• Hongos analizados: Lactarius indigo, Hypomyces lactifluorum y Ramaria flava.

• El efecto del tratamiento térmico se evaluó a 50 y 92 °C en intervalos de 10 a 60 minutos.

• La cinética de degradación de los compuestos fenólicos y antioxidantes fue de primer orden.

• Los hongos conservaron más de 50 % de sus compuestos antioxidantes después del tratamiento térmico.

• L. indigo, H. lactifluorum y R. flava tienen potencial nutracéutico.

En México, desde la época prehispánica, los hongos comestibles silvestres han sido un recurso alimenticio para diversos grupos étnicos de comunidades aisladas (Ruan-Soto, Ordaz-Velázquez, García-Santiago, & Ovando, 2017). De acuerdo con Garibay-Orijel y Ruan-Soto (2014), existen alrededor de 371 taxones de hongos comestibles silvestres en el territorio mexicano. En la Sierra Norte de Puebla, México, algunas comunidades nahuas mantienen la tradición de identificar y recolectar hongos comestibles para el autoconsumo y la comercialización en mercados locales (Contreras, Vázquez, & Ruan, 2018). Las mujeres conocidas como “hongueras tradicionales” son las protagonistas sociales en la recolección, procesamiento y comercialización de hongos silvestres; además, se encargan de transmitir el conocimiento ancestral para la discriminación de las especies comestibles y venenosas y para el reconocimiento de las asociaciones simbióticas entre hongos y árboles (Contreras et al., 2018; Garibay-Orijel, Ramírez-Terrazo, & Ordaz-Velázquez, 2012; Jasso-Arriaga, Martínez-Campos, & Dorantes-Coronado, 2019). En diversas comunidades aledañas al municipio de Zacapoaxtla, la recolección y comercialización de hongos en la temporada de lluvias es de gran importancia para la economía familiar, debido a la obtención de ingresos monetarios y suministros complementarios para los hogares (Estrada-Martínez, Guzmán, Cibrián-Tovar, & Ortega, 2009).

Los hongos Lactarius indigo (Schwein.) Fr. (hongo azul), Ramaria flava (Schaeff.) Quél. (escobetilla) e Hypomyces lactifluorum (Schwein.) Tul. & C. Tul. (hongo enchilado), debido a su sabor, consistencia y color, tienen gran demanda y aceptabilidad en el mercado, aunque solo hay oportunidad de consumirlos en la época de lluvias. Hypomyces lactifluorum de la familia Hypocreaceae es el resultado del parasitismo por el ascomiceto H. lactifluorum (Nectriaceae; Hypocreales) sobre Russula spp. o Lactarius spp.; el hongo crece en el basidiocarpo del hospedador, deformando su sombrero, tallo y branquias. Esta especie es muy demandada en los mercados populares por su color y sabor (^{Guzmán, 2008}; ^{Rochon, Paré, Khasa, & Fortin, 2009}). El hongo L. indigo de la familia Russulaceae se ha inventariado en los estados de Chiapas, Hidalgo y Querétaro (^{León-Guzmán, Silva, & López, 1997}; ^{López-Vázquez, Prieto-García, Gayosso-Canales, Otazo, & Villagómez, 2017}; ^{Ruan-Soto, 2018}); el extracto acuoso de esta especie exhibe actividad antibacteriana y citotóxica (^{Ochoa-Zarzosa, Vázquez-Garcidueñas, Robinson-Fuentes, & Vázquez-Marrufo, 2011}). Con respecto a R. flava (familia Gomphaceae), el extracto etanólico de los cuerpos fructíferos presenta actividad antibacteriana y antifúngica moderada (^{Liu, Wang, Zhao, & Wang, 2013}).

• ^{Guzmán, 2008}
  Diversity and use of traditional Mexican medicinal fungi. A review

  International Journal of Medicinal Mushrooms, 2008
  Diversity and use of traditional Mexican medicinal fungi. A review
• ^{Rochon, Paré, Khasa, & Fortin, 2009}
  Ecology and management of the lobster mushroom in an eastern Canadian jack pine stand

  Canadian Forest Service Publications, 2009
  Ecology and management of the lobster mushroom in an eastern Canadian jack pine stand
• ^{León-Guzmán, Silva, & López, 1997}
  Proximate chemical composition, free amino acid contents, and free fatty acid contents of some wild edible mushrooms from Querétaro, México

  Journal of Agricultural and Food Chemistry, 1997
  Proximate chemical composition, free amino acid contents, and free fatty acid contents of some wild edible mushrooms from Querétaro, México
• ^{López-Vázquez, Prieto-García, Gayosso-Canales, Otazo, & Villagómez, 2017}
  Phenolic acids, flavonoids, ascorbic acid, β-glucans and antioxidant activity in mexican wild edible mushrooms

