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Revista mexicana de fitopatología

versión On-line ISSN 2007-8080versión impresa ISSN 0185-3309

Rev. mex. fitopatol vol.39 no.3 Texcoco sep. 2021  Epub 13-Dic-2021

https://doi.org/10.18781/r.mex.fit.2106-7 

Artículos científicos

Caracterización morfológica y potencial de biocontrol de especies de Trichoderma aisladas de suelos del semiárido

Jonathan Savín-Molina1 

Luis Guillermo Hernández-Montiel2 

Wilson Ceiro-Catasú3 

Graciela Dolores Ávila-Quezada4 

Alejandro Palacios-Espinosa1 

Francisco Higinio Ruiz-Espinoza1 

Mirella Romero-Bastidas1  * 

1 Departamento Académico de Agronomía, Universidad Autónoma de Baja California Sur. Carretera al sur km 5.5. Colonia El Mezquitito, CP 23080, La Paz, Baja California Sur, México;

2 Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste. Avenida Instituto Politécnico Nacional 195. Colonia Playa Palo de Santa Rita Sur, CP 23096, La Paz, Baja California Sur, México;

3 Ministerio de Educación Superior, Universidad de Granma. Carretera a Manzanillo km 17 Peralejo, CP 85149, Granma, Cuba;

4 Facultad de Ciencias Agrotecnológicas, Universidad Autónoma de Chihuahua. Escorza 900, Colonia Centro, CP 31000, Chihuahua, Chihuahua, México;


Resumen.

Se aislaron, identificaron y caracterizaron especies de Trichoderma spp. asociadas a plantas de Pachycereus pringlei y Jatropha cinerea como agentes de biocontrol hacia hongos fitopatógenos. Los agentes antagónicos se aislaron de seis sitios en Baja California Sur, México. La identificación se realizó en base a sus características morfológicas y se determinó; abundancia, frecuencia de ocurrencia y antagonismo in vitro hacia F. oxysporum, F. solani, R. solani, C. gloeosporioides y A. alternata. Se obtuvieron 18 aislamientos de Trichoderma concentrados en siete especies: T. asperellum, T. atroviride, T. harzianum, T. koningii, T. viride, T. longibrachiatum y Trichoderma sp. La prueba de Duncan (p<0.05) mostró diferencias significativas en la abundancia de las especies (UFC/g de suelo) y la frecuencia de ocurrencia. La mayor población se encontró en El Saltito, Los Encinos y Las Pocitas con UFC de 2.1, 1.8 y 0.7 × 103 g-1 de suelo respectivamente. En el antagonismo in vitro, T. koningii inhibió significativamente el crecimiento de los hongos fitopatógenos comparado con el control comercial. La actividad antifúngica de las diversas especies de Trichoderma spp. pueden ser una alternativa para el biocontrol de enfermedades ocasionadas por hongos fitopatógenos de las especies analizadas.

Palabras clave: Hongo; suelo; diversidad; población; fitopatógenos; control biológico

Abstract.

Species of Trichoderma spp. were isolated, identified and characterized associated with Pachycereus pringlei and Jatropha cinerea as biocontrol agents against phytopathogenic fungi. The antagonistic agents were isolated from six sites in Baja California Sur, Mexico. The identification was made based on its morphological characteristics and abundance, frequency of occurrence and mycelial growth of Trichoderma spp. and in vitro antagonism against F. oxysporum, F. solani, R. solani, C. gloeosporioides and A. alternata was determined. Eighteen Trichoderma isolates concentrated in seven species were obtained: T. asperellum, T. atroviride, T. harzianum, T. koningii, T. viride, T. longibrachiatum and Trichoderma spp. Duncan’s test (p<0.05) showed significant differences in the abundance of the species (CFU/g of soil) and the frequency of occurrence. The largest population was found in El Saltito, Los Encinos and Las Pocitas with CFU of 2.1, 1.8 and 0.7 × 103 g-1 of soil respectively. In the in vitro antagonism, T. koningii was the one that significantly inhibited the growth of phytopathogenic fungi. The antifungal activity of the various of Trichoderma spp. can be an alternative for the biocontrol of diseases caused by phytopathogenic fungi.

Key words: Fungus; soil; diversity; population; phytopathogens; biological control

Trichoderma (Ascomycota: Hypocreales) es un hongo cosmopolita que incluye a más de 100 especies presentes en diferentes zonas climáticas y se encuentra colonizando a una amplia gama de nichos, incluidas plantas vivas y muertas, suelo, sedimento, materia orgánica, tejido animal, entre otros (Wang y Zhuang, 2020; Nuangmek et al., 2021). Trichoderma spp. poseen un metabolismo versátil que les da capacidad de controlar a diversos fitopatógenos debido principalmente a la producción de enzimas hidrolíticas, competencia por espacio y nutrientes, inducción de resistencia en el hospedero, antibiosis, micoparasitismo, entre otros (Gamarra et al., 2017; Zhou et al., 2020). Existe un progreso significativo sobre los mecanismos reguladores que utilizan las distintas especies para establecerse en hábitats terrestres o marinos (Gal-Hemed et al., 2011; Su et al., 2018). Se ha reportado que unas de las diferencias consisten en la producción más eficiente de metabolitos secundarios (6-pentil-α-pirona y trichodermacetonas). Así como mayor producción de enzimas (quitinasa y β-1,3-endoglucanasa) (Kim et al., 2020). Dentro de las especies de Trichoderma más importantes como agentes de biocontrol hacia fitopatógenos se encuentran: T. reesei, T. koningii, T. asperellum, T. viride, T. harzianum, T. aureoviride, entre otros (Brito et al., 2020; Alfiky y Weisskopf, 2021).

