Introducción

La diversidad de mosquitos (Diptera: Culicidae) en el mundo ha mostrado un incremento tanto en la descripción de nuevas especies como en la ampliación de la distribución de las mismas. El interés por el estudio de estos dípteros hematófagos se debe principalmente al papel que poseen en la salud pública y veterinaria, ya que son vectores de patógenos responsables de enfermedades como Dengue, (DENV), Zika (ZIKV), chikungunya (CHIKV), virus de la encefalitis equina (VEE), fiebre amarilla (YFV), virus de la encefalitis venezolana (VEV), virus del Oeste del Nilo (VON) por mencionar los de mayor circulación en las Américas (^{Medlock et al., 2007}).

En México, la diversidad de mosquitos se compone de 253 especies válidas pertenecientes a 21 géneros en el país (^{Ortega-Morales et al., 2023b}, ^2024a, ^2024b, ²⁰²⁵). En el estado de Nuevo León, se tienen registradas 69 especies en 12 géneros (^{Ibáñez-Bernal & Martínez-Campos 1994}; ^{Ortega-Morales et al., 2019}; ²⁰²²; ^2023a, ^b, ^{Villegas-Ramírez et al., 2021}) (Cuadro 1).

El género Culex Linnaeus, está representado por 64 especies en el país, de las cuales 16 se han reportado en Nuevo León, lo que corresponde al 25.0% de las especies nacionales del género (^{Ortega-Morales et al., 2019}). Del subgénero Phenacomyia Harbach y Peyton, tan solo se conocen tres especies: Culex airozai Lane, Cx. corniger Theobald y Cx. lactator Dyar y Knab (^{Harbach, 2013}), siendo las últimas dos, conocidas para México (^{Ortega-Morales et al., 2023b}). Por su parte, el subgénero Neoculex Dyar incluye 16 especies a nivel global, de las cuales en México se tienen reportadas cuatro especies: Cx. apicalis Adams, Cx. arizonensis Bohart, Cx. derivator Dyar y Knab, y Cx. reevesi Wirth (^{Ortega-Morales et al., 2023b}).

Por otro lado, el género Toxorhynchites Theobald, cuenta con cuatro especies registradas en el país, siendo Tx. moctezuma (Dyar y Knab, 1901) única conocida para el estado de Nuevo León (^{Ortega-Morales et al., 2019}; ^2023b, ^2024a). No obstante, el incremento de especies reportadas para el estado se debe principalmente en el aumento de colectas en zonas rurales y montañosas, donde la diversidad de hábitats es amplia, tales como los huecos de árboles, charcas semi permanentes en los márgenes de ríos, pozas y huecos de roca. En este documento presentamos nuevos registros de distribución de Culex lactator, Cx. apicalis y Toxorhynchites rutilus septentrionalis, para el Estado de Nuevo León, México.

Materiales y métodos

Para Culex lactator, se realizó una colecta en septiembre del 2020 y otra en el 2024, en ambas fueron obtenidos ejemplares de mosquitos de estadios inmaduros de una charca semi permanente utilizando un calador entomológico de 350 mL de capacidad. Las colectas se realizaron en la localidad de Barrio Matamoros en Montemorelos y en Nuevo Amanecer Linares (24°53’18.6” N, 99°34’05.5” W), México. Los ejemplares fueron remitidos al Laboratorio de Entomología Médica del Instituto de Diagnóstico y Referencia Epidemiológicos (InDRE). Los especímenes fueron procesados de acuerdo con la metodología propuesta por ^{Carpenter y LaCasse (1956)} y se montaron en laminillas permanentes con bálsamo de Canadá. Para su determinación taxonómica se observaron bajo microscopio AXIO Carl Zeiss 3136002869, se utilizaron las claves de ^{Ibáñez-Bernal y Martínez-Campos, (1994)} y para la determinación de las medidas morfológicas se empleó la variable canónica (CNV) por ^{Strickman y Pratt (1989)}, para lo cual se calculó el índice de la silla, índice del sifón, índice de la longitud del sifón, índice de la longitud del peine sifonal, peine del sifón, así como los sedas 4-C y 7-C (^{Strickman y Pratt, 1989}), con la finalidad de diferenciar de manera confiable entre especies de mosquitos, principalmente Cx. lactator y Cx. corniger.

En febrero del 2024 se colectaron ejemplares de estadios inmaduros en una charca semipermanente en la localidad del “Cerro Agujerado” (25°32’10.7” N, 100°09’07.9” W). Posteriormente, en febrero y octubre del mismo año, se realizaron dos colectas en la localidad del “Cerro Agujerado” (25°31’46.20” N, 100°09’42.45” W) en el municipio de Juárez, Nuevo León, donde se recolectaron ejemplares de estadios inmaduros de Toxorhynchites. Adicionalmente, en octubre, en un área urbana se obtuvo una colecta de estadios inmaduros en un neumático en la localidad de Bosques del Rey, municipio de Guadalupe, Nuevo León (25°38.3530’ N, 100°12.3530” W). Las larvas y pupas se trasladaron en cámaras de emergencia de manera individual al Laboratorio de Entomología Médica de la Universidad Autónoma de Nuevo León. Los ejemplares que alcanzaron la etapa adulta se sacrificaron en una cámara letal con cloroformo (3 mL), se montaron en alfileres para insectos y se observaron bajo estereoscopio microscopio Amscope Triocular SM-ITSZ-V203 para su determinación taxonómica.