  Italian Journal of Food Science, 2017
  Phenolic acids, flavonoids, ascorbic acid, β-glucans and antioxidant activity in mexican wild edible mushrooms
• ^{Ruan-Soto, 2018}
  Recolección de hongos comestibles silvestres y estrategias para el reconocimiento de especies tóxicas entre los tsotsiles de Chamula, Chiapas, México

  Scientia Fungorum, 2018
  Recolección de hongos comestibles silvestres y estrategias para el reconocimiento de especies tóxicas entre los tsotsiles de Chamula, Chiapas, México
• ^{Ochoa-Zarzosa, Vázquez-Garcidueñas, Robinson-Fuentes, & Vázquez-Marrufo, 2011}
  Antibacterial and cytotoxic activity from basidiocarp extracts of the edible mushroom Lactarius indigo (Schw.) Fr. (Russulaceae)

  African Journal of Pharmacy and Pharmacology, 2011
  Antibacterial and cytotoxic activity from basidiocarp extracts of the edible mushroom Lactarius indigo (Schw.) Fr. (Russulaceae)
• ^{Liu, Wang, Zhao, & Wang, 2013}
  Anticancer, antioxidant and antibiotic activities of mushroom Ramaria flava

  Food and Chemical Toxicology, 2013
  Anticancer, antioxidant and antibiotic activities of mushroom Ramaria flava

Los hongos se caracterizan por tener proteínas de buena calidad, alto contenido de fibra dietética y bajo contenido en grasas (^{Agrahar-Murugkar & Subbulakshmi, 2005}; Barros, Venturini, Baptista, Estevinho, & Ferreira, 2008; ^{Wang et al., 2014}). Asimismo, los hongos poseen vitaminas primarias como la tiamina, riboflavina, niacina, tocoferol y vitamina D; sin embargo, esta última no se encuentra en los hongos cultivados (^{Cheung, 2010}; Mattila et al., 2001; Sahagún, 2020). Entre las sustancias bioactivas presentes en los hongos destacan los compuestos fenólicos (flavonoides, ácidos fenólicos y cinámicos), tocoferoles, ácido ascórbico y carotenoides. Estas sustancias protegen a las células del daño oxidativo producido por los radicales libres (Ferreira, Barros, & Abreu, 2009; Sari, Prange, Lelley, & Hambitzer, 2017). Otros compuestos de interés son los β-glucanos; estos polisacáridos estimulan el sistema inmunitario, inhiben células tumorales, controlan la concentración de lípidos en la sangre y son una fuente de prebióticos que estimulan el crecimiento de la microbiota intestinal (^{Liu et al., 2012}; ^{Sawangwan, Wansanit, Pattani & Noysang, 2018}; ^{Vaz et al., 2010}). Por lo anterior, los hongos son reconocidos como alimentos nutracéuticos (Barros et al., 2008).

• ^{Agrahar-Murugkar & Subbulakshmi, 2005}
  Nutritional value of edible wild mushrooms collected from the Khasi hills of Meghalaya

  Food Chemistry, 2005
  Nutritional value of edible wild mushrooms collected from the Khasi hills of Meghalaya
• ^{Wang et al., 2014}
  A mini-review of chemical composition and nutritional value of edible wild-grown mushroom from China

  Food Chemistry, 2014
  A mini-review of chemical composition and nutritional value of edible wild-grown mushroom from China
• ^{Cheung, 2010}
  The nutritional and health benefits of mushrooms

  Nutrition Bulletin, 2010
  The nutritional and health benefits of mushrooms
• ^{Liu et al., 2012}
  Chemical composition of five wild edible mushrooms collected from Southwest China and their antihyperglycemic and antioxidant activity

  Food and Chemical Toxicology, 2012
  Chemical composition of five wild edible mushrooms collected from Southwest China and their antihyperglycemic and antioxidant activity
• ^{Sawangwan, Wansanit, Pattani & Noysang, 2018}
  Study of prebiotic properties from edible mushroom extraction

  Agriculture and Natural Resources, 2018
  Study of prebiotic properties from edible mushroom extraction
• ^{Vaz et al., 2010}
  Wild mushrooms Clitocybe alexandri and Lepista inversa: In vitro antioxidant activity and growth inhibition of human tumour cell lines

  Food and Chemical Toxicology,, 2010
  Wild mushrooms Clitocybe alexandri and Lepista inversa: In vitro antioxidant activity and growth inhibition of human tumour cell lines