Este género es utilizado para desarrollar bioproductos comerciales para el control de enfermedades en las plantas (Singh y Jadon, 2019; Carrillo et al., 2020); sin embargo, existen casos de baja eficiencia en el control de fitopatógenos, debido a que las diversas especies de Trichoderma que componen los bioproductos comerciales son originarios de regiones edafoclimáticas diferentes a la zona geográfica donde se aplica (Harman et al., 2010). Por lo tanto, es importante la selección de microorganismos nativos adaptados a las condiciones edafoclimáticas de la región donde se pretende realizar el biocontrol de las enfermedades en plantas (Al-Mekhlafi et al., 2019; Tegene et al., 2021). Alrededor del mundo, se desarrollan actividades agrícolas bajo climas desérticos con limitadas precipitaciones durante el año y temperaturas extremas con más de 40 °C. Los suelos en las zonas semiáridas son comúnmente alcalinos con pobre materia orgánica (Yang et al., 2019; Elnashar et al., 2021), por lo tanto, las plantas agrícolas que crecen sobre estas condiciones necesitan de la aplicación de bioproductos que permitan lograr una mayor productividad y calidad de la cosecha, de tal manera que el estudio de Trichoderma spp. nativos de zonas desérticas son un importante recurso para la sostenibilidad de los cultivos agrícolas (Torres-De la Cruz et al., 2015; Michaud, 2018). En México, existen escasos estudios relacionados a la obtención de aislados nativos de Trichoderma asociado a suelos de zonas desérticas. Por lo anterior, el objetivo del presente estudio fue el aislamiento, identificación y caracterización de especies de Trichoderma como biocontroladores de zonas semiáridas hacia hongos fitopatógenos.

Materiales y métodos

Sitio de estudio y muestro. Durante el año 2019-2020, cepas de Trichoderma spp. fueron aisladas en Baja California Sur, México. En la zona de estudio predomina el clima semiárido con temperatura máxima de 44 °C y mínima de 16 °C, con precipitaciones de 122.5 mm/año. El tipo de vegetación predominante es el matorral xerófilo. Los muestreos se realizaron en seis sitios (Figura 1). Las Pocitas (24° 24’ 30.13N-111° 5’ 53.55”O y 57 msnm), El Cajete (24° 12’ 56.95”N-110° 35’ 17.21”O y 17 msnm), El Saltito (24° 14’ 8.03”N-110° 12’ 10.36”O y 55 msnm), Los Encinos (24° 0’ 9.02”N-110° 9’ 29.95”O y 530 msnm), El Triunfo (23° 47’ 39.2”N-110° 7’ 6.56”O y 516 msnm) y Los Barriles (23° 42’ 7.72”N-109° 44’ 39.69”O y 170 msnm). En cada sitio, se colectaron 10 muestras de suelo de 2 kg a una profundidad de 30 cm de la rizósfera de Pachycereus pringlei y Jatropha cinerea (especies representativas del matorral xerófilo) (Siddiquee, 2017). Las muestras fueron almacenadas en bolsas estériles a 20 °C.

Aislamiento e identificación. El aislamiento de Trichoderma spp. se realizó en el laboratorio de Fitopatología del área de agronomía en la Universidad Autónoma de Baja California Sur, México. El procedimiento fue mediante el método propuesto por Karthikeyan et al. (2008). De cada muestra homogenizada de suelo se colectó una submuestra de 50 g y se agregó a un matraz con 450 mL de agua destilada estéril y se agitó por 20 min. De 1 mL de la mezcla fue tomado para realizar diluciones seriadas hasta obtener 10-3, 10-4 y 10-5. De cada dilución, una alícuota de 200 μL, se estrío uniformemente en cajas Petri con Papa-Dextrosa-Agar (PDA, Bioxon) y se incubaron a 28 °C por siete días. Después de cinco días de incubación se cuantificaron las unidades formadoras de colonias (UFC) que aparecieron de color verde. Se realizaron resiembras en PDA hasta la obtención de cultivos puros. Los aislamientos de Trichoderma spp. fueron identificados con las claves taxonómicas propuestas por Rifai (1969), Barnett y Hunter (1972) y Bissett et al. (2015). Las características morfológicas macros­cópicas observadas fueron: color de micelio, textura de micelio y formación de anillos concéntricos. Mientras que las características microscópicas determinadas bajo un microscopio compuesto (Labomed LX 400) fueron: forma de conidios, fiálides y presencia de clamidosporas.

Figura 1 Sitios de estudio para el muestreo de suelo y el aislamiento de especies de Trichoderma en Baja California Sur, México. 

Abundancia y frecuencia de ocurrencia de Trichoderma. La abundancia y frecuencia de Trichoderma spp. se determinó con la cuantificación de las colonias de cada área de estudio mediante la fórmula propuesta por Muniappan y Muthukumar (2014): Abundancia = Número de UFC de un hongo en la muestra/Número total de UFC de todos los hongos en cada muestra × 100 y se expresó en UFC g-1. La frecuencia de ocurrencia (F) se calculó siguiendo la fórmula F (%) = # agroecosistemas con una especie de hongo/# agroecosistemas examinados × 100. Estos experimentos se realizaron con cinco repeticiones y evaluados dos veces en el tiempo.

