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ANTECEDENTES
Cualquier padecimiento médico u obstétrico inesperado que se asocie con un peligro real o potencial para la salud o el bienestar de la madre o el feto se considera embarazo de alto riesgo.1 La prevalencia de éste es de alrededor del 12%.2 Los trastornos hipertensivos del embarazo constituyen una de las principales causas de mortalidad materna y perinatal en todo el mundo.3 En América Latina y el Caribe los trastornos hipertensivos son responsables de casi el 26% de las muertes maternas, de ahí la importancia de encontrar y validar métodos de tamizaje que permitan identificar a las pacientes con alto riesgo de complicaciones.4 La preeclampsia se asocia con morbilidad y mortalidad materna y neonatal significativas.
En diversos estudios se demuestra que el aumento de la resistencia vascular es un indicador de insuficiencia placentaria.5,6,7 La velocidad de la sangre circulante depende de la resistencia vascular distal de la red de distribución, de la fuerza que imprime el corazón al contraerse y de la viscosidad de la sangre.8 El ultrasonido Doppler permite determinar el flujo de un vaso sanguíneo en forma cuantitativa o cualitativa. Existen tres índices de impedancia que aportan información respecto de la resistencia vascular, que se considera determinante principal del flujo sanguíneo: 1) el índice de pulsatilidad, 2) el índice de resistencia y 3) el índice de la relación sístole-diástole.9 Los componentes más destacados de la flujometría Doppler son la velocidad sistólica y diastólica. La diferencia entre una y otra constituye la pulsatilidad. El índice de pulsatilidad permite determinar si existe una alta o baja resistencia del vaso al paso del flujo sanguíneo por lo que se considera un parámetro cuantitativo de la resistencia vascular. Lo normal es que el índice de pulsatilidad medio de las arterias uterinas disminuya a lo largo del embarazo como consecuencia de la disminución progresiva de la resistencia de la circulación uteroplacentaria conforme más semanas de gestación transcurren.10
Para la medición del índice de pulsatilidad de las arterias uterinas se obtiene una sección sagital del útero y se identifican el conducto y el orificio cervical interno. Enseguida, con el transductor en la línea media, se inclina suavemente hacia un lado y se utiliza un mapeo de flujo de color para identificar cada arteria uterina a lo largo del costado del cuello uterino y el útero a la altura del orificio interno (Figura 1). Se utiliza Doppler de onda pulsada con la puerta de muestreo configurada a 2 mm para abarcar todo el vaso, con el debido cuidado para garantizar que el ángulo de insonación sea inferior a 30°. Cuando se obtienen tres formas de onda consecutivas similares, se mide el índice de pulsatilidad y se calcula la media de las arterias uterinas izquierda y derecha.
Figura 1 A. corresponde a la flujometría Doppler de la arteria uterina derecha en una mujer con el índice de pulsatilidad menor al percentil 95 a las 24 semanas de gestación, el flujo sanguíneo es mayor. B. corresponde a la flujometría Doppler de la arteria uterina con un índice de pulsatilidad anormal (mayor al percentil 95) de una mujer con diagnóstico de hipertensión gestacional y restricción del crecimiento fetal a las 24 semanas. Se puede observar una disminución del flujo uterino y la presencia de la escotadura protodiastólica o “notch”.
El índice de pulsatilidad medio de las arterias uterinas tiene una distribución normal según las semanas de embarazo y se considera anormal cuando es mayor que el percentil 95.11 La flujometría Doppler de las arterias uterinas anormal se asocia con complicaciones: restricción del crecimiento intrauterino, preeclampsia y muerte fetal antes de que se manifiesten los signos clínicos más evidentes de estas afecciones.12 El objetivo de este estudio fue: medir la asociación entre la flujometría Doppler de las arterias uterinas anormal durante el segundo trimestre de la gestación y la ocurrencia de preeclampsia en mujeres mexicanas con embarazo de alto riesgo.
MATERIALES Y MÉTODOS
Estudio de cohorte, prospectivo, efectuado entre el 1 de marzo del 2023 y el 29 de febrero del 2024 en pacientes atendidas en una unidad de tercer nivel con alguna comorbilidad y con 20 a 24 semanas de embarazo. Criterios de inclusión: pacientes con diagnóstico de embarazo de alto riesgo debido a comorbilidades maternas, entre 20 y 24 semanas de gestación, con feto único vivo y que aceptaran incorporarse al estudio. Criterios de exclusión: pacientes con diagnóstico de feto con malformaciones mayores o con inserción anormal de la placenta. Criterio de eliminación: pacientes que no continuaron el control prenatal en la unidad participante.