El procesamiento y preservación de los hongos comestibles silvestres para su consumo, ya sea asados o cocidos al vapor, la mayoría de las veces implica un tratamiento térmico (Haro-Luna, Ruan-Soto, & Guzmán-Dávalos, 2019), el cual incluye la transferencia simultánea de calor y humedad; por tanto, es importante encontrar un modelo cinético que permita explorar su influencia sobre el contenido fenólico. En hongos cultivados como Pleurotus ostreatus (Jacq.) P. Kumm. y Agaricus bisporus (J. E. Lange), Imbach, Jaworska, Pogòn, Bernas, y Duda-Chodak (2015) demostraron que los compuestos fenólicos se degradan durante el proceso de cocción. En tal contexto, el objetivo de este trabajo fue evaluar el contenido nutricional y el efecto del tratamiento térmico sobre los compuestos fenólicos y la capacidad antioxidante de L. indigo, R. flava y H. lactifluorum. Estas especies se seleccionaron con base en el conocimiento micológico tradicional de recolectoras y vendedoras de hongos comestibles silvestres en el mercado de Zacapoaxtla, Puebla.

Para seleccionar el material de estudio se hizo un recorrido en el mercado del municipio de Zacapoaxtla con el fin de localizar a las “hongueras tradicionales”, poseedoras del conocimiento micológico tradicional. Estas personas brindaron orientación y acompañamiento en la recolecta (septiembre del 2018) de alrededor de 20 especies de hongos comestibles, de las cuales se eligieron L. indigo, H. lactifluorum y R. flava con base en su abundancia y frecuencia de consumo (Figura 1).

La recolecta se hizo en la comunidad La Loma, municipio de Zacapoaxtla, Puebla, México (19° 49' 38.6” LN y -97 36' 10.7” LO a 2 140 m) (Figura 2). El tipo de vegetación es bosque templado de pino-encino. En la zona se encontraron individuos maduros de Pinus pseudostrobus Brongn.; dominancia de encinos como Quercus castanea Née, Q. laurina Bonpl., Q. crassifolia Bonpl. y Q. rugosa Née; individuos de Alnus acuminata Kunth, Buddleja sp. y Juniperus spp. cercanos a caminos y carreteras; y presencia de herbáceas de las familias Asteraceae, Lamiaceae y Fabaceae.

Las especies fúngicas se determinaron con base en la literatura siguiente: ^{Guzmán (1977)}; ^{Chacón, Guzmán, Montoya-Bello, y Bandala-Muñoz (1995)}; ^{Montoya-Bello (1987)}; ^{Mata et al. (2003)}; y ^{Montoya y Bandala (2005)}. Las descripciones se hicieron a partir de cortes de los cuerpos fructíferos para observación en microscopio estereoscópico y compuesto; posteriormente, se hicieron tinciones con hidróxido de potasio y azul de lactofenol. Los nombres científicos, derivados a partir de las observaciones, se cotejaron con el estudio etnomicológico de Contreras et al. (2018) y se verificó la vigencia del nombre científico en la base de datos de ^{Index Fungorum (2021)}. Un ejemplar de cada especie se depositó en la colección del herbario de la División de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma Chapingo (UACh).

• ^{Guzmán (1977)}
  Identificación de los hongos comestibles, venenosos y alucinantes y destructores de la madera, 1977
  Identificación de los hongos comestibles, venenosos y alucinantes y destructores de la madera
• ^{Chacón, Guzmán, Montoya-Bello, y Bandala-Muñoz (1995)}
  Guía ilustrada de los hongos del Jardín Botánico Francisco Javier Clavijero de Xalapa, Veracruz y áreas circunvecinas, 1995
  Guía ilustrada de los hongos del Jardín Botánico Francisco Javier Clavijero de Xalapa, Veracruz y áreas circunvecinas
• ^{Montoya-Bello (1987)}
  Especies de hongos (principalmente Agaricales) poco conocidas en el estado de Veracruz, 1987
  Montoya-Bello, L., Bandala-Muñoz, V. M. & Guzmán, G. (1987). Especies de hongos (principalmente Agaricales) poco conocidas en el estado de Veracruz. Veracruz, México: INIREB.
• ^{Mata et al. (2003)}
  Macrohongos de Costa Rica, 2003
  Mata, M., Halling, R., & Mueller, G. M. (2003). Macrohongos de Costa Rica (vol. 2). Santo Domingo de Heredia, Costa Rica: Ed. INBio.
• ^{Montoya y Bandala (2005)}
  Revision of Lactarius from Mexico: additional new records