Antagonismo de Trichoderma spp. vs. hongos fitopatógenos. Se evaluó in vitro la actividad antagónica por el método de cultivo dual de los aislamientos de Trichoderma que presentaron la mayor velocidad de crecimiento micelial hacia cinco hongos fitopatógenos (Fusarium oxysporum, Fusarium solani, Rhizoctonia solani, Colletotrichum gloeosporioides y Alternaria alternata) obtenidos del cepario del Laboratorio de fitopatología. Su patogenicidad fue evaluada previamente en estudios anteriores (Camacho-Aguiñiga, 2016; Núñez-Madera et al., 2016; Rodríguez-Macías, 2016). Los microorganismos fueron cultivados en cajas Petri con PDA por siete días a 28 °C. Posteriormente, de los cultivos se tomó un disco de 5 mm de diámetro de cada Trichoderma y fitopatógeno y se depositaron ambos en los extremos de la caja a 6 cm de distancia entre sí. Las cajas Petri se incubaron a 28 °C por cinco días y se midió en cm el crecimiento micelial del fitopatógeno con relación al del Trichoderma. Un grupo de cajas Petri fueron sembradas con un Trichoderma proveniente del producto comercial Tricho-Sin® a base de T. harzianum (Usado comúnmente en la agricultura orgánica de la región) más los fitopatógenos. Como tratamiento control, cajas Petri fueron sembradas en un extremo solo con cada hongo. El porcentaje de inhibición (PI) se determinó siguiendo la fórmula de Otadoh et al. (2011): PI (%) = R1-R2/R1 × 100. Donde R1 = Crecimiento micelial del hongo en las cajas control y R2 = Crecimiento micelial del hongo en presencia del antagonista. Se realizaron 10 repeticiones por tratamiento y el experimento fue repetido dos veces en el tiempo.

Análisis estadísticos. Los datos se analizaron mediante análisis de varianza unidireccional (ANOVA) utilizando el software STATISTICA 10.0 (paquete de software StatSoft, Tulsa, OK) y se utilizó la prueba de Duncan (p≤0.05) para la separación de medias. Antes del análisis de varianza, los porcentajes se transformaron en arcoseno-raíz cuadrada.

Resultados y discusión

Aislamiento e identificación de aislados de Trichoderma. Se obtuvieron 18 aislamientos agrupados en siete especies: T. harzianum, T. viride, T. atroviride, T. asperellum, T. longibrachiatum, T. koningii y Trichoderma sp. (Cuadro 1). Conidios globosos a subglobosos fueron observados en T. atroviride, T. viride, T. longibrachiatum y Trichoderma sp. Sin embargo, fue elipsoidal en T. asperellum, T. harzianum y T. koningii. Cinco especies (T. atroviride, T. harzianum, T. longibrachiatum, T. viride y Trichoderma sp.) mostraron de dos a tres zonas concéntricas de conidiación, mientras que dos especies registraron conidiación dispersa en un solo anillo (T. koningii y T. asperellum). Las fiálides presentaron forma globosa en el centro excepto en T. viride, T. koningii y T. asperellum, las cuales mostraron morfología delgada. En la mayoría de las especies las fiálides tendían a agruparse en 2-3 verticilos, excepto T. harzianum y T. longibrachiatum que mostraron disposición solitaria. Estas características coinciden con las señaladas en las claves taxonómicas anteriormente mencionadas. En Trichoderma sp. aunque presentó morfología colonial típica del género y similitudes microscópicas, algunas características variaron como la forma de los conidios, su disposición y el cuerpo fructífero.

Cuadro 1 Características morfológicas de diferentes especies de Trichoderma aisladas de zona semiáridas del Noroeste de México. 

Especie Colonia Micelio No. anillos Conidias Fiálides
T. atroviride Verde oscuro Plano 2 Globosa Agrupadas en 2-3 verticilos
T. asperellum Verde oscuro Plano 1 Elipsoidal Agrupadas en 2-3 verticilos
T. harzianum Verde oscuro Algodonoso 2 Elipsoidal Solitarias
T. longibrachiatum Verde ligero Algodonoso 2 Globosa Solitarias
T. viride Verde oscuro Algodonoso 3 Globosa Agrupadas en 2-3 verticilos
T. koningii Verde ligero a azul verdozo Algodonoso 1 Elipsoidal Agrupadas en 2-3 verticilos
Trichoderma sp. Verde ligero Algodonoso 2 Sub-globosa Agrupadas en 2-3 verticilos

La presencia de estas especies pueden representar posibles biotipos resistentes a factores estresantes. Osorio-Concepción et al. (2013), mencionan que la variabilidad de aislados en un lugar, puede ser estimulada por factores de estrés como la luz, falta de nutrientes o cambios en pH. Al-Ani (2018) y Bononi et al. (2020), mencionan que el rápido crecimiento de Trichoderma spp. y su habilidad para crecer en diferentes sustratos, ha permitido su aislamiento en diversos suelos alrededor del mundo. Sin embargo, aunque este género ha sido estudiado en diversas zonas desérticas (Sharma et al., 2019; Ma et al., 2020) este es el primer reporte de su aislamiento de una zona semiárida del Noroeste de México. La identificación de especies de Trichoderma mediante morfología sigue siendo un método eficiente en la identificación de este hongo (Wu et al., 2017; Asis et al., 2021). Las especies de T. harzianum, T. atroviride, T. asperellum, T. koningii, T. longibrachiatum y T. viride ya han sido reportadas como agentes de biocontrol de fitopatógenos en diversos cultivos (Miguel-Ferrer et al., 2021; Hewedy et al., 2020; Naeimi et al., 2020; Shamurailatpam y Kumar, 2020; Ayele et al., 2021).

