Introducción

La higuera (Ficus carica Linnaeus, 1753) es originaria de Asia Menor (^{Krezdorn & Adriance, 1961}; ^{Melgarejo, 1999}) de donde ha sido distribuida a diferentes partes del mundo; se desarrolla bien en áreas tropicales, subtropicales y templadas y está bien establecida en la región mediterránea por su adaptabilidad a la sequía y altas temperaturas (^{Crisosto et al., 2011}). Fue introducida a México en 1560, por lo que en nuestro país se ha cultivado desde la época de la colonia (^{Krezdorn & Adriance, 1961}; ^{Muñoz et al., 2015}; ^{Soberanes-Pérez et al., 2020}). El cultivar Black Mission fue traído a América en 1575 y es posible que a finales de 1500 se hayan establecido higueras en Coahuila (^{Sarkhosh & Anderson, 1994}). Actualmente está presente en todos los estados del país, con una producción total de higo en el 2022 de 11,504.98 toneladas (^{SIAP, 2023}).

Las escamas (Hemiptera: Coccoidea) son un grupo muy diverso de insectos con 8,194 especies descritas en 50 familias; un gran número de éstas, son plagas comunes e importantes en frutales y otros cultivos. Estas especies se alimentan de fluidos de la planta y tejidos del parénquima (^{García-Morales et al., 2016}) y causan pérdidas anuales millonarias en todo el mundo (^{Kapranas & Tena, 2015}). Son importantes en ecosistemas naturales y agrícolas debido a las comunidades de insectos que se forman en torno a éstas, en gran medida gracias a la mielecilla que excretan, la cual atrae hormigas, depredadores y parasitoides (^{Styrsky & Eubanks, 2007}; ^{García-Morales et al., 2016}). Algunas especies son muy invasivas, vectores de enfermedades y las hembras por estar cubiertas con capas de cera, son difíciles de detectar y controlar (^{García-Morales et al., 2016}). Dentro de las familias de escamas de importancia agrícola, resalta Coccidae, con especies importantes en los géneros Ceroplastes Gray, 1828, Coccus L. 1758, Pulvinaria Targioni Tozzetti, 1866, Parthenolecanium Šulc, 1908 y Saissetia Déplanche, 1859 (^{Camacho & Chong, 2015}).

Escamas del género Saissetia son plagas de importancia económica en diferentes cultivos, frutales y ornamentales (^{Myartseva et al., 2008}); cuatro de las 47 especies del género Saissetia conocidas en el mundo, están en México: Saissetia oleae (Oliver, 1791), Saissetia miranda (Cockerell & Parrot, 1899), Saissetia neglecta DeLotto, 1969 y Saissetia tolucana (Parrot & Cockerell, 1899) (^{Myartseva et al., 2004}).

Saissetia miranda, la escama negra mexicana, es polífaga y cosmopolita, ataca un gran número de especies arbustivas y es plaga potencial en cítricos (^{Myartseva et al., 2008}); fue descrita por primera vez en México, de ahí el nombre común de escama negra mexicana; es una especie con hospederos en 32 familias de plantas y 75 especies, muchas de estas frutales y ornamentales de importancia económica, como la higuera o los cítricos (^{Moghaddam et al., 2015}). Causa daños directos (succión de savia que causa debilitamiento, clorosis, crecimiento anormal) e indirectos (secreción de mielecilla que propicia el crecimiento de hongos en el follaje, lo que interfiere con la fotosíntesis) (^{Khalaf et al., 2020}). Usualmente es controlada por parasitoides y depredadores que se encuentran de manera natural en las huertas, sin embargo, no hay información suficiente al respecto. Otras especies de Saissetia se han combatido principalmente con el uso de enemigos naturales en diferentes países; por ejemplo, para el control de S. oleae en California y Florida, USA, se han realizado liberaciones masivas de los distintos parasitoides disponibles, que incluyen especies de las familias Encyrtidae, Aphelinidae y Pteromalidae (^{Myartseva et al., 2004}). En Coahuila se desconoce el daño que causan las escamas en la producción de frutales, incluyendo la higuera.

Este estudio se realizó con la finalidad de determinar el complejo de parasitoides asociado con S. miranda en higueras de Ramos Arizpe, Coahuila, ya que este estado tiene potencial para la producción comercial de higos, por sus condiciones climáticas y de suelo.

Materiales y métodos

El estudio se realizó en el Rancho la Mina, ubicado en la Comunidad de San Felipe, Municipio de Ramos Arizpe, que se localiza a 50 kilómetros de la Ciudad de Saltillo (N 25.801408´, W 101.163638´), donde está establecida una hectárea con higueras de la variedad Black Mission, de tres años de edad, espaciadas 2 m entre plantas y 2.40 m entre hileras, lo que resulta en 2,200 plantas.