  Persoonia - Molecular Phylogeny and Evolution of Fungi, 2005
  Revision of Lactarius from Mexico: additional new records
• ^{Index Fungorum (2021)}
  Index Fungorum, 2021
  Index Fungorum (2021). Retrieved from http://www.indexfungorum.org/Names/Names.asp

De cada una de las tres especies de hongos comestibles silvestres se recolectaron aproximadamente 2 kg de cuerpos fructíferos. Los hongos cultivados A. bisporus y P. ostreatus se adquirieron en un supermercado de la Ciudad de México; estos se estudiaron para hacer una comparación directa con las especies silvestres. Los cuerpos fructíferos se limpiaron del exceso de tierra y hojarasca; la parte basal del estípite, cuando se encontraba dañada, se retiró con una navaja. Todos los ejemplares se liofilizaron y conservaron en congelación a -18 °C hasta su análisis.

Los reactivos Folin-Ciocalteu, carbonato de sodio, acetato de sodio trihidratado 2,4,6-tripiridil-s triazine (TPTZ), cloruro de hierro (III) hexahidratado, catequina, cloruro de aluminio, acetato de potasio, persulfato de potasio, 2,2-azinobis,3-etilbenzotiazolino-6-sulfónico (ABTS) y los ácidos 6-hidroxi-2,5,7,8-tetrametilcromano-2-carboxilico (trolox) y gálico corresponden a productos Sigma Aldrich (St. Louis, Mo., EUA). Las absorbancias para la cuantificación de fenoles, flavonoides y capacidad antioxidante se midieron en un lector de microplacas Synergy 2 Microplate Reader, software Gen5 (BioTek Instruments Inc., Winooski, VT, EUA).

La composición proximal de los hongos liofilizados se determinó por triplicado de acuerdo con los métodos de la AOAC (2005). La proteína cruda (N x 6.25) se estimó por el método Kjeldahl, el extracto etéreo se obtuvo por Soxhlet y el contenido de cenizas se determinó por incineración a 550 °C.

La composición nutracéutica se evaluó in vitro; para ello, se obtuvieron extractos con metanol al 80 % siguiendo el método reportado por Hernández-Rodríguez et al. (2016). El contenido fenólico total en cada extracto se cuantificó por el método de Folin-Ciocalteu adaptado a microplacas (Hernández-Rodríguez et al., 2016). La curva de calibración se preparó a partir de una disolución stock de ácido gálico en el intervalo lineal de concentraciones de 2.5 a 29.0 µg∙mL^-1. Los resultados se expresaron como miligramos equivalentes de ácido gálico por gramo de muestra en base seca (mg EAG∙   g b s - 1 ). Los flavonoides totales se cuantificaron en los extractos de acuerdo con el método de Kubola y Siriamornpun (2011). El intervalo de concentraciones de la curva de calibración de catequina fue de 0.7 a 34.5 µg∙mL⁻¹. Los resultados se expresaron como miligramos equivalentes de catequina por gramo de muestra en base seca (mg EC∙   g b s - 1 ).

Los carotenoides se determinaron en H. lactifluorum de acuerdo con el procedimiento de Camargo, Xavier, Alves, Flanch, y Ruffo (2015) con algunas modificaciones. La muestra liofilizada (0.2 g) y protegida de la luz se mezcló con 10 mL de una solución de hexano/acetona (6:4, v/v), se agitó en vortex por 1 min y se incubó por 10 min a 150 rpm. El sobrenadante se separó por filtración y se obtuvo el espectro ultravioleta-visible (UV-VIS) en el que se observó un máximo a 450 nm, correspondiente a los carotenoides. El intervalo de la curva de calibración del β-caroteno fue de 0.5 a 4.0 µg∙mL⁻¹. Los resultados se expresaron como miligramos de β-caroteno por gramo de muestra en base seca (mg EβC∙   g b s - 1 ).

La capacidad antioxidante de los extractos se evaluó mediante los ensayos ABTS (Re et al., 1999) y FRAP (ferric reducing ability of plasma; Benzie & Strain, 1996) adaptados a microplacas. Las curvas de calibración de trolox se prepararon en rangos de concentración de 5.0 a 60 μM y de 3.8 a 46.0 μM, para ABTS y FRAP, respectivamente. Los resultados se expresaron como micromoles equivalentes de trolox por gramo de muestra en base seca (µm ET∙   g b s - 1 ).

