Introducción

En México, las selvas han disminuido un 4.7 % (equivalente a 91,566 km²; ^{INEGI, 2021}). Cada año se estima una pérdida de hasta 200,000 hectáreas, como lo reportan estudios previos (^{Hansen et al., 2013}; ^{Rosete-Vergés et al., 2014}). Estas áreas selváticas han sido transformadas por lo general en zonas agrícolas, ganaderas y en asentamientos humanos (^{Zamora et al., 2008}). Las selvas medianas, caracterizadas por tener entre el 50 % y el 75 % de árboles caducifolios según la temporada, albergan una gran diversidad de fauna (^{Flores & Espejel, 1994}). A pesar de su elevada riqueza biológica, estas selvas enfrentan una crisis ecológica significativa, lo que provoca el desplazamiento de muchas especies hacia otros hábitats o en los casos más graves, su extinción local (^{Newbold et al., 2013}; ^{Altamirano-González & Vázquez-Pérez, 2017}). A pesar de las alteraciones provocadas por la actividad humana, las selvas medianas continúan siendo ecosistemas altamente diversos (^{Zamora-Crescencio et al., 2017}; ^{Altamirano-González et al., 2021}).

Uno de los grupos biológicos mejor representados en las selvas son las aves, y diversos estudios han documentado su alta riqueza y diversidad en estos ecosistemas (^{Bojorges-Baños & López-Mata, 2006}; ^{Zamora et al., 2008}). Varias especies dependen de los recursos disponibles, como flores, brotes de hojas tiernas, frutos e insectos para su supervivencia (^{Lavariega et al., 2016}). Estos recursos son cruciales para aproximadamente 340 especies de aves migratorias neotropicales, que utilizan estos hábitats durante sus periodos migratorios en Centro y Sudamérica, lo que las convierte en áreas de alta prioridad para la conservación (^{Enríquez et al., 2010}; ^{Gómez et al., 2016}; ^{Gómez-Moreno et al., 2022}).

La pérdida de selvas en el estado de Hidalgo no ha sido una excepción, y en los últimos 24 años se ha estimado que este ecosistema ha disminuido a 1,190 km² (^{INEGI, 1997}; ^{INEGI, 2021}), atribuible al cambio de uso de suelo para actividades agrícolas y ganaderas. La información disponible sobre la avifauna de la selva media subperennifolia es limitada, ya que la mayoría de los estudios locales se han enfocado en otros ecosistemas, como el bosque de Quercus, el bosque de pino-encino y en agroecosistemas. En estos hábitats, se ha documentado la diversidad de aves (^{Ortiz-Pulido et al., 2010}; ^{Martínez-Morales et al., 2013}; ^{Cipriano et al., 2017}), contribuyendo a la comprensión de la riqueza avifaunística del estado. Este vacío de conocimiento destaca la necesidad de realizar estudios específicos en la selva media subperennifolia, para completar la información sobre la biodiversidad de aves en el estado de Hidalgo, México. El objetivo de este estudio fue determinar la abundancia y diversidad de especies de aves en un fragmento de selva mediana subperennifolia en Tetzacual, Huejutla, Hidalgo, México. Adicionalmente, se analizó la composición de especies en las temporadas del año y se identificaron los gremios tróficos dominantes, así como las especies con estatus de conservación presentes en este ecosistema.

Materiales y métodos

Área de estudio. El área de estudio se localiza en Tetzacual, al norte del municipio de Huejutla de Reyes, en el estado de Hidalgo, México (Fig. 1a). Esta localidad se encuentra entre las coordenadas 21°05’09” N y 98°29’56” O, a una elevación de 350 m s.n.m. El clima es cálido subhúmedo (Aw), con lluvias en verano y una temperatura media anual que varía entre los 26 a 30°C. El porcentaje de precipitación invernal respecto a la lluvia anual oscila entre el 5 y el 10.2% (^{García, 2004}; ^{INEGI, 2017}). El área tiene varios tipos de vegetación, incluidos bosque mesófilo de montaña, selva mediana subperennifolia, zonas de cultivo y vegetación secundaria, con elementos de selva alta perennifolia y subperennifolia (Fig. 1b). Entre las especies vegetales más representativas se encuentran: Spondias mombin (Linnaeus, 1753), Guazuma ulmifolia (Lam, 1789), Diospyros digyna (Jacquin, 1798), Cupania dentata (Candolle, 1824), Bursera simaruba (Sargent, 1890) y Cojoba arborea (Britton & Rose, 1928).

