Introducción

La mosca blanca Bemisia Argentifolii (=Bemisia tabaci) se convirtió en una plaga clave del algodón en México y en diferentes regiones del mundo a principios de la década de 1990 (^{Ellsworth y Martínez-Carrillo 2001}). Ocasiona un daño extenso al alimentarse directamente de las plantas, reduce la calidad de la fibra, secreta mielecilla y transmite virus a las plantas. En algodón, la mielecilla puede causar pegajosidad de la fibra que interfiere con el proceso de hilado (Horowitz et al., 2018). La importancia de mosca blanca para el algodón se debe a su capacidad para agotar e interrumpir el suministro del floema a la planta, así como la excreción de una mielecilla, que contamina las superficies de hojas y la fibra con azúcares. Esto provoca que la fibra cosechada sea pegajosa y al entrar en contacto con el moderno equipo de hilado de alta velocidad interrumpe el proceso, afectando la compra de algodón contaminado con mielecilla (^{Ellsworth y Martínez-Carrillo 2001}). El Programa Binacional de Cooperación entre Estados Unidos de América y el SENASICA para la erradicación del gusano rosado (Pectinophora gossypiella Saunders) y el picudo del algodonero; se implementó en 2002, en Chihuahua, en 2004 en Tamaulipas; en 2008 en Baja California y Sonora y en 2014 en la Región Lagunera (^{SENASICA 2020}). El insecticida malatión, considerado menos tóxico y menos persistente que otros organofosforados, se ha utilizado ampliamente en Estados Unidos en programas de erradicación contra el picudo del algodonero (^{Newhart 2006}). En México, se realiza un número variable de aplicaciones de malatión a ultra bajo volúmen (ULV por sus siglas en inglés) como parte del programa de erradicación del picudo del algodonero durante cada ciclo agrícola del cultivo en las diferentes zonas productoras (^{DGSV-SENASICA 2022}). La capacidad de la mosca blanca para desarrollar resistencia a un amplio rango de insecticidas se conoce desde hace varios años (^{Ellsworth y Martínez-Carrillo 2001}). ^{Prabhaker et al. (1985)} observaron niveles de resistencia moderados (de 3 a 7 veces) en insecticidas organofosforados, incluyendo malatión en la población de mosca blanca del Valle Imperial, California. Por el contrario, ^{Singh y Jaglan (2005)} y ^{Ahmad et al. (2010)} reportaron que B. tabaci no mostró niveles de resistencia o mostró un nivel muy bajo a organofosforados, incluyendo el malatión en Pakistán.