Los especímenes fueron depositados en la Colección de Artrópodos de Importancia Médica (CAIM) del InDRE. Las abreviaturas de los géneros siguen la propuesta de ^{Reinert (2001)}. La clasificación de las especies sigue la propuesta de ^{Wilkerson et al. (2021)}.

Resultados

Culex (Phenacomyia) lactator Dyar y Knab

(Fig. 1)

Diagnosis. Larva. Cabeza: antena gradualmente oscura desde la inserción de la seda 1-A hasta la punta. Sedas 4-7-C insertadas en una línea transversal recta, seda 4-C con 2-3 ramificaciones. Tórax: integumento del mesotórax densamente espiculado. Sifón: corto y robusto. Variable canónica = 6.6, 3.74 y 7.52 > 6.25; 96% sensibilidad. CAIMCul/lam-01085-01087.

Material examinado. MÉXICO- Nuevo León. Nuevo Amanecer, Linares; 24°53’18.6” N, 99°34’05.5 W, 23.IX.2024; León-Espinosa, Gisela A.; contenedor artificial. 1 larva IV estadio; bálsamo de Canadá, CAIMCul/lam-01086. Barrio Matamoros, Montemorelos; SD; 28.IX.2020; Rodríguez, Ismael; contenedor artificial. 2 larvas IV estadio; bálsamo de Canadá, CAIMCul/lam-01085; CAIMCul/lam-01087.

Distribución en México. Chiapas, Hidalgo, Oaxaca, Veracruz, (^{Strickman & Pratt 1989}, ^{Ibáñez-Bernal & Martínez-Campos 1994}, Tamaulipas (^{Ortega-Morales et al., 2015}), Morelos, Sonora (^{Ortega-Morales et al., 2024a}, ^b) y Quintana Roo (^{Chan-Chable et al., 2020}).

Figura 1 Larva de Culex (Phenacomyia) lactator. A: Cabeza (vista dorsal). B: Pecten del sifón (vista lateral). C: Tegumento espiculado (vista dorsal). Barra de escala 0.2 mm. 

Observaciones. Cx. lactator fue encontrado en asociación con Aedes aegypti y Culex coronator, indicando una posible afinidad por ambientes urbanos o semiurbanos. Esta asociación con Cx. coronator ha sido previamente documentada por ^{Ortega-Morales et al., (2015)} en el estado de Tamaulipas. Hasta el momento, no se ha documentado la asociación con Ae. aegypti, sin embargo, se ha reportado asociación con Ae. gabriel y Ae. vargasi en Morelos (^{Ortega-Morales et al., 2024b}).

Culex (Neoculex) apicalis Adams

Diagnosis. Larva. Cabeza: antena tan larga como la cabeza, espiculada y oscurecida cerca de la base, mechón de la antena 1-A múltiple y barbado. Seda 6-C doble y más larga que la seda 5-C. Toráx: integumento espiculado. Sedas abdominales laterales: segmentos I y II múltiples, dobles en los segmentos II-IV. Segmentos abdominales pigmentados. Índice sifonal aproximadamente de 7.0-9.0.

Material examinado. MÉXICO- Nuevo León. “Cerro Agujerado”, Juárez; 25°32’10.68” N, 100°09’07.92” W, 26.II.2024; León-Espinosa, Gisela A.; charca semipermanente. 11 larvas IV estadio; bálsamo de Canadá, CAIMCul/lam-01088, CAIMCul/lam-01089.

Distribución en México. Hidalgo, Oaxaca, Veracruz (^{Ibáñez-Bernal & Martínez-Campos 1994}), Guanajuato, Morelos, Estado de México (^{Martínez 1952}), Coahuila (^{Ortega-Morales & Reyna Nava, 2020}), Ciudad de México (^{Dávalos-Becerril et al., 2019}), Sonora (^{Ortega-Morales et al., 2024a}), Querétaro (^{Ortega-Morales et al., 2023a}).

Observaciones. Cx. apicalis se encuentra principalmente en cuerpos de agua estancada (^{Carpenter & LaCasse 1956}). Los especímenes fueron encontrados en asociación con Culex restuans, Cx. interrogator, Culiseta particeps y Anopheles punctipennis. Estas asociaciones, principalmente con Cx. restuans y Cs. particeps se han documentado recientemente por ^{Ortega-Morales et al., (2024a)} en Sonora.