La cinética de degradación del contenido fenólico total y la pérdida de la capacidad antioxidante de los hongos se evaluaron a 50 °C (temperatura cercana al inicio de la degradación de compuestos fenólicos; Zhou et al., 2016) y 92 °C (punto de ebullición del agua en el sitio de experimentación) por 0, 10, 20, 30, 40, 50 y 60 min para cada temperatura. En cada especie, una porción (0.5 g) previamente liofilizada se transfirió a un tubo Pyrex® y se hidrató con 10 mL de agua destilada. Las muestras se colocaron en un baño termostático de agua precalentada a cada una de las temperaturas de estudio y se retiraron a intervalos de tiempo de 10 hasta 60 minutos. Inmediatamente, las muestras se enfriaron en un baño de agua con hielo y se liofilizaron; en cada una se determinó, por triplicado, el contenido fenólico total y la capacidad antioxidante.

Los fenoles, flavonoides y carotenoides totales, así como la capacidad antioxidante, se determinaron por triplicado y se obtuvieron las medias y la desviación estándar. El contenido de nutrientes se comparó entre las especies mediante un diseño completamente al azar y se utilizó, como estadístico de análisis, la prueba de medias de Tukey (P ≤ 0.05).

El orden de reacción de la cinética de degradación de los compuestos fenólicos se determinó graficando la concentración de fenoles totales con respecto al tiempo, probando los modelos cinéticos de primer y segundo orden:

donde,

k = constante de velocidad de degradación (mol∙g^-1∙min^-1) de los compuestos antioxidantes durante el tratamiento térmico

t = tiempo del tratamiento (s)

C_A y C_A0 = concentraciones de los compuestos fenólicos en el tiempo t y en el tiempo 0, respectivamente.

El Cuadro 1 presenta los resultados del análisis proximal de los hongos comestibles silvestres en estudio. El contenido de humedad (87 a 90 %) no presentó diferencias significativas y fue menor (P ≤ 0.05) que el reportado para las mismas especies recolectadas en Querétaro, México (Yahia, Gutiérrez-Orozco, & Moreno-Pérez, 2017). El contenido de cenizas en R. flava fue menor (P ≤ 0.05) que en H. lactifluorum y L. indigo; en general, las tres especies presentaron mayor contenido que los hongos silvestres y comerciales (0.17 a 1.17 %) evaluados por ^{Álvarez-Parrilla, de la Rosa, Martínez, y González (2007)} en Chihuahua, México. Por otro lado, el contenido de fibra dietética de los hongos silvestres (7.58 a 14.64 %) fue menor en comparación con el encontrado por ^{Manzi, Aguzzi, y Pizzoferrato (2001)} en A. bisporus y P. ostreatus. Con respecto a la proteína cruda, H. lactifluorum tuvo el contenido más bajo; sin embargo, resultó superior al determinado en A. bisporus (13.75 %) y P. ostreatus (8.58 %) por Jaworska, Pogoń, Bernaś, y Duda-Chodak (2015), y al encontrado en R. flava (14.47 %) y L. indigo (13.42 %) por Silva y Lo (1997). Estas diferencias podrían ser explicadas por las condiciones edafoclimáticas y el tipo de sustrato en el que los hongos se desarrollan (^{Kalač, 2013}). Según ^{Cheung (2010)}, la calidad proteica de los hongos es mejor que la de los vegetales, ya que contienen todos los aminoácidos proteicos; por lo tanto, dichos especímenes constituyen un alimento alternativo para las personas vegetarianas. El perfil de macronutrientes reveló que las tres especies son una fuente importante de proteínas con bajo contenido en grasas. Estas propiedades han sido descritas para otros hongos comestibles silvestres (^{Cheung, 2010}).

• ^{Álvarez-Parrilla, de la Rosa, Martínez, y González (2007)}
  Total phenols and antioxidant activity of commercial and wild mushrooms from Chihuahua, México

  Ciencia y Tecnología Alimentaria,, 2007
  Total phenols and antioxidant activity of commercial and wild mushrooms from Chihuahua, México
• ^{Manzi, Aguzzi, y Pizzoferrato (2001)}
  Nutritional value of mushrooms widely consumed in Italy

  Food Chemistry, 2001
  Nutritional value of mushrooms widely consumed in Italy
• ^{Kalač, 2013}
  A review of chemical composition and nutritional value of wild-growing and cultivated mushrooms

  Journal of the Science of Food and Agriculture, 2013
  A review of chemical composition and nutritional value of wild-growing and cultivated mushrooms
• ^{Cheung (2010)}
  The nutritional and health benefits of mushrooms

  Nutrition Bulletin, 2010
  The nutritional and health benefits of mushrooms
• ^{Cheung, 2010}
  The nutritional and health benefits of mushrooms

  Nutrition Bulletin, 2010
  The nutritional and health benefits of mushrooms

La composición de nutrientes de las especies estudiadas es de gran importancia para mantener una dieta balanceada y representa una alternativa ante la falta de recursos de los consumidores locales para la adquisición de alimentos convencionales ricos en proteínas.

