Introducción

México posee una extensión forestal de 138.7 millones de ha (^{Conafor, 2021}). Éstas son susceptibles a disturbios; particularmente los ocasionados por insectos fitófagos, plantas parásitas e incendios (^{USDA, 2013}). En particular, en Jalisco, durante el periodo 2012-2021 se reportaron 54,158 ha de bosque con diversos problemas fitosanitarios: plantas parásitas (61%), enfermedades (cancro resinoso, pudrición de raíz y roya; 19%), insectos descortezadores (13%) e insectos defoliadores (6%) (^{Semadet, 2022}). Un factor ambiental que incrementa la vulnerabilidad de las especies forestales a plagas o enfermedades es el cambio climático (^{Bentz et al., 2010}).

En México, se tienen registros de más de 200 especies de insectos y patógenos que provocan daños en los ecosistemas forestales (^{Conafor, 2007}). En Jalisco, las plantas parásitas que se registran con mayor incidencia en los bosques son 4 especies de muérdagos enanos (Arceuthobium spp.) en coníferas y 21 especies de muérdagos verdaderos en latifoliadas (^{Semadet, 2021}). La mayor riqueza de plantas parásitas se encuentra en las sierras de Tapalpa, Quila, Primavera, Cacoma, Manantlán (^{Vázquez-García et al., 1995}), Bolaños (^{Vázquez-García et al., 2004}), del Halo, Nevado de Colima, Cerro Grande y volcán Cerro Viejo, con 16 especies de plantas parásitas, el mayor número de especies encontradas para un municipio (^{Vázquez-García et al., 1995}).

Los muérdagos son plantas hemiparásitas que dependen parcialmente de otros organismos para poder subsistir (^{Conafor, 2007}; ^{Nickrent y Musselman, 2004}). Cuando se establecen en el tallo de su hospedero, compiten con él por agua y nutrimentos, lo que dificulta su crecimiento (^{Espinoza-Zúñiga et al., 2019}). Por otra parte, cuando los muérdagos son abundantes en el árbol hospedero pueden provocarle la muerte (^{Alvarado-Rosales et al., 2007}). Abarcan especies del género Arceuthobium, conocidas como muérdagos enanos, así como de los géneros Cladocolea, Phoradendron, Psittacanthus y Struthanthus, todos ellos conocidos como muérdagos verdaderos (^{Nickrent y Musselman, 2004}). Son plantas arbustivas que se establecen en la parte aérea, más frecuentemente en ramas (muérdagos verdaderos) o en las ramas y en el fuste (muérdagos enanos), que afectan el desarrollo de su hospedero a través del sistema endofítico (^{Hawksworth, 1961}; ^{Rey et al., 1991}), lo que induce cambios fisiológicos y bioquímicos (^{Mathiasen et al., 2008}). ^{Endara-Agramont et al. (2022)} encontraron que algunas de las variables que influyen en la presencia de muérdago son la altitud y la orientación de ladera, y que su existencia en un árbol hospedero lo predispone al establecimiento de insectos descortezadores y plantas parásitas debido a que hay pérdida del vigor y reducción en su crecimiento, lo que genera mortalidad y facilita la dispersión de semillas (^{Cibrián-Tovar et al., 1995}; ^{Klutsch et al., 2014}).

Las plantas parásitas tienen un valor ecológico. Son indicadoras de la salud del bosque, pues a mayores niveles de disturbio su prevalencia se incrementa (^{Cházaro et al., 1992}). En contraste, promueven la diversidad de los bosques al proporcionar recursos alimentarios para algunas especies animales debido a la disponibilidad de sus frutos en épocas en las que otros alimentos son escasos (^{Matula et al., 2015}).

La información sobre la distribución espacial de muérdagos en la sierra de Quila es escasa, a pesar de haber sido reportada como una zona con alta riqueza de plantas parásitas (^{Vázquez-García et al., 1995}), por lo que el objetivo de esta investigación fue identificar las plantas parásitas y sus hospederos, así como determinar la distribución espacial y los niveles de infestación a través de un muestreo intensivo en esta área.