Figura 1 Ubicación del estado de Hidalgo (A), localización del área de estudio (punto azul) en el estado (contorno amarillo; B), ubicación del transecto de muestreo (C).  

El área de muestreo se encuentra en una superficie de 78.77 ha de selva media subperennifolia. De este total, 8.39 ha se destinan a actividades agrícolas y ganaderas, mientras que 3.6 ha están dedicadas a la extracción de materiales como grava. Para delimitar el área de estudio, se realizaron salidas preliminares en agosto de 2020, para identificar zonas conservadas o no modificadas de selva. El área seleccionada se sitúa entre las coordenadas 21°5'1.03" N, 98°29'43.11" O y 21°5'8.56" N, 98°30'9.35" O, a una altitud de 350 m s.n.m. (Fig. 1c). Para los recorridos se tomó en cuenta un transecto lineal de dos kilómetros, que presentó una composición florística similar en toda su extensión.

Método de muestreo. Los muestreos se realizaron a lo largo de un transecto lineal de dos kilómetros, que en algunos tramos coincidía con veredas que atraviesan predios locales. Estos recorridos se llevaron a cabo dos veces al mes durante un periodo de un año, de septiembre de 2020 a agosto de 2021, acumulando un total de 24 visitas (dos visitas mensuales durante 12 meses). Las observaciones se realizaron en un horario de 7:00 a.m. a 12:00 p.m. (^Ralph,1996), lo que resultó en cinco horas de avistamiento por día, con un total acumulado de 120 horas anuales de observación. El conteo e identificación de las aves fue realizado por un observador, quien empleó el método visual directo utilizando binoculares de 14 x 50 mm de la marca COME, así como una cámara digital LUMIX DCFZ80 para facilitar la identificación de las especies.

Para la determinación de las especies se utilizó una guía especializada de campo (^{Dunn & Alderfer, 2011}). Además, se corroboraron las especies mediante sonidos usando la aplicación móvil ^{Merlin bird (2023)}. La clasificación taxonómica y los nombres científicos siguieron los propuestos por la American Ornithological Society's (^{Chesser et al., 2023}) con sus actualizaciones a la fecha. Las especies se clasificaron de acuerdo con su residencia en: migratoria, residente, transitorias o de paso (^{Berlanga et al., 2019}). Para las categorías de riesgo de las especies observadas se siguió la NOM-059 de SEMARNAT (^{SEMARNAT, 2010}). Los gremios tróficos se determinaron con base en las observaciones en campo e información bibliográfica (^{Ramírez-Albores, 2006}; ^{Gómez-Moreno et al., 2022}). Mientras que los meses fueron agrupados en temporadas del año para posteriores análisis (primavera: 20 de marzo a 21 de junio; verano: 22 de junio a 23 de septiembre; otoño: 24 de septiembre a 21 de diciembre; invierno: 22 de diciembre a 20 de marzo).