Abundancia y frecuencia de ocurrencia de Trichoderma spp. La abundancia de Trichoderma spp. fue significativamente diferente (Duncan, p≤0.05) entre los sitios de estudio (Figura 2). Las Pocitas presentó la mayor abundancia de Trichoderma spp., mientras que la menor población del hongo fue cuantificada en El Cajete. En relación a la frecuencia de ocurrencia de los aislamientos de Trichoderma spp. se encontraron diferencias entre los sitios de estudio (Figura 3). En El Saltito se presentó el mayor número de Trichoderma spp.: T. harzianum, T. atroviride, T. asperellum, T. longibrachiatum, T. viride y Trichoderma sp. y en Los Barriles se presentó el nivel más bajo de ocurrencia con solo tres especies: T. koningii, T. atroviride y T. asperellum.

Figura 2 Abundancia de especies de Trichoderma aislados en diferentes sitios semiáridos del Noroeste de México. UFC = Unidades Formadoras de Colonias. 

En algunos sitios geográficos donde la precipitación es alta, hay disponibilidad de materia orgánica y plantas hospederas, la abundancia de Trichoderma es mayor (Harman et al., 2004; Garnica-Vergara et al., 2016). En las zonas semiáridas donde prevalecen las altas temperaturas durante casi todo el año, un factor limitante es la humedad, que afecta negativamente a las plantas e indirectamente disminuye la diversidad y abundancia de los microorganismos del suelo (Silva et al., 2020), como bacterias, hongos, actinomicetos, asociados a plantas de interés agronómico, forestal, entre otras (Long et al., 2021; Yang et al., 2021). Aunque Trichoderma spp. es uno de los hongos más abundantes en el suelo, su ocurrencia generalmente es baja en suelos desérticos y está asociada a la escasa presencia de especies vegetales y a condiciones edafoclimáticas extremas, al respecto Gherbawy et al. (2004), identificó en suelos del Valle del Nilo solamente dos especies: T. harzianum y el anamorfo Hypocrea orientalis, miembro del género T. longibrachiatum.Montoya-González et al. (2016) señalan que el ambiente seco y la falta de materia orgánica reducen la presencia y diversidad de microorganismos del suelo. Estas características pueden estar relacionadas con la baja población que se presentó en el sitio de El Cajete, por la escasa vegetación y la textura arenosa del suelo, carente de materia orgánica. Aunque se destaca que el número de especies fue mayor al del sitio de Las Pocitas. Estas especies podrían poseer mayor capacidad de producción de compuestos para su adaptación a ambientes extremos.

Figura 3 Frecuencia de ocurrencia de especies de Trichoderma en diferentes sitios semiáridos pertenecientes al municipio de La Paz, del Noroeste de México. 

Antagonismo in vitro. El porcentaje de inhibición (PI) de diversos hongos fitopatógenos fue significativamente diferente (Duncan, p≤0.05) entre las especies de Trichoderma (Cuadro 2). Esta respuesta puede ser debido a la capacidad diferencial de cada especie en la producción de compuestos, así como la velocidad de reacción ante los distintos factores. Al respecto, Hewedy et al. (2020), señalan que la diferencia en la inhibición de los fitopatógenos entre los aislamientos de Trichoderma spp. se debe principalmente a su habilidad para adaptarse y crecer bajo diversos sustratos y a su capacidad antagónica mediada por su versatilidad para ejercer diversos mecanismos antagónicos. Por lo anterior, su plasticidad le permite sobrevivir en suelos de climas extremos como del norte de México. T. koningii inhibió a todos los hongos fitopatógenos (F. oxysporum, F. solani, R. solani, A. alternata y C. gloeosporioides) superando al antagonismo ejercido por el resto de los microrganismos incluido al producto comercial Tricho-Sin®. T. harzianum fue el que causó la menor inhibición en los fitopatógenos (Figura 4). Estos resultados coinciden con lo reportado por Elshahawy et al. (2017) quienes comprobaron la efectividad de T. koningii comparada con T. album, T. harzianum, T. viridey T. virens en el control de Sclerotium cepivorum. Mientras que Katyayani et al. (2020) evaluó el efecto inhibidor de T. harzianum, T. viride y T. koningii sobre Fusarium oxysporum f. sp. ciceri determinando a T. koningii el de mayor eficiencia de inhibición en el crecimiento micelial del patógeno. Esta efectividad de T. koningii puede ser debido a mecanismos mayormente eficientes no solo en el control de patógenos, sino también en la tolerancia a diferentes tipos de estrés. Al respecto, Nykiel-Szymańska et al. (2018) reportaron que T. koningii produce específicamente metabolitos de tipo declorados e hidroxilos que le proporcionan una alta tolerancia al cobre y los cuales posiblemente pueden estar asociados a sus diferentes mecanismos de acción.

Cuadro 2 Efecto de Trichoderma spp. sobre la inhibición de hongos asociados a enfermedades bajo condiciones in vitro.  