Otros efectos adversos, ocasionados por la aplicación continua de insecticidas de amplio espectro como el malatión en algodonero, son los efectos sobre los enemigos naturales de B. tabaci. Diversos estudios señalan que la aplicación continua de malation ULV en áreas grandes de algodonero provocan una reducción de la fauna benéfica, favoreciendo el incremento poblacional de algunas plagas por la eliminación de algunos enemigos naturales que regulan su crecimiento poblacional (^{Leight et al. 1966}, ^{Knutson et al. 2011}). Al respecto, ^{Silva-Martínez et al. (2022)} indican que las aplicaciones frecuentes de malatión ULV contra el picudo del algodonero, provocaron reducciones de las poblaciones de Chrysoperla carnea, Orius tristicolor e Hippodamia convergens. ^{Knutson et al. (2011)} reportaron una reducción significativa de arañas e insectos depredadores (Orius spp., Pseudatomoscelis seriatus (Reuter), Nabis spp., Geocoris spp.); y ^{Butler et al. (2007)} reportaron disminución de larvas de Chrysopidae y hormiga roja de fuego importada, Solenopsis invicta (Buren). Mientras que ^{Tillman y Mulrooney (2001)} reportaron el efecto tóxico de las aplicaciones de malatión en Geocoris punctipes (Say), Cotesia marginiventris (Cresson) y Bracon mellitor (Say). También se reportó daño en Orius insidiosus (Say) y la chinche ojona G. punctipes en bioensayo residual de laboratorio (^{Elzen 2001}). Mientras que ^{Gaber et al. (2015)} reportaron en Egipto que dicho insecticida redujo las poblaciones de campo de Coccinella undecimpunctata L. y C. carnea. También sobre C. carnea (larvas y adultos) y arañas en algodonero (^{El-Dewy et al. 2018}). El mismo producto afectó la tijereta, Euborellia annulipes (Lucas), mediante la ingestión de presas contaminadas y por contacto con residuos (^{Potin et al. 2022}). En cambio, ^{Machado et al. (2019)} reportaron que la abundancia de depredadores en algodón fue dos veces mayor con insecticidas selectivos que con productos no selectivos, como malatión. Sobre lo mismo ^{Silva et al. (2022)} reportaron que a menor número de aplicaciones de malatión la población de insectos entomófagos fueron más abundantes que donde el número de aplicaciones fue mayor. A su vez, ^{Nava et al. (2021)} reportaron que los artrópodos depredadores fueron menos abundantes donde se realizaron de 10 a 12 aplicaciones de insecticidas, incluyendo malatión, con densidades bajas de depredadores totales (10.3 a 10.8 por 100 golpes de red), en comparación donde se realizaron de 2 a 7 aplicaciones, con densidades de 22.3 a 75.5 depredadores totales por 100 golpes de red. Mientras que ^{Ávila-Rodríguez et al. (2019)} reportaron en el agroecosistema del algodonero de la Comarca Lagunera, México, se encontraron 13 especies de artrópodos depredadores, principalmente Orius laevigatus (Fieber), O. tristicolor, Allograpta oblicua (Say), H. convergens y C. carnea en algodón convencional y transgénico. En tanto, Maltos et al. (2025) mencionaron la chinche mírida Rhinacloa sp., la chinche ojona Geocoris sp., la chinche pajiza Nabis sp., la chinche asesina Zelus sp., la catarinita gris Olla v-nigrum, el escarabajo Stethorus sp. y varias especies de arañas, como los principales depredadores de plagas como B. tabaci en algodonero. De manera similar, en algodonero en Arizona, U.S.A., los artrópodos depredadores regulan a B. tabaci y otras plagas, siendo los principales la araña Misumenops celer (Hentz), el díptero Drapetis nr. divergens (Loew), las chinches Geocoris pallens (Stal) y O. tristicolor, así como C. carnea y Collops spp. (^{Vandervoet et al. 2018}). El objetivo de este trabajo fue determinar la densidad poblacional de enemigos naturales con diferentes niveles de aplicación de malatión ULV y su impacto en la densidad poblacional de mosca blanca en cuatro regiones productoras de algodonero en el norte de México.

Materiales y métodos

Resultados

Dependiendo de cada región, y del manejo fitosanitario del cultivo de algodonero, se registró un número variable de especies de enemigos naturales. En Chihuahua se registró el mayor número de enemigos naturales con 15 especies, seguida de la región de Durango con 12, Coahuila con 10 y Tamaulipas con 8. Los enemigos naturales encontrados en este estudio fueron los depredadores Orius spp., Hippodamia convergens, Crysoperla carnea, Nabis sp., Geocoris sp., Rhinacloa sp., Collops vitatus, Zelus sp., Coleomegilla maculata, Cicloneda sanguinea, Drapetis sp., Olla v-nigrum, Stethorus sp., Misumenops sp., y otras especies de arañas, así como el parasitoide Eretmocerus sp. (Tabla 2). Los más abundantes fueron Orius spp. (42.5%), Chrysoperla sp. (14.8%), H. covergens (9.5%), Rhinacloa sp. (9.3%), Geocoris sp. (6.6%), varias especies de arañas (3.2%) y Eretmocerus sp. (3.0%); los artrópodos restantes conforman el 11.1%.

Las densidades de los enemigos naturales fueron significativamente diferentes entre localidades (regiones algodoneras), entre fechas de muestreo y la interacción localidades por fechas de muestreo para C. maculata, Eretmocerus sp., para O. tristicolor hubo diferencias significativas entre localidades y fechas de muestreo; Geocoris sp. y O. v-nigrum presentaron diferencias significativas entre localidades y la interacción localidad x fecha de muestreo; hubo diferencias significativas entre localidades para O. insidiosus, Rhinacloa sp., H. convergens, Drapetis sp., Misumenops sp., arañas, Zelus sp. y para el total de benéficos; mientras que para C. vittatus hubo diferencias significativas entre fechas de muestreo (Tabla 2).