El Cuadro 2 muestra que R. flava tuvo mayor contenido fenólico (P < 0.05) que H. lactifluorum y L. indigo; sin embargo, la concentración más alta se encontró en A. bisporus que, en conjunto con P. ostreatus, se estudiaron para hacer una comparación directa con las especies silvestres. Las concentraciones de fenoles totales fueron menores comparadas con las determinadas por ^{Yahia et al. (2017}) para L. indigo, H. lactifluorum y R. flava (6.6, 6.33 y 7.26 mg EAG∙ g b s - 1 , respectivamente) en el estado de Querétaro, México; y mayores que en L. indigo (1.81 mg EAG∙ g b s - 1   ) y R. flava y (2.07 mg EAG∙ g b s - 1 ) recolectados en el estado de Hidalgo (López-Vázquez et al., 2017). Las diferencias observadas podrían deberse al lugar de recolecta y al procedimiento de extracción (Pumtes, Rojsuntornkitti, Kongbangkerd, & Jittrepotch, 2016). Se ha demostrado que los compuestos fenólicos son benéficos para la salud, debido a que disminuyen el riesgo de contraer enfermedades cardiovasculares, cáncer y diabetes (Shahidi & Ambigaipalan, 2015).

• ^{Yahia et al. (2017}
  Identification of phenolic compounds by liquid chromatography-mass spectrometry in seventeen species of wild mushrooms in Central Mexico and determination of their antioxidant activity and bioactive compounds

  Food Chemistry, 2017
  Identification of phenolic compounds by liquid chromatography-mass spectrometry in seventeen species of wild mushrooms in Central Mexico and determination of their antioxidant activity and bioactive compounds

Por otro lado, como se muestra en el Cuadro 2, la concentración de flavonoides totales en R. flava, respecto al contenido fenólico total, corresponde al 51.1 %, mientras que en H. lactifluorum, dichos compuestos no se detectaron, probablemente por el método de extracción utilizado. Las concentraciones de flavonoides en L. indigo y R. flava fueron inferiores a las obtenidas por ^{Yahia et al. (2017}) para las mismas especies, pero en el caso de L. indigo (con base en catequina, 0.83 mg EC∙ g b s - 1 ) fue mayor que el valor señalado (con base en quercetina, 0.25 mg EQ∙ g b s - 1 ) por López-Vázquez (2017).

• ^{Yahia et al. (2017}
  Identification of phenolic compounds by liquid chromatography-mass spectrometry in seventeen species of wild mushrooms in Central Mexico and determination of their antioxidant activity and bioactive compounds

  Food Chemistry, 2017
  Identification of phenolic compounds by liquid chromatography-mass spectrometry in seventeen species of wild mushrooms in Central Mexico and determination of their antioxidant activity and bioactive compounds

En el espectro UV-VIS del extracto de hexano/acetona de H. lactifluorum se observó un máximo a una longitud de onda de 450 nm, característico de los carotenoides (Camargo et al., 2015). El contenido de carotenoides en este hongo fue superior al encontrado en hongos comestibles silvestres de Polonia y Portugal (Barros, Ferreira, Queirós, Ferreira, & Baptista, 2007; Robaszkiewichz, Bartosz, Lawrynowicz, & Soszynski, 2010) y en frutos como Artocarpus heterophyllus Lam (0.0018 a 0.0079 mg∙ g b s - 1 considerando el contenido de humedad), pero fue menor que en la flor de Cucurbita pepo L. (10.5 mg∙ g b s - 1 considerando el contenido de humedad) (Aquino-Bolaños, Urrutia-Hernández, López del Castillo-Lozano, Chavéz-Servia, & Verdalet-Guzman, 2013; de Faria, De Rosso, & Mercadante, 2009). La inclusión de carotenoides en la dieta se ha correlacionado con la disminución en el riesgo de desórdenes degenerativos, incluyendo varios tipos de cáncer, enfermedades cardiovasculares y oftalmológicas; además, estos compuestos son precursores de vitamina A y tienen efectos antioxidantes y antinflamatorios (Rao & Rao, 2007).