El tipo de muestreo fue no probabilístico de casos consecutivos. La medición del índice de pulsatilidad medio de las arterias uterinas se efectuó con un ultrasonido Doppler marca VolusonMR GE. Todos los estudios los llevaron a cabo especialistas en medicina materno fetal. El grupo de pacientes expuestas se integró con quienes tuvieron flujometría Doppler de las arterias uterinas anormal (más o menos mayor al percentil 95 para la semanas de embarazo) y el grupo de no expuestas por pacientes que tiuvieron un índice de pulsatilidad normal de arterias uterinas (menor al percentil 95 para las semanas de gestación) de acuerdo con las tablas de referencia de Gómez y su grupo.11 El seguimiento de las pacientes se continuó hasta la finalización del embarazo. Se comparó, entre uno y otro grupo, la proporción de pacientes con preeclampsia. Ésta se diagnosticó con apego a los criterios del American College Obstetrics and Gynecology.4
El tamaño de la muestra se calculó con el programa estadístico Epi Info™ versión 7.2 para un estudio de cohorte con los siguientes parámetros: un nivel de confianza a dos colas del 95%, un poder estadístico del 80%; una razón de expuestas-no expuestas igual a 1; un desenlace esperado en el grupo de no expuestas del 6% (preeclampsia); y un desenlace esperado en el grupo de expuestas de al menos 30%. El tamaño de muestra resultante fue de 82 pacientes (41 en el grupo de expuestas y 41 en el grupo de no expuestas) mediante la fórmula Kelsey.
En cada grupo estudiado se hizo un análisis descriptivo con medidas de resumen y dispersión apropiadas para cada variable. Con la prueba t de Student para muestras no relacionadas se determinó si existía diferencia de medias de las variables aleatorias continuas entre los dos grupos o con la prueba U de Mann-Whitney según el tipo de distribución de los datos. Para la comparación de las diferentes proporciones entre los grupos se utilizó χ2. Mediante el cálculo de la razón de momios y los intervalos de confianza al 95% se determinó la fuerza de asociación entre las variables de interés. Cuando el valor de p fue menor a 0.05 a dos colas, se consideró estadísticamente significativo. La base de datos se analizó en el programa estadístico IBM-SPSS versión 27.
Todas las pacientes aceptaron colaborar voluntariamente mediante un consentimiento informado. Esta investigación fue autorizada por el comité local de investigación con el folio 3606 del IMSS y registro: R-2024-3606-041. No existe conflicto de interés por parte de alguno de los integrantes del grupo de investigación.
RESULTADOS
Se incluyeron 82 pacientes con diagnóstico de embarazo de alto riesgo, 41 con flujometría Doppler de las arterias uterinas anormal (grupo expuesto). En el Cuadro 1 se muestran las características clínicas y demográficas de las pacientes incluidas en el estudio. La tensión arterial fue mayor en las pacientes con flujometría Doppler anormal de las arterias uterinas. Las pacientes con flujometría Doppler normal de las arterias uterinas tuvieron una frecuencia mayor de hipotiroidismo. No hubo diferencias significativas en la edad, índice de masa corporal, paridad, obesidad, diabetes gestacional, diabetes mellitus tipo 2, hipotiroxinemia, síndrome de anticuerpos antifosfolipídicos y artritis reumatoide entre uno y otro grupo. En el Cuadro 2 se muestran los reportes de la ecografía Doppler practicada durante el segundo trimestre del embarazo. No hubo diferencias en la fetometría promedio ni en el peso del feto estimado entre ambos grupos. El índice de pulsatilidad de la arteria uterina derecha e izquierda y el índice de pulsatilidad medio de las arterias uterinas fue mayor en el grupo expuesto (1.22 en comparación con 0.65; p > 0.001).