Materiales y métodos

El estudio se realizó en el Área de Protección de Flora y Fauna (APFF) Sierra de Quila (Fig. 1), en Jalisco entre los municipios de Tecolotlán, San Martín de Hidalgo y Tenamaxtlán, a 100 km al suroeste de la ciudad de Guadalajara, Jalisco (^{Villavicencio et al., 2005}). Forma parte del Sistema Volcánico Transmexicano, incluida en la subprovincia “Sierras de Jalisco”, el relieve es montañoso con pendientes de 15 a 60° (^{Guerrero y Cházaro, 1995}). La altitud oscila entre 1,350 y 2,560 m snm y de acuerdo con la clasificación de Köppen, el clima en la región es templado húmedo con lluvias en verano C(w2) (W) (^{Santiago et al., 2012}). La alta variedad de condiciones geográficas y climáticas de esta sierra le permiten albergar una muestra representativa de la biodiversidad del occidente de México, con distintos tipos de bosques, que incluyen encino, pino-encino, encino-pino y selva baja caducifolia (^{Villavicencio et al., 2015}) (Fig. 1).

Fuente: Elaboración propia con base en información de ^{Conabio (2019)} y ^{Villavicencio et al. (2015)}.

Figura 1 Mapa de ubicación geográfica del Área de Protección de Flora y Fauna Sierra de Quila, Jalisco. 

Este estudio se realizó en los bosques de pino-encino y encino-pino (6,788 ha); debido a que el mayor número de reportes de presencia de muérdago se encuentra en éstos (^{Cibrián-Tovar et al., 2007}; ^{Galván, 2016}; ^{Geils et al., 2002}; ^{Martínez-Ambriz, 2020}; ^{Ornelas, 2019}; ^{Rzedowski y Calderon de Rzedowski, 2011}; ^{Sandoval y Siqueiros, 2019}). El muestreo se realizó de noviembre 2021 a noviembre 2022. Para ello, se establecieron 330 sitios de muestreo (SM) circulares de 0.1 ha (35.6 m de diámetro) establecidos sobre las curvas de nivel con una separación altitudinal de 100 m entre curvas (Fig. 2); las cuales fueron ubicadas en 7 distintas altitudes fijadas entre 2,000 y 2,600 m snm. Lo anterior se hizo para considerar la variabilidad climática y los cambios de vegetación asociados a las diferencias de altitud (^{Mayer y Ott, 1991}). Dentro de la misma cota altitudinal los sitios tuvieron una separación equidistante de 300 m, lo que permitió superar la intensidad mínima de muestreo recomendada de 0.28% (^{Dauber, 1995}).

Fuente: elaboración propia, con base en ^{Villavicencio et al. (2015)}.

Figura 2 Distribución de los sitios de muestreo (SM).  

En cada SM se registraron las variables fisiográficas, las características de la vegetación (cobertura de pastos y arbustos) e información dasonómica de las especies arbóreas con un diámetro normal (DN) ≥ 2.5 (^{Endara-Agramont et al., 2022}, ²⁰²³; ^{Rojas-García et al., 2019}) (Tabla 1), así como, el nivel de infestación de los árboles con muérdago enano y verdadero (^{Alvarado-Rosales y Saavedra-Romero, 2005}; ^{Hawksworth, 1983}) (Tabla 2). Además, se recolectaron muestras botánicas de las plantas parásitas y del árbol hospedero, las cuales fueron identificadas mediante las claves taxonómicas de ^{Alvarado-Cárdenas (2010)}, ^{Martínez-Ambriz (2020)} y ^{Vázquez-Collazo et al. (2006)}, así como otros ejemplares en el Herbario CHAP, de la Universidad Autónoma Chapingo y el Herbario Nacional de México de la Universidad Nacional Autónoma de México, para poder rectificar que las muestras recolectadas coincidieran con otras previamente identificadas.