Especie Porcentaje de Inhibición (%)y
Fusarium oxysporum Fusarium solani Rhizoctonia solani Alternaria alternata Colletotrichum gloeosporioides
T. asperellum 70 bz 64 c 56 b 69 b 63 b
T. harzianum 60 d 63 c 40 d 56 d 50 d
T. koningii 75 a 73 a 62 a 73 a 69 a
T. longibrachiatum 69 b 68 b 56 b 61 c 62 b
T. atroviride 63 c 68 b 55 b 68 b 62 b
Trichoderma sp. 63 c 64 c 50 c 68 b 63 b
T. viride 64 c 64 c 51 c 69 b 62 b
Tricho-Sin® 64 c 54 d 57 b 69 b 56 c

yPI = Porcentaje de inhibición.

zLetras diferentes significa diferencia significativa entre tratamientos de acuerdo con la prueba de Duncan p≤0.05.

Figura 4 Antagonismo in vitro de especies de Trichoderma aisladas de zonas semiáridas contra hongos fitopatógenos. 

Cheng et al. (2012), reportaron que la eficacia de la mayoría de las especies de Trichoderma (incluidas T. asperellum, T. harzianum, T. koningii, T. longibrachiatum, T. atroviride y T. viride) consiste en inhibir el crecimiento de las hifas de los hongos fitopatógenos al provocar vacuolización citosólica y lisis en las hifas, mientras que Kashyap et al. (2020), lo asocia a la reducción de la esporulación de los hongos. Otros mecanismos antagónicos que ejerce Trichoderma spp. en la inhibición in vitro e in vivo de los fitopatógenos es la producción de enzimas hidrolíticas (chitinasa y β-1,3-glucanasa) que degradan la pared celular del hongo (Ruangwong et al., 2021), compuestos volátiles orgánicos (azetidina, 2-feniletanol y hexadecanoato de etilo) con actividad antimicrobiana (Dini et al., 2021), producción de antibióticos (Bae et al., 2016), competencia por espacio y nutrientes como la sacarosa y glucosa (Liu et al., 2021), inducción de resistencia sistémica del hospedero (Li et al., 2018), entre otros. Debido a que la supervivencia, el establecimiento y la actividad antagónica de especies de Trichoderma en campo son aún inconsistentes, es de vital importancia realizar estudios encaminados en comprender la ecología y la dinámica de las poblaciones de Trichoderma en el suelo para lograr una protección eficiente de los cultivos.

Conclusiones

Siete especies de Trichoderma fueron identificadas: T. asperellum, T. atroviride, T. harzianum, T. koningii, T. viride, T. longibrachiatum y Trichoderma sp. Las Pocitas presentó mayor población y frecuencia de ocurrencia de Trichoderma spp., mientras que en El Saltito se observó mayor variabilidad de especies al identificar a T. harzianum, T. atroviride, T. asperellum, T. longibrachiatum, T. viride y Trichoderma sp. En el antagonismo T. koningii presentó la mejor respuesta de inhibición en el crecimiento de F. oxysporum, F. solani, R. solani, A. alternata y C. gloeosporioides, comparado con el resto de las especies y el producto comercial de T. harzianum Tricho-Sin® . El conocimiento de las diferentes especies de Trichoderma presentes en la región, será de gran relevancia para futuros estudios relacionados a la selección de cepas nativas de zonas semiáridas que puedan ser utilizadas en condiciones ambientales extremas contra patógenos de raíz en plantas de interés agrícola.

Literatura citada

Alfiky A, and Weisskopf L. 2021. Deciphering Trichoderma-plant-pathogen interactions for better development of biocontrol applications. Journal of Fungi 7(1): 61. https://doi.org/10.3390/jof7010061. [ Links ]

Al-Mekhlafi NA, Abdullah QY, Al-Helali MF and Alghalibi SM. 2019. Antagonistic potential of native Trichoderma species against tomato fungal pathogens in Yemen. International Journal of Molecular Microbiology 2(1): 1-10. https://psmpublishers.org/issues/antagonistic-potential-of-native-trichoderma-species-against-tomato-fungal-pathogens-in-yemen/. [ Links ]

Al-Ani LKT. 2018. Trichoderma from extreme environments: Physiology, diversity, and antagonistic activity. In Extremophiles in Eurasian Ecosystems: Ecology, Diversity, and Applications 8: 389-403. https://doi.org/10.1007/978-981-13-0329-6_14. [ Links ]

Asis A, Shahriar SA, Naher L, Saallah S, Fatihah HNN, Kumar V and Siddiquee S. 2021. Identification patterns of Trichoderma strains using morphological characteristics, phylogenetic analyses and lignocellulolytic activities. Molecular Biology Reports 48: 3285-3301. https://doi.org/10.1007/s11033-021-06321-0. [ Links ]

Ayele TM, Gebremariam GD and Patharajan S. 2021. Isolation, identification and in vitro test for the biocontrol potential of Trichoderma viride on Fusarium oxysporum f. sp. lycopersici. The Open Agriculture Journal 15: 10-20. https://doi.org/10.2174/1874331502115010010. [ Links ]

Bae SJ, Mohanta TK, Chung JY, Ryu M, Park G, Shim S, Hong S-B, Seo H, Bae D-W, Bae I, Kim J-J and Bae H. 2016. Trichoderma metabolites as biological control agents against Phytophthora pathogens. Biological Control 92: 128-138. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2015.10.005 [ Links ]

Barnett H and Hunter B. 1972. Illustrated genera of imperfect fungi. EE. UU. Burgess Publ. Co. 241p. [ Links ]