Cuadro 1 Características clínicas y demográficas
| Variable | Expuestos FDAUt anormal IPM ≥ p95 | No expuestos FDAUt normal IPM < p95 | Valor de p |
|---|---|---|---|
| n = 41 | n = 41 | ||
| Edad (años); media ± DS, | 31.8 ± 5.63 | 29.9 ± 6.4 | 0.162 |
| IMC; media ± DS | 33.24 ± 7.32 | 30.91 ± 4.55 | 0.870 |
| TAS (mmHg); media ± DS | 137 ± 18.39 | 124.9 ± 17.04 | 0.002 |
| TAD (mmHg); media ± DS, | 86.37 ± 17.82 | 76.2 ± 14.75 | 0.002 |
| Primigesta; n (%) | 15 (36.6) | 12 (29.3) | 0.481 |
| Emabarazos; mediana (min-máx.) | 2 (1-5) | 2 (1-6) | 0.499 |
| Obesidad; n (%) | 27 (65.9) | 23 (56.1) | 0.360 |
| Diabetes gestacional; n (%) | 16 (39) | 17 (41.5) | 0.822 |
| Diabetes Mellitus tipo 2; n (%) | 3 (7.3) | 2 (4.9) | 0.640 |
| Hipotiroidismo; n (%) | 16 (39.0) | 27 (65.9) | 0.015 |
| Hipotiroxinemia; n (%) | 4 (9.8) | 7 (17.1) | 0.331 |
| SAAF; n (%) | 3 (7.3) | 2 (4.9) | 0.640 |
| Artritis reumatoide; n (%) | 1 (2.4) | 0 (0) | 0.314 |
FDAUt: Flujometría Doppler de las Arterias Uterinas, se consideró como anormal con índice de pulsatilidad medio mayor al percentil 95 para la semanas de embarazo; DS: desviación estándar; IMC: índice de masa corporal; mmHg: milímetros de mercurio; TAS: tensión arterial sistólica; TAD: tensión arterial diastólica; n: recuento; SAAF: Síndrome de anticuerpos antifosfolípidos.
Cuadro 2 Resultados ecográficos del segundo trimestre del embarazo
| Variable | Expuestos FDAUt anormal | No expuestos FDAUt normal | Valor de p* |
|---|---|---|---|
| n = 41 | n = 41 | ||
| Fetometría promedio (semanas); media ± DS | 22.9 ± 2.7 | 21.3 ± 1.7 | 0.619 |
| Peso fetal estimado (gr); media ± DS, | 576 ± 222.87 | 614.70 ± 180.84 | 0.769 |
| IP Arteria uterina derecha; media ± DS | 1.12 ± 0.68 | 0.64 ± 0.29 | <0.001 |
| IP Arteria uterina izquierda; media ± DS | 1.31± 0.82 | 0.66 ± 0.32 | <0.001 |
| IP Medio de Arterias uterinas; media ± DS | 1.22 ± 0.57 | 0.65 ± 0.18 | <0.001 |
FDAUt: Flujometría Doppler de las Arterias Uterinas anormal con IP medio mayor al percentil 95 para la semanas de embarazo; IP: índice de pulsatilidad; DS: desviación estándar; g: gramos.
Complicaciones maternas y perinatales
En el Cuadro 3 se reportan las complicaciones maternas. No hubo diferencia significativa en la vía de finalización del embarazo, la mayoría fue por cesárea. Se observó mayor frecuencia de enfermedad hipertensiva, hipertensión gestacional, preeclampsia sin criterios de severidad, preeclampsia con criterios de severidad y síndrome HELLP en las pacientes del grupo de expuestas (p < 0.05). En ninguno de los grupos hubo casos de eclampsia.
Cuadro 3 Complicaciones maternas
| Variable | Expuestos FDAUt anormal | No expuestos FDAUt normal | Valor de p* |
|---|---|---|---|
| n = 41 | n = 41 | Valor de p* | |
| Cesárea; n (%) | 31 (75.6) | 29 (70.7) | 0.618 |
| Ingreso a UCIA; n (%) | 9 (22.0) | 1 (2.4) | <0.001 |
| EHIE; n (%) | 23 (56) | 9 (21.9) | <0.001 |
| Hipertensión gestacional; n (%) | 8 (19.5) | 4(9.8) | 0.028 |
| PESCS; n (%) | 2(4.9) | 1(2.4) | |
| PECCS; n (%) | 11(26.8) | 4(9.8) | |
| Síndrome HELLP; n (%) | 2(4.9) | 0(0) | |
| Eclampsia; n (%) | 0(0) | 0(0) |
FDAUt: Flujometría Doppler de las Arterias Uterinas anormal con índice de pulsatilidad medio mayor al percentil 95 para la semanas de embarazo; UCIA: Unidad de Cuidados Intensivos de Adultos; EHIE: enfermedad hipertensiva inducida por el embarazo;PECS: preeclampsia sin criterios de severidad; PECCS: preeclampsia con criterios de severidad; HELLP: hemólisis, aumento enzimas hepáticas y trombocitopenia; n: recuento.
Los desenlaces perinatales de los hijos de las pacientes se informan en el Cuadro 4. Las pacientes con flujometría Doppler anormal de las arterias uterinas tuvieron un hijo con menor peso, menor talla, con menos semanas de gestación. Hubo mayor proporción de recién nacidos con peso menor al percentil 10 y con peso menor al percentil 3 (p < 0.05). Asimismo, hubo mayor proporción de ingresos al cunero patológico y a la unidad de cuidados intensivos neonatales. En el grupo de expuestas se registraron dos muertes perinatales. No hubo diferencias significativas en el Apgar al minuto y a los cinco minutos entre uno y otro grupo.