Toxorhynchites rutilus septentrionalis Dyar y Knab

(Fig. 2)

Figura 2 Adulto (hembra) de Toxorhynchites rutilus septentrionalis. A: Cuerpo (vista lateral). B: Abdomen (vista lateral). C: Tarsómero 5 de la pata posterior (vista lateral). Barra de escala 1 mm. 

Diagnosis. Adulto. Hembra. Cabeza: redondeada, probóscide fuertemente curvada hacia la parte ventral y siempre más larga que la longitud del fémur anterior. Abdomen: densamente cubierto de escamas anchas y metálicas iridiscentes, partes laterales del abdomen II-VII con escamas amarillo-doradas. Pata: tarsómero 5 de las patas posteriores completamente con escamas blancas. Alas: venas C y R completamente escamadas de color púrpura oscuro.

Material examinado. MÉXICO- Nuevo León. “Cerro Agujerado”, Juárez; 25°31’46.20” N, 100°09’42.45” W; 26.II.2024; León-Espinosa, Gisela A.; neumático. Adulto 3♀ y 4♂, montaje en alfiler entomológico. Bosques del Rey, Guadalupe; 25°38.3530’N, 100°12.3530” W; 10.X.2024; León-Espinosa, Gisela A.; neumático. Adulto 3♀ y 2♂, montaje en alfiler entomológico.

Distribución en México. Sonora (^{Ortega-Morales et al., 2024a}).

Observaciones. Los estadios inmaduros se han encontrado principalmente en cavidades de árboles y recipientes artificiales. Las larvas se han asociado frecuentemente con etapas inmaduras de Anopheles barberi, Aedes triseriatus y Orthopodomyia spp. (en sus hábitats acuáticos) (^{Carpenter & LaCasse, 1956}). Los ejemplares de este estudio se encontraron en asociación con larvas de Ae. albopictus y Ae. aegypti.

Discusión

Culex lactator en sus estadios larvales tiene características morfológicas consistentes con Cx. corniger, por ello, su determinación a nivel especie es compleja y para su diferenciación es fundamental el uso de la variable canónica (^{Strickman & Pratt, 1989}) incluyendo métodos moleculares (^{Reeves et al., 2023}). En México, Cx. lactator ha sido confirmada para los estados de Chiapas, Hidalgo, Morelos, Quintana Roo, Sonora, Tabasco, Tamaulipas y Veracruz, quedando en duda la superposición con Cx. corniger, por lo que también podría estar limitando el conocimiento de la distribución real de ambas especies (^{Reeves et al., 2023}) aunado a su reciente validez taxonómica, dificulta aún más la determinación precisa en el país. Culex lactator presenta una amplia distribución en Centroamérica y el norte de Sudamérica como: Belize, Colombia, Guatemala, Honduras, México, Panamá y Venezuela (^{Strickman & Pratt, 1989}), sin embargo, se estima que pudiera ser más extensa. Cabe destacar que hasta el momento no se tiene documentado patógenos asociados que pudiera ser de interés en salud pública, si bien se ha determinado su alimentación con aves paseriformes (^{Reeves et al., 2023}), es necesario puntualizar los estudios de competencia vectorial para esta especie.

Por otra parte, la presencia de Cx. apicalis hasta ahora se había limitado a estados del centro y sur de país y dos registros más al norte como lo son Sonora y Coahuila (^{Ortega-Morales et al., 2023a}; ^2024a). Su presencia en Nuevo León sugiere posible ampliación en su rango de distribución, como consecuencia de diversos factores como la variabilidad climática, lo que podría estar favoreciendo su dispersión y asentamiento en la región. Es importante considerar que la distribución registrada hasta el momento puede estar subestimada debido a la limitación temporal y espacial del muestreo, ya que los muestreos puntuales no reflejan la presencia o ausencia de una especie a lo largo del año. Por tal motivo es necesario realizar estudios continuos y sistemáticos que permitan evaluar la dinámica de distribución de Cx. apicalis. Hasta el momento, no hay reportes de patógenos asociados a Cx. apicalis en México.

Finalmente, para Tx. rutilus septentrionalis se ha establecido su distribución como limite el estado de Sonora (^{Ortega-Morales et al., 2024a}). Sin embargo, resulta difícil establecer una delimitación cuando los muestreos y estudios son limitados en el norte del país. ^{Darsie y Ward (2005)}, establecieron la distribución de Tx. rutilus septentrionalis al sureste de los Estados Unidos y parte de Texas, lo que afirma el registro dentro de la distribución de la especie. No obstante, el estudio de los “mosquitos elefante” en México, es escaso, posiblemente se deba a que estos al no ser vectores de patógenos de interés en la salud pública, pasan desapercibidos, por lo que es necesario establecer estudios formales del género en el país. Toxorhynchites spp. son depredadores naturales de otros mosquitos y podrían influir en el control biológico de especies de mosquitos transmisoras de enfermedades (^{Donald et al., 2020}). El hallazgo de Ae. albopictus y Ae. aegypti en conjunto con Tx. rutilus septentrionalis resalta la importancia de establecer estudios formales de interacción ecológica entre las especies en zonas urbanas.