Bissett JW, Gams W and Jaklitsch GJ. 2015. Trichoderma names in the year 2015. IMA Fungus 6: 263-295. https://doi.org/10.5598/imafungus.2015.06.02.02. [ Links ]

Bononi L, Chiaramonte JB, Pansa CC, Moitinho MA and Melo IS. 2020. Phosphorus-solubilizing Trichoderma spp. from Amazon soils improve soybean plant growth. Scientific Reports 10: 2858. https://doi.org/10.1038/s41598-020-59793-8. [ Links ]

Brito RAS, Cavalcante GP, Stock VM, Colman AA, dos Santos DP, Sermarini RA and Maffia LA. 2020. Trichoderma species show biocontrol potential against Ceratocystis wilt in mango plants. European Journal of Plant Pathology 158(3): 781-788. https://doi.org/10.1007/s10658-020-02095-6. [ Links ]

Camacho-Aguiñiga DG, Hernández-Montiel LG, López-Aburto MG y Romero-Bastidas M. 2016. Identificación y caracterización del agente causal de la marchitez en esparrago en Baja California Sur. Memoria de congreso. Suplemento de la Revista Mexicana de Fitopatología 34 (Suplemento): S49. https://www.smf.org.mx/rmf/suplemento/Suplemento342016.htmlLinks ]

Carrillo P, Woo SL, Comite E, El-Nakhel C, Rouphael Y, Fusco GM, Borzacchiello A, Lanzuise S and Vinale F. 2020. Application of Trichoderma harzianum, 6-pentyl-α-pyrone and plant biopolymer formulations modulate plant metabolism and fruit quality of plum tomatoes. Plants 9(6): 771. https://doi.org/10.3390/plants9060771. [ Links ]

Cheng CH, Yang CA and Peng KC. 2012. Antagonism of Trichoderma harzianum ETS 323 on Botrytis cinerea mycelium in culture conditions. Phytopathology 102(11): 1054-1063. https://doi.org/10.1094/PHYTO-11-11-0315. [ Links ]

Dini I, Marra R, Cavallo P, Pironti A, Sepe I, Troisi J, Scala G, Lombari P and Vinale F. 2021. Trichoderma strains and metabolites selectively increase the production of volatile organic compounds (VOCs) in olive trees. Metabolites 11(4): 213. https://doi.org/10.3390/metabo11040213. [ Links ]

Elnashar A, Abbas M, Sobhy H and Shahba M. 2021. Crop water requirements and suitability assessment in arid environments: A new approach. Agronomy 11(2): 260. https://doi.org/10.3390/agronomy11020260. [ Links ]

Elshahawy IE, Saied N, Abd-El-Kareem F and Morsy A. 2017. Biocontrol of onion white rot by application ofTrichodermaspecies formulated on wheat bran powder. Archives of Phytopathology and Plant Protection, vol. 50(3-4): 150-166. https://doi.org/10.1080/03235408.2016.1276423. [ Links ]

Gal-Hemed I, Atanasova L, Komon-Zelazowska M, Druzhinina I, S, Viterbo and Yarden O. 2011. Marine isolates of Trichoderma spp. as potential halotolerant agents of biological control for arid-zone agricultura. Applied and Environmental Microbiology 77 (15): 5100-5109. doi:10.1128/AEM.00541-11. [ Links ]

Gamarra MAF, Ojeda MM and Maldonado GAE. 2017. Identificación molecular y tasa de crecimiento de cepas nativas de Trichoderma spp. aisladas de la Región Norte del Paraguay. Investigación Agraria 19(2): 127-132. https://doi.org/10.18004/investig.agrar.2017.diciembre.127-132. [ Links ]

Garnica-Vergara A, Barrera-Ortiz S, Muñoz-Parra E, Raya-González J, Méndez-Bravo A and Macías-Rodríguez L. 2016. The volatile 6-pentyl-2H-pyran-2-one from Trichoderma atroviride regulates Arabidopsis thaliana root morphogenesis via auxin signaling and ethylene insensitive 2 functioning. New Phytologyst 209 (4): 1496-1512. https://doi.org/10.1111/nph.13725. [ Links ]

Gherbawy Y, Druzhinina I, Shaban GM, Wuczkowsky M, Yaser M, El-naghy MA, Prillinger HJ, and Kubicek CP. 2004. Trichoderma populations from alkaline agricultural soil in the Nile valley, Egypt, consist of only two species. Mycological Progress 3(3): 211-218. https://doi.org/10.1007/s11557-006-0091-y. [ Links ]

Harman GA, Howell CR, Viterbo A, Chet I and Lorito M. 2004. Trichoderma species-opportunistic, avirulent plant symbionts. Nature Reviews Microbiology 2: 43-56. https://doi.org/10.1038/nrmicro797. [ Links ]

Harman G, Obregon M, Samuels G and Lorito M. 2010. Chan­ging models for commercialization and implementation of biocontrol in the developed and developing world. Plant Disease 94: 928-939. https://doi.org/10.1094/ PDIS-94-8-0928. [ Links ]

Hewedy OA, Abdel LKS, Seleiman MF, Shami A, Albarakaty FM and M El-Meihy R. 2020. Phylogenetic diversity of Trichoderma strains and their antagonistic potential against soil-borne pathogens under stress conditions. Biology 9(8): 189. https://doi.org/10.3390/biology9080189. [ Links ]