Cuadro 4 Resultados perinatales
| Variable | Expuestos FDAUt anormal | No expuestos FDAUt normal | Valor de p |
|---|---|---|---|
| n = 41 | n = 41 | ||
| Peso RN (gr); media ± DS | 2341 ± 855 | 2710 ± 562 | 0.023 |
| Talla RN (cm); media ± DS | 44 ± 6 | 50 ± 6 | 0.013 |
| Apgar al minuto 1; mediana (min-máx.) | 8 (2-9) | 8 (5-9) | 0.762 |
| Apgar al minuto 5; mediana (min-máx.) | 9 (5-9) | 9 (7-9) | 0.870 |
| Capurro; media ± DS, semanas | 35.9 ± 3.6 | 37.2 ± 2.7 | 0.810 |
| Peso del RN < P10: n (%) | 7 (17.1) | 4 (9.8) | 0.007 |
| Peso del RN < P3: n (%) | 15 (36.6) | 6 (14.6) | 0.023 |
| Ingreso a Cunero Patológico; n (%) | 17 (41.5) | 21 (51.2) | 0.050 |
| Ingreso a UTIN; n (%) | 0 (0) | 2 (4.9) | 0.490 |
| Ingreso a UCIN; n (%) | 9 (22.0) | 0 (0) | ND |
| Muerte perinatal; n (%) | 2 (5.4) | 0 (0) | ND |
FDAUt: Flujometría Doppler de las Arterias Uterinas anormal con índice de pulsatilidad medio mayor al percentil 95 para la semanas de embarazo; RN: recién nacido; min, minuto; DS: desviación estándar; P: percentil; UTIN: unidad de terapia intermedia neonatal; UCIN: unidad de cuidados intensivos neonatales. ND: No es posible determinar la significancia estadística.
Asociación entre la flujometría Doppler de las arterias uterinas y las complicaciones maternas y perinatales
La asociación entre la flujometría Doppler anormal de las arterias uterinas y el riesgo de eventos adversos se registra en el Cuadro 5. Las pacientes del grupo expuesto tuvieron mayor riesgo de padecer preeclampsia 4.5 (IC95%: 1.7-11.9), ingreso a la unidad de cuidados intensivos de adultos 11.2 (IC95%: 1.3-93.5), recién nacido con bajo peso (mayor al percentil 10 y mayor al percentil 3) y un mayor riesgo de que su hijo ingresara a la unidad de cuidados intensivos 1.2 (IC95%: 1.1-1.5)
Cuadro 5 Asociación entre la flujometría doppler anormal de arterias uterinas y el riesgo de preeclampsia
| Expuestos FDAUt anormal n = 41 | No expuestos FDAUt normal n = 41 | RM | IC95%* | |
|---|---|---|---|---|
| Hipertensión inducida por el embarazo | 23 | 9 | 4.5 | 1.7-11.9 |
| Preeclampsia | 15 | 5 | 4.1 | 1.3-12.87 |
| Ingreso a UCIA | 9 | 1 | 11.2 | 1.3-93.5 |
| Peso RN<P10 | 22 | 10 | 3.5 | 1.4-9.1 |
| Peso RN<P3 | 15 | 6 | 3.3 | 1.1-9.8 |
| Ingreso a UCIN | 9 | 0 | 1.2 | 1.1-1.5 |
FDAUt: Flujometría Doppler de las Arterias Uterinas anormal con índice de pulsatilidad medio mayor al percentil 95 para la semanas de embarazo; RM: razón de momios; IC95%: intervalo de confianza al 95%; UCIA: Unidad de Cuidados Intensivos de Adultos; RN: recién nacido; min: minuto; DS: desviación estándar; P: percentil; UCIN: unidad de cuidados intensivos neonatales. * Valor de p<0.05.
DISCUSIÓN
El estudio demuestra que los hallazgos ecográficos de anormalidad en la flujometría Doppler de las arterias uterinas durante el segundo trimestre en pacientes con embarazos de alto riesgo se asocian con desenlaces adversos maternos y perinatales: preeclampsia, restricción del crecimiento fetal y muerte perinatal. A pesar de la evidencia, pocos estudios han evaluado el Doppler uterino en mujeres mexicanas con múltiples comorbilidades.13 Lo aquí comunicado busca determinar su utilidad en este contexto, donde la heterogeneidad clínica puede alterar su valor predictivo.