Análisis de datos. La diversidad de especies fue calculada utilizando los índices de dominancia de Simpson (D) y Shannon-Wiener (H’). El índice de Simpson cuantifica la probabilidad de que dos individuos seleccionados al azar en una muestra pertenezcan a la misma especie, mientras que el índice de Shannon-Wiener mide la entropía o incertidumbre en la identificación de las especies dentro de una muestra, lo que refleja la uniformidad en la importancia relativa (abundancia) de todas las especies muestreadas. Los valores de Shannon se encuentran entre 1.5 y 3.5, y rara vez superan el valor de 4 en comunidades altamente diversas (^{Chao & Shen, 2003}). Estos cálculos fueron realizados empleando el software PAST versión 3.07. Además, se utilizaron los estimadores de riqueza Chao 1 y Jackknife 1, los cuales se expresan mediante curvas de acumulación de especies en función del esfuerzo de muestreo. Estos índices asumen que la riqueza total de especies es el número que se esperaría encontrar con un esfuerzo de muestreo infinito, representado por una asíntota (^{Moreno, 2001}). Para este análisis, se utilizó el paquete estadístico EstimateS 9.1 (^{Colwell, 2018}). También se aplicó el índice de disimilitud de Bray-Curtis, que mide las diferencias en abundancias de especies entre muestras, en este caso para evaluar la disimilitud entre temporadas del año. Para analizar el número de gremios tróficos entre las temporadas (primavera, verano, otoño e invierno), se realizó un Análisis de Correspondencia (AC), un método multivariado de ordenamiento que relaciona categorías (temporadas) con variables discretas (abundancias; ^{Gotelli & Elison, 2002}). Las distancias entre los puntos calculados reflejan la relación de dependencia y similitud, siendo los puntos más cercanos indicativos de mayor relación (^{Legendre & Legendre, 2019}). De manera complementaria, se empleó la prueba de χ² para evaluar el grado de asociación entre gremios y temporadas, con un nivel de significancia de P < 0.05. Todos los análisis fueron realizados utilizando el software PAST versión 3.07 (^{Hammer et al., 2001}).

Resultados

Se identificaron 81 especies de aves pertenecientes a 67 géneros, 31 familias en 14 órdenes, con un total de 583 individuos avistados. Los órdenes con mayor número de especies fueron los Passeriformes (46 especies), seguido de Columbiformes (seis especies). Por otro lado, las familias mejor representadas fueron los Tyrannidae y Parulidae (ocho especies cada una), Icteridae (siete especies), Columbidae y Accipitridae (cinco especies). Con base en los estimadores de riqueza Chao 1 y Jackknife 1, se estimó que el sitio podría albergar entre 112.1 y 115.1 especies, de las cuales se observó aproximadamente el 70 % (Fig. 2).

Figura 2 Curva de acumulación de las especies de aves en 12 muestreos en Tetzacual, Hidalgo, México. S obs= Riqueza observada, Chao 1= Índice de Chao 1, Jack 1= Índice de Jackknife.  

Las especies más abundantes durante todo el estudio fueron Psarocolius montezuma (71 individuos; Lesson, 1830), Turdus grayi (51 individuos; Bonaparte, 1838), Myiozetetes similis (36 individuos; Spix, 1825), Ortalis vetula (22 individuos; Wagler, 1830) y Psilorhinus morio (21 individuos; Wagler, 1829). En cuanto a su estado de residencia, se registraron 64 especies residentes, 12 migratorias de invierno, tres migratorias de verano y dos transitorias.

Se observaron variaciones en el número de especies en las diferentes temporadas del año. La mayor riqueza de especies, diversidad y abundancia de individuos se registró durante la temporada de otoño (e^H = 37.56), seguido del verano (e^H = 23.36; Cuadro 1). En contraste, la menor riqueza de especies se presentó en primavera (24 especies, H = 2.769) e invierno (15 especies, H = 2.301). De acuerdo con el índice de Bray-Curtis la mayor similitud entre especies ocurrió entre las temporadas de verano y otoño, con un 51.87 % (Cuadro 2). En cambio, la menor similitud se observó entre las temporadas de otoño e invierno, con solo un 11.30 %.

Se identificaron ocho gremios tróficos, siendo los más abundantes los insectívoros con 328 individuos distribuidos en 49 especies, seguidos por los frugívoros (114 individuos, cinco especies), omnívoros (59 individuos en cinco especies), granívoros (30 individuos de seis especies), piscívoros (24 individuos de seis especies) y carnívoros (17 individuos en siete especies). Los gremios menos abundantes fueron los nectarívoros, con nueve individuos de una especie, y los carroñeros con dos individuos en dos especies. Se encontró una asociación significativa entre los gremios tróficos y las temporadas del año (X² = 252.41, gl = 21, P < 0.05). El análisis de correspondencia evidenció el grado de asociación de los gremios con las diferentes temporadas del año (Fig. 3). Se observó una mayor asociación de los insectívoros, frugívoros, carnívoros y carroñeros con las temporadas de verano y otoño; los nectarívoros con la primavera; y las especies piscívoras con el invierno.