Katyayani KKS, Bindal S, Prakash Singh J, Rana M and Srivastava S. 2020. In vitro evaluation of Trichoderma spp. against chickpea wilt. International Archive of Applied Sciences and Technology 11(3): 1-4. https://doi.org/10.15515/iaast.0976-4828.11.3.14 [ Links ]

Karthikeyan BC, Jaleel A., Lakshmanan GA and Deiveekasundaram M. 2008. Studies on rhizosphere microbial diversity of some commercially important medicinal plants. Colloids and Surfaces B: Biointerfaces 62 (1): 143-45. https://doi.org/10.1016/j.colsurfb.2007.09.004. [ Links ]

Kashyap PL, Solanki MK, Kushwaha P, Kumar S and Srivastava AK. 2020. Biocontrol potential of salt-tolerant Trichoderma and Hypocrea isolates for the management of tomato root rot under saline environment. Journal of Soil Science and Plant Nutrition 20(1): 160-176. https://doi.org/10.1007/s42729-019-00114-y. [ Links ]

Kim K, Heo YM, Jang S, Lee H, Kwon SL, Park MS, Lim YW and Kim JJ. 2020. Diversity of Trichoderma spp. in marine environments and their biological potential for sustainable industrial applications. Sustainability 12, 4327: 1-12. https://doi.org/10.3390/su12104327. [ Links ]

Li N, Alfiky A, Wang W, Islam M, Nourollahi K, Liu X and Kang S. 2018. Volatile compound-mediated recognition and inhibition between Trichoderma biocontrol agents and Fusarium oxysporum .Frontiers in Microbiology 9: 2-16. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.02614. [ Links ]

Liu CM, Liu SY, Liao CK, Lo CT, Lin KC and Peng KC. 2021. Cabbage defense response provoked by Trichoderma Th-LAAO. Archives of Microbiology 203(4): 1641-1647. https://doi.org/10.1007/s00203-020-02174-6. [ Links ]

Long Y, Yang X, Cao Y, Lv G, Li Y, Pan Y and Liu Y. 2021. Relationship between soil fungi and seedling density in the vicinity of adult conspecifics in an arid desert forest. Forests 12(1): 92. https://doi.org/10.3390/f12010092. [ Links ]

Ma J, Tsegaye E, Li M, Wu B and Jiang X. 2020. Biodiversity of Trichoderma from grassland and forest ecosystems in Northern Xinjiang, China. 3 Biotech 10(8): 1-13. https://doi.org/10.1007/s13205-020-02301-6. [ Links ]

Michaud JP. 2018. Challenges to conservation biological control on the high plains: 150 years of evolutionary rescue. Biological Control 125: 65-73. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2018.07.001. [ Links ]

Miguel-Ferrer L, Romero-Arenas O, Andrade-Hoyos P, Sánchez-Morales P, Rivera-Tapia JA and Fernández-Pavía SP. 2021. Antifungal activity of Trichoderma harzianum and T. koningiopsis against Fusarium solani in seed germination and vigor of Miahuateco chili seedlings. Mexican Journal of Phytopathology 39(2): 228-247. https://doi.org/10.18781/R.MEX.FIT.2101-5 [ Links ]

Muniappan V, and Muthukumar TV. 2014. Influence of crop species and edaphic factors on the distribution and abundance of Trichoderma in Alfisol soils of southern India. Acta Botánica Croatica 73(1): 37-50. https://doi.org/10.2478/botcro-2013-0004. [ Links ]

Montoya-González AH, Quijano-Vicente G, Morales-Maza A, Ortiz-Uribe N, Hernández-Martínez R. 2016. Isolation of Trichoderma spp. from desert soil, biocontrol potential evaluation and liquid culture production of conidia using agricultural fertilizers. Journal of Fertilizers and Pesticides 7: 163. https://doi.org/10.4172/2471-2728.1000163. [ Links ]

Naeimi S, Khosravi V, Varga A, Vágvölgyi C and Kredics L. 2020. Screening of organic substrates for solid-state fermentation, viability and bioefficacy of Trichoderma harzianum AS12-2, a biocontrol strain against rice sheath blight disease. Agronomy 10(9): 1258. https://doi.org/10.3390/agronomy10091258. [ Links ]

Nykiel-Szymańska J, Bernat P and Słaba M. 2018. Potential ofTrichoderma koningiito eliminate alachlor in the presence of copper ions. Ecotoxicology and Environmental Safety 162(30):1-9. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2018.06.060. [ Links ]

Nuangmek W, Aiduang W, Kumla J, Lumyong S and Suwannarach N. 2021. Evaluation of a newly identified endophytic fungus, Trichoderma phayaoense for plant growth promotion and biological control of gummy stem blight and wilt of muskmelon. Frontiers in Microbiology 12: 410. https://doi.org/10.3389/fmicb.2021.634772. [ Links ]

Núñez-Madera CA, Hernández-Montiel LG, López-Aburto MG y Romero-Bastidas M. 2016. Identificación morfológica del agente causal de la marchitez en garbanzo (Cicer arietinum) en Baja California Sur. Memoria de congreso. Revista Mexicana de Fitopatología 34(suplemento): S49 https://www.smf.org.mx/rmf/suplemento/Suplemento342016.htmlLinks ]

Osorio-Concepción MFS, Casas PC, Cortés 2013. Efecto de la limitación de fosfato sobre la conidiación de Trichoderma atroviride y mutantes ciegas a la luz. Revista Mexicana de Micología 37: 41-40. [ Links ]