La densidad poblacional de enemigos naturales varió entre las diferentes regiones productoras de algodón, debido probablemente al número de aplicaciones de malatión, la incidencia de B. tabaci, y las condiciones agroecológicas en cada una de las localidades. La densidad poblacional de enemigos naturales en la región de Chihuahua fue alta, con un promedio de 35 y un pico máximo de 46 insectos benéficos/100 golpes de red, y permaneció casi constante durante el ciclo agrícola en comparación con el resto de las regiones. En Coahuila y Durango se presentaron promedios de 21 y 24 individuos, respectivamente, y un pico poblacional de enemigos naturales durante el segundo y tercer muestreo (julio) de 48 y 47 individuos respectivamente, seguido de una disminución importante en la población. La región algodonera con menor densidad poblacional de enemigos naturales fue Tamaulipas, la cual registró un promedio de 21.6 y un pico máximo de población de alrededor de 35 en 100 golpes de red (17 junio - 1 de julio); posteriormente, a partir del 1 de julio la población disminuyó de manera importante durante el resto de la temporada (Tabla 3).

Los enemigos naturales más abundantes en todas las regiones fueron O. tristicolor, H. convergens, Chrysoperla sp. Geocoris sp. y arañas. Rhinacloa sp. y Eretmocerus sp. fueron abundantes en Chihuahua, mientras que C. maculata fue más abundante en Tamaulipas (Tabla 4).

Las densidades de adultos de B. tabaci variaron entre regiones algodoneras, detectando diferencias significativas entre ellas (Tabla 5). La densidad más alta de adultos de B. tabaci se registró en la región Tamaulipas, con un promedio general de 4.3 adultos/hoja durante las seis fechas de muestreo, seguida de la región de Durango, con un promedio general de 4.1 adultos por hoja, sin diferencias estadísticas entre ambas. En la región del norte de Tamaulipas, la población de adultos de B. tabaci se incrementó de manera sostenida desde el inicio de los muestreos (20 de mayo), registrando un pico máximo de 37.8 adultos/hoja al final de la temporada (29 de julio - 12 de agosto), mientras que, en la región de Durango, el pico máximo fue de 23.3 adultos/hoja al final de la temporada (26 de agosto - 9 de septiembre). La población más baja de adultos de B. tabaci se registró en la región de Chihuahua, con un promedio general de 0.2 adultos/hoja, debido a que no se realizaron aplicaciones de malatión, seguido por la región de Coahuila, con un promedio de 1.6 adultos/hoja, sin diferencias significativas entre ambas regiones (Tabla 6).

La densidad de ninfas de B. tabaci varió por efecto de los tratamientos y por fechas de muestreo (Tabla 5). El promedio más alto se registró en la región de Tamaulipas con 8.3 ninfas/área foliar, seguido por la región de Durango con un promedio de 0.9 y 0.5 ninfas/área foliar, respectivamente. La región de Chihuahua y Coahuila presentaron densidades bajas, con promedio general de 0.1 ninfas/área foliar, sin diferencias estadísticas. La densidad de ninfas de B. tabaci se mantuvo alta en Tamaulipas durante la temporada, alrededor de 2 ninfas/área foliar, alcanzando un pico máximo de 8.3 ninfas/área foliar al final del ciclo de cultivo (29 de julio - 12 de agosto); en la región de Durango se presentó un incremento con un pico máximo de 2 ninfas/área foliar al final de la temporada (26 de agosto - 9 de septiembre) (Tabla 7).

Discusión

El número de géneros o especies de enemigos naturales encontrados en este estudio en la región de Coahuila y Durango, difiere ligeramente de los 13 reportados por ^{Ávila-Rodríguez et al. (2019)}, y con los 16 reportadas por Maltos et al. (2025); mientras que, en este trabajo, la región de Tamaulipas presentó el menor número de especies de depredadores y es consistente con la disminución ocasionada por el mayor número de aplicaciones de malatión, como lo reportó ^{Silva et al. (2022)}, quienes mencionan una menor abundancia de insectos depredadores en los predios de algodón con mayor número de aplicaciones en la Región Lagunera. La densidad poblacional de enemigos naturales en la región de Chihuahua fue alta (35 especímenes/100 golpes de red) durante casi todo el ciclo agrícola. Esto pudo deberse, probablemente, a que no se realizaron aplicaciones de malatión ULV, ya que Chihuahua está declarado como zona libre de picudo del algodonero (^{DGSV-SENASICA 2023}).