La recolecta de hembras de escamas se realizó de octubre a diciembre de 2022, en intervalos de 15 días, con un total de cinco muestreos. Se hicieron recorridos en la huerta en busca de ramas y brotes infestados con escamas; una vez ubicadas, se cortaron y se colocaron en recipientes de plástico transparente de 500 ml que se taparon con malla fina para permitir el paso de aire (cámara de emergencia); en cada recipiente se colocó una etiqueta con toda la información de recolecta.

Las muestras obtenidas, se trasladaron al Laboratorio de Taxonomía de Insectos y Ácaros del Departamento de Parasitología Agrícola de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro- Buenavista, donde se mantuvieron por 60 días para permitir la emergencia de los parasitoides, los cuales se recolectaron con el uso de un pincel de cerdas finas y se guardaron en viales con alcohol etílico etiquetados con los datos correspondientes. Cuando ya no hubo emergencia de parasitoides en las cámaras, se abrieron y utilizando un microscopio estereoscopio se contabilizó el total de escamas y también las que presentaron orificio de salida de parasitoides. Se consideraron como escamas parasitadas aquellas que tuvieron orificio u orificios de salida después de que terminó el periodo de tiempo de emergencia de los parasitoides (Fig. 1). El porcentaje de parasitoidismo se calculó con la formula: (número de individuos parasitados/número total de individuos) X 100.

Figura 1 Hembras adultas de Saissetia miranda con orificios de salida de parasitoides. 

Las escamas y los parasitoides adultos de los géneros Signiphora y Metaphycus se montaron en laminillas, mientras que Cheiloneurus, Baryscapus y Scutellista en alfiler-triángulo. Saissetia miranda se identificó utilizando las claves de ^{Choi et al. (2018)} y los himenópteros se identificaron a nivel de género con las claves de ^{Gibson et al. (1997)}. Para la determinación de especies de Hymenoptera se recurrió a las claves de ^{Myartseva y Ruíz-Cancino, (2004)}; ^{Sureshan et al. (2011)} y ^{Ramírez-Ahuja et al. (2015)}.

Resultados

La escama detectada en ramas de F. carica fue la especie S. miranda, la cual se distingue de otras especies del género por presentar de 17 a 23 setas entre las hendiduras estigmáticas anterior y posterior (^{Moghaddam et al., 2015}; ^{Choi et al., 2018}).

Se determinaron cuatro familias y cinco especies de himenópteros parasitoides asociados con S. miranda: Scutellista caerulea (Fonscolombe, 1832) (Pteromalidae), Metaphycus anneckei Guerreri y Noyes, 2000 (Encyrtidae); Cheiloneurus sp. Westwood, 1833 (Encyrtidae); Signiphora bifasciata Ashmead, 1900 (Signiphoridae) y Baryscapus sp. Förster, 1856 (Eulophidae). En las cuatro familias mencionadas se recolectaron 371 especímenes adultos, de los cuales 60.64% fueron de la familia Pteromalidae (una especie); el 38.54% de Encyrtidae (dos especies); el 0.53% de Signiphoridae (una especie) y el 0.26% de Eulophidae (un individuo).

Scutellista caerulea fue el parasitoide más representado (225 especímenes) (Fig. 2). De M. anneckei se observó el desarrollo de hasta siete parasitoides por escama (comportamiento gregario), mientras que del resto de las especies emergió solo uno; es el primer reporte de la presencia de estos dos parasitoides en el Estado de Coahuila.

Figura 2 Eclosión de Scutellista caerulea de hembras adultas de Saissetia miranda. 

El tiempo promedio de emergencia en días, a partir de la recolecta del hospedero parasitado, fue de 22 para S. caerulea; 20.9 para M. anneckei; 17.3 para Cheiloneurus sp.; 21 para S. bifasciata y 17 para Baryscapus sp.

Scutellista caerulea tiene el escutelo prolongado sobre el propodeo, las alas anteriores con la vena posmarginal más corta que la estigmal y cuerpo negro con brillo azul metálico (^{Berry, 1994}; ^{Sureshan et al., 2011}). Metapychus anneckei no presenta bandas negras en el rostro, tiene los palpos maxilares de 4 segmentos y palpos labiales de 3 y el club antenal trunco (^{Daane et al., 2000}). Las hembras de Cheiloneurus sp. se caracterizan por tener en el escutelo un conjunto de setas fuertes (con excepciones), las alas anteriores presentan áreas oscurecidas, la vena marginal es larga y las venas postmarginal y estigmal son cortas (^{Trjapitzin & Zuparko, 2004}), los machos son de cuerpo compacto, tienen antenas filiformes con setas largas y las alas son hialinas (^{Trjapitzin & Triapitsyn, 2007}).