Se elaboró una base de datos que permitió generar los polígonos con la distribución espacial de muérdago a través del software ArGis ver. 10.8, en el cual se aplicó la metodología de interpolación de datos del vecino natural (^{Sibson, 1982}), que consiste en generar polígonos con información específica (asignada a través de la generación de la base de datos) para formar superficies continuas (^{Childs, 2004}; ^{Pirotti y Tarolli, 2010}).

Se realizó un Anova para determinar el efecto de la densidad del bosque sobre el porcentaje de cobertura y los individuos con muérdago con el programa Statgraphics Centurion XVI v.16.1.03 (^{StatPoint Technologies Inc., 2009}). Finalmente, se realizó un gráfico descriptivo para analizar si existe relación entre la presencia de muérdago y la estructura arbórea.

Resultados

Se encontró que cerca de 40% de los SM tiene presencia de muérdagos, lo que corresponde a poco más de 2,050 ha afectadas. Las especies encontradas fueron: Arceuthobium durangense (A) (42%) sobre Pinus douglasiana y P. devoniana; Phoradendron bolleanum (B) (9%), P. brachystachyum (C) (2%), P. lanceolatum (D) (2%) y P. reichenbachianum (E) (2%) sobre Arbutus xalapensis, Quercus castanea, Q. laeta y Q. coccolobifolia; Cladocolea cupulata (F) (25%), C. grahamii (G) (5%), C. mcvaughii (H) (7%) y C. microphylla (I) (2%) sobre Pinus lumholtzii, P. oocarpa, Quercus coccolobifolia, Q. castanea, Q. resinosa, Q. rugosa y Q. crassipes; asícomo Psittacanthus calyculatus (J) (4%) sobre Quercus resinosa, Q. laeta y Q. rugosa (Tabla 3), lo que muestra que estos bosques son dañados por una parte representativa de la diversidad de muérdagos presentes en Jalisco.

Tabla 3 Especies de muérdagos y hospederos. 

A) Arceuthobium durangense - Pinus douglasiana		B) Phoradendron bolleanum - Quercus coccolobifolia
C) Phoradendron brachystachyum-Quercus		D) Phoradendron lanceolatum-Quercus resinosa
E) Phoradendron reichenbachianum-Quercus laeta		F) Cladocolea cupulata-Pinus lumholtzii
G) Cladocolea mcvaughii-Quercus coccolobifolia		H) Cladocolea microphylla- Quercus coccolobifolia
I) Psittacanthus calyculatus-Quercus coccolobifolia

Asimismo, el muestreo señala que la distribución espacial de muérdagos enanos y verdaderos sobre los bosques de pino-encino y encino-pino de la sierra de Quila obedece patrones de distribución altitudinal para cada género de plantas parásitas: Cladocolea de 2,000 a 2,300 m, Arceuthobium de 2,100 a los 2,300 m, Phoradendron de 2,200 a 2,400 m y Psittacanthus únicamente en 2,400 m (Fig. 3). Por otro lado, de acuerdo con la superficie afectada de la sierra de Quila, 35% presenta muérdago enano (A. durangense), 47% muérdago verdadero (Cladocolea, Phoradendron y Psitthacanthus) y 18% asociaciones de diferentes especies de muérdagos. Si bien, todas las especies de muérdago (A. durangense, Cladocolea, Phoradendron y Psitthacanthus) se encuentran en niveles bajos dentro de los hospederos (Tabla 2), la distribución en términos de superficie es de 30% dentro de todo el bosque (Fig. 4), pudiendo incrementar hacia otros hospederos y rodales.

Fuente: trabajo de campo.

Figura 3 Mapa de la distribución espacial de tipo de muérdagos en APFF Sierra de Quila, Jalisco.  

Fuente: trabajo de campo.

Figura 4 Mapa de los niveles de infestación por muérdagos enanos y verdaderos en el APFF Sierra de Quila, Jalisco. 