Figura 3 Análisis de correspondencia del grado de asociación entre las temporadas del año (primavera: marzo a junio; verano: junio a septiembre; otoño: septiembre a diciembre; invierno: diciembre a marzo) y los gremios alimenticios de la comunidad de aves de un fragmento de selva median de Tetzacual, Huejutla, Hidalgo, México.  

En este estudio ocho especies registradas se encuentran en la Norma Oficial Mexicana 059-SEMARNAT-2010 (Cuadro 3). Seis de estas especies están bajo la categoría de protección especial: Micrastur semitorquatus (Vieillot, 1817), Trogon collaris (Vieillot, 1817), Chondrohierax uncinatus (Temminck, 1822), Aulacorhynchus prasinus (Gould, 1833), Buteo albonotatus (Kaup, 1847) y Pauxi montezuma. Una especie está clasificada como amenazada: Crypturellus cinnamomeus (Lesson, 1842), y una en peligro de extinción: Spizaetus tyrannus (Wied-Neuwied, 1820) (Cuadro 3).

Discusión

Se identificaron 81 especies de aves, lo que representa el 14.23 % de las especies reportadas para el estado de Hidalgo (Cuadro 3) y el 7.54 % de las especies registradas para México, según ^{Navarro-Sigüenza et al. (2014)}. Esta área es de gran relevancia para la avifauna, ya que exhibe una alta diversidad comparable a la observada en otros estudios realizados en selvas de México (^{Cortés-Ramírez et al., 2012}; ^{Almazán-Núñez et al., 2020}; ^{López-Muñoz et al., 2022}). La diversidad observada en estos estudios puede atribuirse al esfuerzo de muestreo, dado que los estudios previos involucraron menor tiempo de muestreo en comparación con el presente trabajo. Asimismo, esta diversidad puede estar relacionada con la vegetación, la cual puede influir en la cantidad de especies de aves presentes en un área determinada (^{Lam et al., 2012}). Se ha encontrado que la vegetación nativa de los ecosistemas está estrechamente relacionada con la abundancia de aves (^{Navarro & Benítez, 1995}; ^{Enríquez et al., 2010}), ya que proporciona una mayor diversidad de recursos, tales como sitios de alimentación, anidación, percha y refugio, que son esenciales para especies con distintos requerimientos ecológicos.

En este estudio se determinó que la riqueza de especies de aves estuvo dominada por Passeriformes, un orden que representa casi el 50 % de las especies de aves en México. Diversos estudios realizados en selvas (^{Lavariega et al., 2016}; ^{Sahagún-Sánchez et al., 2021}) también han reportado una alta dominancia de Passeriformes, atribuyéndolo a la capacidad de estas especies para adaptarse fácilmente a las áreas selváticas. Además, en la zona de estudio se identificaron otros ordenes con menor representación en cuanto al número de especies, como Accipitriformes, Piciformes y Pelecaniformes. La baja frecuencia de estos órdenes podría estar relacionada con las características, comportamientos y requerimientos de sus especies. Por ejemplo, los halcones y águilas, pertenecientes a Accipitriformes, tienen bajas densidades de población y pueden ser difíciles de detectar en comparación con otros órdenes (^{McClure et al., 2018}). Por otro lado, los Pelecaniformes, requieren cuerpos de agua o áreas costeras para sobrevivir (^{Gómez-Moreno et al., 2022}), lo que limita su presencia en zonas selváticas.