Signiphora bifasciata usualmente es café con el escutelo y metanoto amarillos, presenta una seta discal en las alas anteriores y posteriores, dos setas en la vena submarginal de las alas anteriores, las setas de las alas son cortas, la genitalia de los machos con dentículo medio largo, delgado y curveado (^{Ramírez-Ahuja et al., 2015}). Los adultos de Baryscapus sp. presentan en combinación el espiráculo propodeal totalmente expuesto, las setas cercales son sub iguales y el surco malar es curveado (^{LaSalle, 1994}).

El porcentaje de parasitoidismo causado por el complejo de parasitoides, va desde 54.9 % como valor más bajo en el muestreo dos (29 de octubre 2022) a 72.9% como valor más alto en el muestreo uno (1 de octubre de 2022); en el primer muestreo se obtuvo el número máximo de parasitoides adultos (138) emergiendo cuatro especies (Cuadro 1); el mayor número de escamas hembras se registró en el segundo muestreo, con 295 individuos en dos ramas de 12 cm de longitud.

Discusión

En México, S. miranda está presente en los Estados de Tamaulipas, Durango, Zacatecas, Coahuila, Chihuahua, Sonora, Sinaloa, Jalisco, Nayarit, Puebla, San Luis Potosí, Veracruz (^{Myartseva et al., 2008}) y recientemente fue reportada en higueras del Estado de Morelos (^{Tejeda-Reyes et al., 2023}). En varios países de medio oriente se ha detectado en higueras (^{Khalaf et al., 2020}; ^{Halima-Kamel et al., 2022}).

Parasitoides de la Superfamilia Chalcidoidea son los más frecuentemente reportados atacando diferentes escamas, destacando especies de las familias Encyrtidae y Aphelinidae que han sido utilizadas con éxito en programas de control biológico (^{Ramos et al., 2018}); igualmente especies de las familias Pteromalidae, Eulophidae, Signiphoridae y Eupelmidae (^{Myarteseva et al., 2004}; ^{Myartseva et al., 2008}; ^{Prado et al., 2015}).

Scutellista caerulea es un parasitoide cosmopolita que ataca varias especies de escamas; oviposita en la parte ventral del abdomen del hospedero y las larvas se desarrollan como ectoparasitoides de los huevos de este (^{Li et al., 2020}). ^{Diab et al. (2014)} y ^{Prado et al. (2015)} reportan a S. caerulea parasitando a Saissetia coffeae (Walker, 1852), S. oleae, S. neglecta y S. miranda en frutales, incluyendo higueras y olivo; parasita también a especies de Coccidae en los géneros Cerococcus Comstock, 1882, Ceroplastes, Coccus, Lecanium Burmeister, 1835, Parasaissetia Takahashi, 1955, Parthenolecanium, Phenacoccus Cockerell, 1893, y al Diaspididae Quadraspidiotus perniciosus (Comstock, 1881) (^{Myartseva et al., 2004}). En México está presente en la Ciudad de México, Guanajuato, Morelos y Tamaulipas (^{Myartseva et al., 2008}). En laboratorio se desarrolla de manera óptima entre 30-33°C, y su parasitoidismo es superior al 80% con un fotoperiodo de 12 a 14 horas luz (^{Li et al., 2023}).

Entre los parasitoides que atacan Coccidae, destacan especies de la familia Encyrtidae (^{Noyes et al., 1997}; ^{Diab et al., 2014}; ^{Kapranas & Tena, 2015}). Especies del género Metaphycus Mercet, 1917, son frecuentemente reportadas en Saissetia spp. y otros coccidos y se han utilizado en programas de control de escamas en el mundo (^{Noyes & Hanson, 1996}; ^{Daane & Caltagirone, 1999}), son endoparasitoides primarios sinovigénicos (^{Barzman & Daane, 2001}) y gregarios facultativos (el número de huevos depositados e individuos desarrollados por escama dependerá del tamaño de ésta) (^{Kapranas & Tena, 2015}). Diversos trabajos señalan el parasitoidismo sobre especies de Saissetia, un gran número de los parasitoides reportados pertenecen al género Metaphycus, entre los más reportados se encuentran Metaphycus helvolus (Compere, 1928), Metaphycus hageni Daane y Caltagirone, 1999, Metaphycus flavus (Howard, 1881), Metaphycus luteolus (Timberlake, 1916) y Metaphycus insidiosus (Mercet, 1921) parasitando a Saissetia spp. (^{Myartseva & Ruíz-Cancino, 2004}; ^{Myartseva et al., 2008}; ^{Diab et al., 2014}). Metaphycus lounsburyi (Howard, 1898) ataca a S. oleae y S. coffeae (^{Daane & Caltagirone, 1999}; ^{Barzman & Daane, 2001}). Metaphycus angustifrons Compere, 1957 se ha utilizado en programas de control biológico contra S. oleae en los Estados Unidos de Norte América (^{Ramos et al., 2018}). En México, Metaphycus victoriensis Myartseva y Ruíz-Cancino, 2004, fue descrita emergiendo de S. miranda en el Estado de Tamaulipas.

