganismos antagonistas se asocian con mayor eficacia en las raíces, debido aquellos compuestos químicos que estas secretan y pueden interactuar mediante una simbiosis (Guzman-Guzmán et al., 2019). Es posible que las cepas nativas de Trichoderma evaluadas hayan provocado una mayor estimulación en este cultivar debido a su adaptación a las sustancias que secretan sus raíces.

En este experimento se observó que la cepa T. atroviride causó mayor efecto bioestimulante en la germinación de los cultivares Nufar y Purple Rufles. Mientras en biomasa y longitud de raíz y tallo, T. asperellum y T. harzianum presentaron una eficacia mayor, con una respuesta variable entre ellos, según el cultivar evaluado. El efecto de T. comercial siempre fue menor sobre todas las variables, independientemente del cultivar. La eficacia de las cepas nativas de Trichoderma, estuvo asociado al tipo de cepa nativa y el cultivar de albahaca. Lo anterior demuestra la variabilidad de respuesta que poseen las diferentes cepas de Trichoderma y la necesidad constante del estudio de las mismas.

Agradecimientos

Al Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste (CIBNOR), especialmente a la Dra. Alejandra Nieto Garibay. También Consejo Nacional de Humanidades, Ciencias y Tecnologías (CONAHCYT) por la Beca para estudios de maestría.

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Recibido: 15 de Marzo de 2023; Aprobado: 09 de Diciembre de 2023

* Autor de correspondencia: Mirella Romero-Bastidas miromero@uabcs.mx

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