En Coahuila y Durango, la densidad poblacional de enemigos naturales fue media (21 y 24 especímenes/100 golpes de red, respectivamente) y se observó una disminución importante en la población, que pudo ser causada por la aplicación de malatión, la cual afecta de manera negativa a los enemigos naturales (^{Knutson et al. 2011}, ^{Elzen 2001}, ^{Gaber et al. 2015}, ^{El-Dewy et al. 2018}). Mientras que en la región de Tamaulipas, donde se realizó el mayor número de aplicaciones de malation ULV en el ciclo 2023 para el control del picudo del algodonero (^{DGSV-SENASICA 2023}), la densidad poblacional de enemigos naturales disminuyó de manera gradual durante el ciclo de cultivo, alcanzando niveles mínimos al final de la temporada (15 - 29 de julio), lo que es indicativo del efecto de las aplicaciones de malatión sobre la población de insectos benéficos, como lo reportaron ^{Knutson et al. (2011)}, quienes señalan que debido a las aplicaciones de malation ULV en el centro de Texas, USA, las poblaciones de enemigos naturales como arañas, chinches depredadoras y larvas de Chrysopidae disminuyeron significativamente. La región con menor densidad poblacional de enemigos naturales fue Tamaulipas, con un promedio de 21.6 y un pico máximo de población de alrededor de 35 enemigos naturales en 100 golpes de red (17 junio - 1 de julio); posteriormente, a partir del 1 de julio la población disminuyó de manera importante durante el resto de la temporada, mientras que, la densidad poblacional de mosca blanca, se incrementó de manera importante durante la temporada, alcanzando su nivel más alto al final del ciclo de cultivo (15 - 29 de julio), cuando las poblaciones de enemigos naturales eran más bajas.

La población más alta de B. tabaci se registró en Tamaulipas, seguida de Durango y Coahuila, mientras que Chihuahua registró la población más baja. Lo anterior, es consistente con la eliminación de enemigos naturales mediante la aplicación de malatión, tal como lo mencionan ^{Knutson et al. (2011)} y lo reportado por ^{Nava et al. (2019)}. En tanto, Maltos et al. (2025) reportaron que la densidad de mosca blanca se incrementó considerablemente cuando se eliminó a la mayoría de los enemigos naturales de B. tabaci. Lo anterior sugiere la importancia que tiene la conservación de los enemigos naturales en el agroecosistema algodonero, debido al efecto que estos pueden tener en la regulación de la densidad poblacional de la mosca blanca en este cultivo (^{Vandervoet et al. 2018}).

Conclusiones

En la región de Tamaulipas, donde se realizaron 30 aplicaciones de malatión ULV, se registró la menor diversidad de enemigos naturales y una densidad poblacional baja, con un promedio de 21.6 insectos benéficos/100 golpes de red; en tanto que registró la densidad de población más alta de B. tabaci, con un promedio de 4.29 adultos/ hoja y 0.83 ninfas por hoja. La región de Durango, con 8 aplicaciones de malatión, registró una diversidad baja de enemigos naturales y una densidad poblacional baja, con un promedio de 20.7 insectos/100 golpes de red; en tanto que la densidad de población de B. tabaci fue alta, con un promedio de 4.04 adultos/hoja y 0.45 ninfas/hoja. La región de Durango presentó una diversidad baja de enemigos naturales y una densidad poblacional baja, con un promedio de 24 insectos/100 golpes de red; mientras que la densidad de población de mosca blanca fue baja, con un promedio de 1.63 adultos/hoja y 0.09 ninfas/hoja. La región de Chihuahua registró la mayor diversidad de enemigos naturales y una densidad poblacional alta, con un promedio de 35.3 insectos/100 golpes de red; en tanto que la densidad poblacional de mosca blanca fue la más baja, con un promedio de 0.25 adultos/hoja y 0.11 ninfas/hoja.