Los agentes antioxidantes reducen radicales libres mediante dos mecanismos: por la trasferencia de electrones o por la transferencia de átomos de hidrógeno. Los ensayos ABTS y FRAP permiten medir la reducción de radicales libres mediante el mecanismo de transferencia de electrones (^{Ozgen, Reese, Tulio, Scheerens, & Miller, 2006}); por tanto, estos dos métodos se usaron para corroborar la capacidad antioxidante en los extractos polares de los hongos bajo estudio. Los hongos mostraron diferencia significativa en la capacidad antioxidante en cada uno de los ensayos; A. bisporum y R. flava tuvieron los valores más altos, mientras que H. lactifluorum y P. ostreatus presentaron los más bajos (Cuadro 2). De acuerdo con los resultados descritos por ^{Yahia et al. (2017}), R. flava también tuvo la mayor capacidad antioxidante, seguido de L. indigo y H. lactifluorum. Debido a que los carotenoides son compuestos con propiedades antioxidantes sería recomendable probar la capacidad antioxidante en extractos no polares.

• ^{Ozgen, Reese, Tulio, Scheerens, & Miller, 2006}
  Modified 2,2-azino-bis-3-ethylbenzothiazoline-6-sulfonic acid (ABTS) method to measure antioxidant capacity of selected small fruits and comparison to ferric reducing antioxidant power (FRAP) and 2,2′-diphenyl-1- picrylhydrazyl (DPPH) methods

  Journal of Agricultural and Food Chemistry, 2006
  Modified 2,2-azino-bis-3-ethylbenzothiazoline-6-sulfonic acid (ABTS) method to measure antioxidant capacity of selected small fruits and comparison to ferric reducing antioxidant power (FRAP) and 2,2′-diphenyl-1- picrylhydrazyl (DPPH) methods
• ^{Yahia et al. (2017}
  Identification of phenolic compounds by liquid chromatography-mass spectrometry in seventeen species of wild mushrooms in Central Mexico and determination of their antioxidant activity and bioactive compounds

  Food Chemistry, 2017
  Identification of phenolic compounds by liquid chromatography-mass spectrometry in seventeen species of wild mushrooms in Central Mexico and determination of their antioxidant activity and bioactive compounds

En general, las muestras con mayor capacidad antioxidante también tuvieron mayor contenido fenólico (Cuadro 2). Según ^{Cheung, Cheung, y Ooi (2003)}, las propiedades antioxidantes de los hongos se atribuyen principalmente a compuestos de bajo peso molecular como los flavonoides, ácidos fenólicos y cinámicos. En años recientes, la demanda en el consumo de componentes bioactivos ha sido creciente, por lo tanto, los hongos son una buena alternativa.

• ^{Cheung, Cheung, y Ooi (2003)}
  Antioxidant activity and total phenolics of edible mushroom extracts

  Food Chemistry, 2003
  Antioxidant activity and total phenolics of edible mushroom extracts

Los compuestos fenólicos en los alimentos de origen vegetal (Faller & Fialho, 2009; Kalogeropoulos, Grigorakis, Mylona, Falirea, & Andrikopoulos, 2006) y en los hongos (Jaworska et al., 2015) pueden ser afectados por el procesamiento térmico. De acuerdo con Patras, Bruton, Tiwari, y Butler (2011) es recomendable el empleo de un modelo cinético que prediga la influencia del procesamiento de los alimentos sobre parámetros críticos de calidad. El orden de reacción correspondiente a la cinética de degradación de los compuestos en los hongos se determinó graficando la concentración de fenoles totales contra el tiempo (0 a 60 min) a 50 y 92 °C, probando los modelos cinéticos de primer y segundo orden, hasta encontrar relación lineal. Los parámetros cinéticos se obtuvieron aplicando las ecuaciones Ln(C_A/C_A0) = -kt (primer orden) y (1/C_A -1/C_A0) = kt (segundo orden). De acuerdo con el Cuadro 3, los dos modelos presentaron coeficientes de determinación aceptables; no obstante, el modelo matemático de primer orden tuvo coeficientes de determinación mayores.

De forma similar, la cinética de degradación de la capacidad antioxidante de los hongos se determinó a 50 y 92 °C con intervalos de 10 a 60 minutos. Las constantes de velocidad de la pérdida de capacidad antioxidante para cada especie se muestran en el Cuadro 4. La aplicación del modelo cinético de primer orden tuvo coeficientes de correlación más altos.