Metaphycus anneckei se ha reportado atacando tanto a S. olea como a S. miranda; las hembras insertan el ovipositor por la parte ventral de la escama y depositan sus huevos (^{Daane et al., 2000}). En la Ciudad de México se ha recolectado emergiendo de S. miranda; es una especie originaria de África y ha sido introducida en distintos países para el control de S. oleae, en algunos casos bajo el nombre de M. lounsburyi (^{Myartseva et al., 2004}; ^{Myartseva & Ruíz Cancino, 2004}; ^{Myartseva et al., 2008}).

En el género Cheiloneurus, hay 132 especies descritas y muchas sin describir; en las que se conoce su biología, se comportan como endo hiperparasitoides (^{Trjapitzin & Triapitsyn, 2007}) y varias especies están asociadas a parasitoides de Saissetia spp., principalmente otros Encyrtidae, por lo que en este caso se encuentra asociado a la presencia de M. anneckei (^{Macropodi & Viggiani, 1998}; ^{Trjapitzin & Zuparko, 2004}). En Malasia Cheiloneurus saissetiae Noyes y Chua, 1977, está asociada al complejo de parasitoides de Saissetia nigra Cockerell, 1901 (= Parasaissetia nigra) (^{Chua, 1978}).

Parasitoides de Eulophidae son poco frecuentes en escamas, no obstante, se ha observado que especies del género Tetrastichus Haliday, 1844 emergen de coccidos; en S. oleae, Tetrastichus blepyri Ashmead, 1902 y Tetrastichus injuriosus Compere, 1926, se comportan como hiperparasitoides (^{Viggiani, 1997}). El género Baryscapus es muy diverso, cosmopolita y con amplio rango de hospederos; algunas especies se utilizan en programas de control biológico, otras se comportan como hiperparasitoides (^{LaSalle, 1994}).

^{Noguera et al. (2003)} reportan a Baryscapus sp. entre el complejo de parasitoides que emergen de S. oleae en olivos de España; también se ha detectado en cítricos parasitando a Coccus pseudomagnoliarum (Kuwana, 1914) (^{Mohamed et al., 2012}) y a Coccus hesperidum L. 1758 (^{Basheer et al., 2014}).

Especies de los géneros Chartocerus Motschulsky, 1859 y Signiphora Ashmead, 1880 de la familia Signiphoridae están asociadas a escamas. Chartocerus niger (Ashmead, 1900) y Chartocerus fasciatus (Girault, 1913) emergen de S. oleae y P. nigra respectivamente (^{Viggiani, 1997}; ^{Prado et al., 2015}). Adicionalmente, especies no identificadas de Signiphora se han reportado asociadas a especies de Saissetia en México; por ejemplo, en el estado Guanajuato se observó a Signiphora sp. emergiendo de S. miranda (^{Myartseva et al., 2004}).

La especie Signiphora bifasciata ha sido recolectada en escamas de los géneros Saissetia, Coccus L. 1758 y Philephedra Cockerell, 1898 y su papel es como hiperparasitoide (^{Woolley, 1983}; ^{García et al., 2004}; ^{Ramírez-Ahuja et al., 2015}).

Conclusión

La escama Saissetia miranda presente en el huerto estudiado, no ha alcanzado el nivel de plaga debido a que el complejo de parasitoides referido y reportado en este trabajo, han mantenido su población en niveles que no han causado daño económico, es decir, ha habido control natural, que ha evitado la aplicación de insecticidas.

Los reportes de enemigos naturales de S. miranda son escasos y los disponibles se refieren a S. oleae o a escamas del género Saissetia sin identificación específica, por lo que la información generada en esta investigación contribuye al conocimiento de la entomofauna benéfica asociada a S. miranda y su distribución, así como también a su asociación con cultivos de interés económico. Este es el primer estudio en Coahuila sobre escamas en higuera por lo que, es conveniente realizar más estudios sobre esta y otras escamas en el Estado de Coahuila para conocer su distribución y su efecto en la producción frutícola.