Las pacientes con comorbilidades tienen mayor probabilidad de padecer episodios adversos maternos y perinatales.13 Está reportado que los cambios observados en la flujometría Doppler son consecuencia del aumento de las resistencias vasculares que, a su vez, son causados por el desequilibrio entre los factores pro y antiangiogénicos.14,15Todos esos cambios culminan en la disfunción endotelial sistémica, que forma parte de la fisiopatología de la insuficiencia placentaria que causa la preeclampsia y la restricción del crecimiento fetal.
En congruencia con los resultados está reportado que las pacientes con preeclampsia tienen un índice de pulsatilidad medio de las arterias uterinas mayor en comparación con pacientes sanas, lo que permite identificar a quienes tienen mayor riesgo de complicaciones durante el embarazo: preeclampsia y restricción del crecimiento fetal.16 También está reportado que las lesiones placentarias histopatológicas que se traducen en una mayor resistencia al flujo de sangre pueden ser la causa de la muerte del feto.17 De la misma forma se ha informado que la vascularización placentaria es útil para predecir la preeclampsia y la restricción del crecimiento fetal en diferentes etapas de la gestación y que el índice de pulsatilidad de las arterias uterinas es un factor temprano de predicción de un desenlace adverso en pacientes con confirmación clínica de insuficiencia placentaria.18
Similar a lo aquí informado, están los reportes de hallazgos anormales de la flujometría Doppler de las arterias uterinas que se asocian con un alto riesgo de complicaciones maternas y neonatales en embarazos complicados con preeclampsia de aparición temprana.19 Diversas investigaciones proponen combinar la flujometría Doppler de las arterias uterinas con biomarcadores.20 La combinación de la flujometría Doppler de las arterias uterinas con la relación sFlt-1/PLGF, endoglina soluble, con el índice cerebro placentario o con el índice plaquetario en embarazos de alto riesgo incrementa el rendimiento de esta prueba para la identificación temprana de riesgo de desenlaces adversos que pueden contribuir a implementar alguna intervención temprana.21,22,23
La flujometría Doppler de las arterias uterinas no es un procedimiento invasivo: es simple, seguro y reproducible. Puede practicarse, incluso, en la cama de las pacientes de alto riesgo e inestables.24 Puede ayudar al ginecobstetra a evaluar, con precisión, el bienestar fetal en los embarazos de alto riesgo con el fin de mejorar los desenlaces maternos y perinatales.25,26
Una fortaleza de este estudio es que todas las pacientes cursaban con embarazo de alto riesgo y que las determinaciones del ultrasonido las hicieron médicos especialistas certificados y capacitados. Otra es que se detectaron las anomalías en la flujometría por ecografía Doppler entre las 21 y 22 semanas, mucho antes de que se iniciaran las manifestaciones clínicas de la enfermedad en pacientes que, posteriormente, resultaron con preeclampsia o desenlaces adversos. Los autores están conscientes de las limitaciones de este estudio, como la heterogeneidad de los diagnósticos de alto riesgo y las pocas pacientes incluidas. A pesar de ello, el tamaño de la muestra se calculó para determinar diferencias de proporciones, lo que se consiguió satisfactoriamente. Otra de las limitaciones de la medición del Doppler de arterias uterinas es la variabilidad intra e interobservador; sin embargo, se ha reportado que la determinación de la flujometría Doppler de las arterias uterinas es la más reproducible.27
Por último, podemos afirmar que el ultrasonido Doppler de las arterias uterinas en el segundo trimestre es un método útil para el tamizaje de pacientes con embarazo de alto riesgo. No es invasivo, es de bajo costo y está disponible en casi todos los hospitales de segundo y tercer nivel de atención.28,29 La utilización correcta de esta herramienta durante el segundo trimestre podría ayudar a la identificación temprana de pacientes que, quizá, pudieran experimentar eventos adversos durante el embarazo y, con ello, se tendría la oportunidad de disminuir la morbilidad y mortalidad materna y perinatal mediante la implementación de intervenciones oportunas.30
El índice de pulsatilidad es el más utilizado en medicina materno fetal porque es el más reproducible, objetivo y efectivo para el tamizaje de pacientes con alto riesgo de complicaciones maternas y perinatales; además, se correlaciona con la gravedad clínica de las complicaciones, como la preeclampsia. Los resultados respaldan el uso del Doppler uterino como método accesible en entornos con recursos limitados, donde otros marcadores como sFlt-1/PlGF no están disponibles.
Esta investigación no recibió beca de agencias de los sectores públicos, comercial o con ánimo de lucro.
Los autores agradecen el apoyo otorgado por la Secretaría de Ciencia, Humanidades, Tecnología e Innovación en favor CJ.M.P. CVU número 278767.