La Figura 3 muestra el comportamiento lineal cuando se aplica el modelo cinético de primer orden, tanto del contenido fenólico total como de la capacidad antioxidante (ABTS y FRAP), en las especies sometidas a tratamiento térmico de 50 y 92 °C desde un tiempo 0 a 60 minutos. En las tres variables evaluadas se observa la misma tendencia, a medida que el tiempo y temperatura de cocción incrementan también la degradación de compuestos fenólicos y antioxidantes se eleva. El hongo H. lactifluorum presentó mayor degradación de fenoles totales cuando se aplicó una temperatura de 92 °C por 60 min y R. flava mostró mayor disminución de capacidad antioxidante a una temperatura de cocción de 92 °C.

De acuerdo con los resultados, las pérdidas de contenido fenólico total fueron 14 % para H. lactifluorum y 21 % en R. flava bajo condiciones de 50 °C por 60 min, pero a mayor temperatura (92 °C, 60 min), la reducción varió de 31 % para L. indigo a 48 % para H. lactifluorum. Estas pérdidas son inferiores a las reportadas por Jaworska et al. (2015) para A. bisporus (38 %) y P. ostreatus (65 %) cocinados en estofado. En otro trabajo realizado por ^{Öztürk, Öztürk, y Duru (2014)} se encontró que, antes de cocinar, el extracto metanólico de R. flava contenía 5.9 mg de fenoles por gramo de extracto y, después de cocinar, la concentración aumentó a 9.84 mg de fenoles por gramo de extracto; estos resultados difieren de los obtenidos en el presente trabajo. La aplicación de tratamientos térmicos en alimentos ricos en antioxidantes disminuye su contenido, debido a la naturaleza termosensible de estos compuestos. De acuerdo con ^{Blessington et al. (2010)}, las diferencias observadas de pérdida podrían estar relacionadas con la naturaleza química de los compuestos fenólicos de cada una de las especies y con la complejidad de la matriz en la que están unidos a biomoléculas como carbohidratos, grasa o proteínas.

• ^{Öztürk, Öztürk, y Duru (2014)}
  The cooking effect on two edible mushrooms in anatolia: Fatty acid composition, total bioactive compounds, antioxidant and anticholinesterase activities

  Records of Natural Products, 2014
  The cooking effect on two edible mushrooms in anatolia: Fatty acid composition, total bioactive compounds, antioxidant and anticholinesterase activities
• ^{Blessington et al. (2010)}
  Cooking methods and storage treatments of potato: effects of carotenoids, antioxidant activity and phenolics

  American Journal of Potato Research, 2010
  Cooking methods and storage treatments of potato: effects of carotenoids, antioxidant activity and phenolics

Con respecto a la capacidad antioxidante, en el caso del ensayo FRAP, el intervalo de pérdida varió entre 26 % para L. indigo y 74 % para R. flava, mientras que para ABTS, la pérdida fue de 29 % para L. indigo y 34 % para R. flava. En general, la pérdida de capacidad antioxidante fue inferior que la reportada por Jaworska et al. (2015) para A. bisporus (50.34 % [ABTS] y 53.55 % [FRAP]) y P. ostreatus (53.39 % [ABTS] y 48.52 % [FRAP]).

El estudio cinético de la disminución del contenido fenólico total y de la capacidad antioxidante de los hongos evaluados es de gran utilidad para la optimización de temperaturas y tiempos de cocción; por ejemplo, de acuerdo con la información proporcionada por personas del municipio de Zacapoaxtla, Puebla, la preparación de los hongos recolectados consiste en un tratamiento térmico a ebullición por un tiempo de 20 minutos. Con esta información, se puede estimar la pérdida del contenido fenólico total y la capacidad antioxidante de cada una de las especies (Cuadros 3 y 4); además, se podría recomendar disminuir la temperatura de cocción para la preservación de los compuestos bioactivos.

Lactarius indigo, Hypomyces lactifluorum y Ramaria flava representan una fuente importante de compuestos nutricionales y bioactivos benéficos para la salud. Los hongos presentaron alto contenido de proteína (20 a 24 %) y bajo contenido de lípidos (1 a 3.2 %). Con respecto al contenido de compuestos fenólicos (2.9 a 4.4 mg equivalentes de ácido gálico), H. lactifluorum tuvo la mayor degradación. Por otra parte, R. flava mostró la mayor capacidad antioxidante, que disminuyó cuando la temperatura y el tiempo de cocción aumentaron; sin embargo, las tres especies conservaron más del 50 % de sus propiedades antioxidantes después del procesamiento térmico. Para evitar o reducir la degradación de los compuestos bioactivos, se recomienda la reducción de la temperatura de cocción, la cual es cercana o igual a la de ebullición. Es importante generar estrategias de conservación, reproducción y comercialización de hongos silvestres, y posicionarlos como un alimento funcional de temporada que amalgame el desarrollo social, el empoderamiento de la mujer y la conservación forestal.