Otadoh JA, Okoth SA, Ochanda J and Kahindi JP. 2011. Assessment of Trichoderma isolates for virulence efficacy on Fusarium oxysporum F. sp. phaseoli. Tropical and Subtropical Agroecosystems 13(1): 99 - 107. http://www.scielo.org.mx/pdf/tsa/v13n1/v13n1a15.pdfLinks ]

Rifai MA. 1969. A revision of the genus Trichoderma. Mycology Papers 116: 1-56. https://doi.org/10.1139/b91-298. [ Links ]

Rodríguez-Macías KM, Hernández-Montiel LG, López-Aburto MG y Romero-Bastidas M, Chiquito-Contreras R. 2016. Aislamiento e identificación del agente causal de la mancha foliar en albahaca (Ocimum basilicum) en Baja California Sur, México. Revista Mexicana de Fitopatología 34 (suplemento): S50. https://www.smf.org.mx/rmf/suplemento/Suplemento342016.htmlLinks ]

Ruangwong OU, Pornsuriya C, Pitija K and Sunpapao A. 2021. Biocontrol mechanisms of Trichoderma koningiopsis PSU3-2 against postharvest anthracnose of chili pepper. Journal of Fungi 7(4): 276. https://doi.org/10.3390/jof7040276. [ Links ]

Siddiquee S. 2017. Practical handbook of the biology and molecular diversity of Trichoderma species from tropical regions. Springer International Publishing. P. 17. https://doi.org/10.1007/978-3-319-64946-7. [ Links ]

Shamurailatpam D and Kumar A. 2020. Selected fungicides and biocontrol agents for managing early blight of tomato caused by Alternaria solani. Indian Journal of Plant Protection 48(4): 474-481. [ Links ]

Silva JBT, Marques E, Menezes JE, Silva JP and Mello SCM. 2020. Population density of Trichoderma fungi in natural environments and agrosystems of a Cerrado area. Biota Neotropica 20(4): 1-9. https://doi.org/10.1590/1676-0611-BN-2020-1048. [ Links ]

Singh SK and Jadon KS. 2019. Biocontrol efficacy of Trichoderma viride against fungal pathogens of cumin, groundnut and castor. Indian Phytopathology 72(3): 537-543. https://doi.org/10.1007/s42360-019-00156-3. [ Links ]

Sharma S, Kour D, Rana KL, Dhiman A, Thakur S, Thakur P, Thakur S, Thakur N, Sudheer S, Yadav N, Yaday AN, Rastegari AA and Singh K. 2019. Trichoderma: Biodiversity, ecological significances, and industrial applications. In: Yadav AN, Mishra S, Singh S and Gupta A (eds). Recent advancement in white biotechnology through fungi. Springer 85-120. https://doi.org/10.1007/978-3-030-10480-1_3. [ Links ]

Su D, Ding L, He S. 2018. Marine-derived Trichoderma species as a promising source of bioactive secondary metabolites. Mini-Rev. Medicinal Chemistry 18(20):1702-1713. https://doi.org/10.2174/1389557518666180727130826 [ Links ]

Tegene S, Dejene M, Terefe H, Tegegn G, Tena E and Ayalew A. 2021. Evaluation of native Trichoderma isolates for the management of sugarcane smut (Ustilago scitaminea) in sugar plantations of Ethiopia. Cogent Food and Agriculture 7(1): 1872853. https://doi.org/10.1080/23311932.2021.1872853. [ Links ]

Torres-De la Cruz M, Ortiz-García CF, Bautista-Muñoz C, Ramírez-Pool JA, Ávalos-Contreras N and Cappello-García S. 2015. Diversidad de Trichoderma en el agroecosistema cacao del estado de Tabasco, México. Revista Mexicana de Biodiversidad 86: 947-961. https://doi.org/10.1016/j.rmb.2015.07.012. [ Links ]

Wang C and Zhuang WY. 2020. Carbon metabolic profiling of Trichoderma strains provides insight into potential ecological niches. Mycologia 112(2): 213-223. https://doi.org/10.1080/00275514.2019.1698246. [ Links ]

Wu Q, Sun R, Ni M, Yu J, Li Y, Yu C, Dou K, Ren J and Chen J. 2017. Identification of a novel fungus, Trichoderma asperellum GDFS1009, and comprehensive evaluation of its biocontrol efficacy. Plos One 12(6): e0179957. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0179957. [ Links ]

Yang H, Chen Y and Zhang F. 2019. Evaluation of comprehensive improvement for mild and moderate soil salinization in arid zone. Plos One 14(11): e0224790. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0224790. [ Links ]

Yang X, Long Y, Sarkar B, Li Y, Lü G, Ali A and Cao YE. 2021. Influence of soil microorganisms and physicochemical properties on plant diversity in an arid desert of Western China. Journal of Forestry Research 1-15. https://doi.org/10.1007/s11676-021-01292 [ Links ]

Zhou Y, Wang Y, Chen K, Wu Y, Hu J, Wei Y, Li J, Yang H , Ryder M and Denton MD. 2020. Near-complete genomes of two Trichoderma species: A resource for biological control of plant pathogens. Molecular Plant Microbe Interactions 33(8): 1036-1039. https://doi.org/10.1094/MPMI-03-20-0076-A. [ Links ]

Recibido: 29 de Junio de 2021; Aprobado: 15 de Agosto de 2021

*Autor para correspondencia: miromero@uabcs.mx

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