Con relación a las estaciones del año, se observó una variación significativa en la composición de especies registradas en la selva media perennifolia. Los valores más altos de diversidad se registraron durante el otoño y el verano, en comparación con la primavera y el invierno, donde se detectó un número menor de especies. Esta diferencia en la riqueza de especies durante el otoño y el verano puede estar relacionada con las épocas de precipitación en esas temporadas, que favorecen la regeneración de las áreas selváticas y aumentan la disponibilidad de recursos para la mayoría de las especies (^{Valdez-Hernández et al., 2010}). Otro componente importante durante el otoño es la llegada de aves migratorias, lo que cambia la composición de especies en la comunidad avifaunística (^{Sahagún-Sánchez et al., 2021}). En contraste, la primavera y el invierno, que coinciden con las temporadas secas, presentan una disponibilidad limitada de recursos para algunas especies en el área (^{Ramírez-Albores, 2006}; ^{Echevarría & Fanjul, 2016}). Por lo que, los movimientos migratorios de las aves y los cambios de la vegetación entre temporadas generan respuestas adaptativas en las poblaciones de aves. Estas respuestas incluyen variaciones en la disponibilidad de recursos y la adaptación a la escasez de estos, lo que resulta crucial para comprender las diferencias en la diversidad y la baja similitud de especies (50 %) entre las temporadas del año para el área de estudio (^{López de Casenave et al., 2008}).

De los ocho gremios tróficos identificados, los insectívoros (328 individuos, 49 especies) fueron los más abundantes durante las cuatro temporadas del año. Investigaciones previas han destacado la notable abundancia y diversidad de las aves insectívoras tanto en temporadas específicas como a lo largo del año (^{Altamirano-González & Vázquez-Pérez, 2017}; ^{Sahagún-Sánchez et al., 2021}). Esto puede deberse a que algunas especies complementan su dieta con frutas y granos de temporada, lo que les permite sobrevivir durante todo el año (^{Torrens et al., 2018}; ^{Gómez-Moreno et al., 2022}). En contraste, otros gremios como los piscívoros, carnívoros, carroñeros, granívoros y nectarívoros, mostraron una menor abundancia a lo largo de las temporadas (Fig. 3). Esta disminución podría estar relacionada con sus requerimientos específicos y la escasez de recursos disponibles en las selvas (^{Zamora-Crescencio, 2017}; ^{Morales-Martínez et al., 2018}). Durante el invierno, se observó una notable asociación con el gremio de los piscívoros, particularmente de la familia Ardeidae, lo que sugiere que estas aves pueden utilizar el área como refugio temporal (^{Echevarría & Fanjul, 2016}). Por otro lado, en primavera se registró una baja presencia de nectarívoros (Fig. 3), esta reducción en esta temporada podría atribuirse a la limitada disponibilidad de recursos.

La selva media perennifolia es un ecosistema crucial para una amplia variedad de aves. Este hábitat alberga tanto a especies residentes, que dependen de sus recursos para la supervivencia y sus procesos reproductivos, como de aves migratorias que utilizan el área como refugio temporal durante sus estancias neotropicales. Además, en este ecosistema se identificaron ocho especies con estatus de conservación nacional, conforme a la Norma 059 de la SEMARNAT (^{SEMARNAT, 2010}). Diversos estudios han subrayado la importancia vital de la selva media para la permanencia y supervivencia de numerosas especies de aves con poblaciones bajas, incluyendo P. montezuma, B. albonotatus, A. prasinus, T. collaris, C. uncinatus, M. semitorquatus, C. cinnamomeus y S. tyrannus (^{Lavariega et al., 2016}; ^{Larios-Lozano et al., 2017}; ^{Sahagún-Sánchez et al., 2021}). Sin embargo, en los últimos años, la vegetación ha tenido una notable pérdida debido al cambio en el uso del suelo (^{Bojorges-Baños & López-Mata, 2005}). Este proceso de degradación puede tener repercusiones negativas en la presencia y abundancia de especies en estos ecosistemas (^{Gillespie & Walter, 2001}).

Esta información es importante para proponer acciones sustentadas para la conservación de las especies (^{Navarro-Sigüenza et al., 2002}; ^{Finegan et al., 2004}; ^{Gómez-Moreno et al., 2023}). Por lo anterior, se pone de manifiesto la importancia de promover los estudios biológicos sobre las aves (^{Morales-Martínez et al., 2018}) en cada uno de los ecosistemas, en especial en selvas para asegurar la continuidad de las especies de aves que dependen de ella.