Otro factor que influye en la presencia de muérdagos es la densidad, lo que corrobora el Anova, donde se determinaron 3 categorías, denso, semidenso y fragmentado; el total de los árboles registrados fueron de 10,346 y se clasificaron de la siguiente manera: denso (≥ 361), semidenso (151-360) y fragmentado (30-150). (Tabla 4). Estos resultados muestran que la presencia de muérdago se concentra en el bosque semidenso (13%) y fragmentado (34%) (Fig. 5), observando estas afectaciones en el dosel dominante y codominante, donde se confirma que la reducción del número de árboles por unidad de superficie implica una mayor cantidad de luz al interior del bosque, relacionado con el incremento de las poblaciones de muérdago. Aun cuando el muérdago afecta generalmente a todas las categorías diamétricas, es más abundante entre los 5 y 40 cm de DAP (Fig. 6). Del total de árboles registrados mencionados anteriormente, 10% está infestado por muérdago, lo que indica que los niveles se encuentran dentro de los límites del parasitismo (^{Mathiasen, 1998}).

Figura 5 Comparación del porcentaje de individuos infestados por muérdagos en parcelas con distinta densidad de árboles (p < 0.0001). 

Figura 6 Número de árboles en sitios sanos y enfermos de acuerdo con las categorías diamétricas. 

Discusión

El muestreo realizado indica un rango altitudinal que oscila entre 2,100 y 2,400 m snm, lo que coincide con ^{Queijeiro-Bolaños et al. (2013)} y ^{Endara-Agramont et al. (2023)}, quienes mencionan que a mayor altitud existe menor número de las plantas parásitas; así mismo, la distribución de éstos obedece a la presencia de sus hospederos y a su capacidad de dispersión (^{Cibrián-Tovar et al., 2007}). Estos registros muestran queArceuthobium durangense es el único que presenta niveles de infestación medio, siendo más agresivo debido a que ataca en mayor medida al fuste en comparación con el muérdago verdadero (^{Hawksworth, 1961}; ^{Rey et al., 1991}).

Cabe destacar que de los 122 SM con muérdago, 10% de los individuos se ve afectando principalmente a individuos juveniles de pinos y encinos (5 y 40 cm de DAP), lo que concuerda con ^{Cibrián-Tovar et al. (2007)}, donde mencionan que el arbolado juvenil es el más susceptible al establecimiento de estas plantas parásitas. De acuerdo con la estructura y densidad del bosque, el dosel dominante y codominante compuesto por diversas especies de pinos y encinos y los rodales fragmentados son los más afectados, lo anterior coincide con lo reportado por ^{Queijeiro-Bolaños y Cano-Santana (2015)}, quienes afirman que los muérdagos responden a presiones ambientales, donde la disminución de las densidad de los hospederos favorece la infestación debido a que estas condiciones son necesarias para la producción de estructuras vegetativas y reproductivas, teniendo menos competencia por recursos al tener una menor cantidad de árboles vecinos; por lo tanto, estos son directamente aprovechados por los muérdagos aumentando la probabilidad de infestación dentro de los individuos.

En este estudio se encontró que la altitud, la densidad de árboles, y el DN favorecen la prevalencia de muérdagos (^{Ferrenberg, 2020}; ^{Mathiasen, 2019}), como consecuencia reducen el vigor de los árboles infestados, ésto coincide con lo encontrado por ^{Cibrián-Tovar et al. (1995)} y ^{Endara-Agramont et al. (2023)}, quienes reportan que la pérdida del vigor y reducción en el crecimiento de árboles parasitados genera mayor probabilidad de muerte en los hospederos y facilita la infestación por descortezadores y/o enfermedades (^{Klutsch et al., 2014}).

^{Hawksworth (1983)} encontró que otro de los factores que afecta inversamente la prevalencia de los muérdagos es la densidad de árboles, a mayor densidad arbórea menor presencia de muérdago. En relación con ésto, se ha reportado que las semillas de estos organismos proliferan bajo un dosel forestal semidenso o fragmentado (^{Endara-Agramont et al., 2023}). Más de 30% de la superficie de la sierra de Quila está infestada por muérdagos de 4 géneros (Arceuthobium, Cladocolea, Phoradendron y Psittacanthus), distribuidos entre 2,000 y 2,400 m snm, mismos que afectan a todas las categorías diamétricas, sobre todo los que están establecidos en bosques semidensos y fragmentados.