Composición de las especies

Se registraron un total de 20 especies de parásitos metazoarios (15 helmintos y cinco crustáceos) en una muestra global de 391 peces S. sierra recolectados en la bahía de Acapulco, Guerrero. El grupo de parásitos mejor representado fue el de los digéneos (30 % del total de las especies), seguido por los nemátodos (20 %) y copépodos (20 %). De acuerdo con el sitio de infección, 11 especies fueron clasificadas como ectoparásitas y 9 como endoparásitas. Los ectoparásitos dominaron numéricamente en ambas fases climáticas examinadas (77.45 y 89.23 %, respectivamente). Del total de especies, nueve fueron clasificadas como especialistas (tres monogéneos, cuatro digéneos y dos copépodos), en tanto que las 11 restantes como generalistas (Cuadro I).

Variación en los niveles de infección

La prevalencia de ocho de las especies más ampliamente distribuidas entre los hospederos examinados (excepto Lecithochirium microstomum) varió significativamente entre los años de muestreo. La prevalencia de infección de Didymocilindrus sp. fue más alta en marzo de 2011 (G = 106.56, p < 0.05), en tanto que Mexicotyle mexicana (G = 176.32 p < 0.05), Thoracocotyle crocea (G = 158.6, p < 0.05), Hysterothylacium sp. (G = 74.87, p < 0.05) y Caligus (G = 128.78, p < 0.05), registraron valores altos de prevalencia en 2012. Por su parte, Prosorhynchoides cybii (G = 136.05, p < 0.05), Didymocystis sp. (G = 142.08, p < 0.05) y Anisakis sp. (G = 32.32, p < 0.05) registraron valores altos de prevalencia durante dos años consecutivos (2011-2012; Cuadro I). En contraste con los porcentajes de infección, sólo dos especies de parásitos (Hysterothylacium sp. [MLG, F_5,390 = 7.75, p < 0.01] y C. omissus [MLG, F_5,390 = 3.79, p < 0.05]), presentaron una variación significativa en su abundancia durante el periodo de muestreo (Cuadro I). La abundancia de tres especies de parásitos se correlacionó positiva o negativa con la longitud total de los peces. Se registraron correlaciones positivas entre la longitud total y la abundancia del monogéneo T. crocea (r_s = 0.257, p < 0.05) y del digéneo P. cybii (r_s = 0.574, 0.836, p < 0.05) en muestreos de marzo de 2011 y 2012, mientras que la abundancia del copépodo C. omissus registró una correlación negativa (r_s = -0.648, p < 0.05) durante el muestreo de marzo de 2012. De manera general, los valores de prevalencia se correlacionaron de forma positiva con los valores de abundancia de cada especie de parásito, lo cual indica que las especies más prevalentes fueron también las más abundantes (r_s = 0.928, p < 0.01).

Distribución espacial

Los valores del ID indicaron que 12 especies de parásitos (65 % del total) presentaron un patrón de dispersión agregado, en todos o la mayoría de los muestreos. Los valores de agregación más altos (ID > 5) los presentaron el monogéneo T. crocea, los digéneos (didimozoideos) Anacetabulum sp., Didymocilindrus sp., Didymocystis sp. y Glomeritrema sp., y el nemátodo Anisakis sp.

Composición de la dieta de S. sierra

El análisis de la dieta de S. sierra indicó que su espectro alimenticio estuvo constituido por cinco tipos (ítems) de alimento, destacando los peces, los cuales representaron el mayor porcentaje en la muestra global (94 %). No obstante, la dieta de S. sierra fue más variada durante el muestreo de marzo de 2011 (H = 0.87, Cuadro II).

Comunidad componente

A nivel de comunidad componente, la riqueza de especies de parásitos varió significativamente de nueve en diciembre de 2018 a 14 en marzo de 2011 (t = 6.62, p < 0.01). El número total de parásitos varió de 85 en diciembre de 2018 a 2099 en marzo de 2011 (t = 7.59, p < 0.01). Los valores de diversidad variaron también de manera significativa (de 0.95 a 1.15, Cuadro II) a lo largo del periodo de estudio. El digéneo Didymocilindrus sp., el monogéneo T. crocea y el copépodo C. omissus fueron las especies que dominaron numéricamente en las comunidades de parásitos de S. sierra. La similitud entre las comunidades a este nivel varió de 13.73 a 65.78 % (Fig. 1) y fue mayor a nivel cualitativo (media = 69.10 %) que a nivel cuantitativo (media = 38.4 %). Las curvas de rango-abundancia (Fig. 2) construidas para observar posibles cambios en la estructura de las comunidades de parásitos, indicaron que la distribución de las abundancias relativas de las especies cambió notablemente entre los años de muestreo. Por ejemplo, durante 2011 y 2012 las abundancias se ajustaron a una distribución de tipo logarítmico (R² = 0.794 y 0.994, respectivamente), mientras que en los muestreos de 2018 y 2019 una distribución de tipo log-normal presentó un mejor ajuste de las abundancias (R² = 0.897, 0.864). Además, se registró una alternancia en la especie dominante entre los años de muestreo (Cuadro II). Por otra parte, en todos los muestreos se observó anidamiento significativo; sin embargo, el anidamiento fue más alto durante el de enero de 2018 (Tº = 9.95, Cuadro II).

Fig. 1 Porcentajes de similitud (índice de Bray-Curtis) de las comunidades de parásitos de la sierra Scomberomorus sierra en la bahía de Acapulco, Guerrero, México. 

Fig. 2 Curvas de rango-abundancia de las comunidades componentes de la sierra Scomberomorus sierra en la bahía de Acapulco, Guerrero, México. 

Infracomunidades

Los tres parámetros evaluados a nivel de infracomunidad (número promedio de especies, número promedio de parásitos y diversidad promedio) presentaron el mismo patrón de variación temporal; es decir, registraron valores más altos durante el muestreo de marzo de 2012 (MLG, p < 0.01) para disminuir en los siguientes, e incrementarse nuevamente al final durante mayo de 2019 (Fig. 3). La longitud total de los hospederos se correlacionó positivamente (p < 0.01) con cada uno de los parámetros infracomunitarios cuando todos los muestreos fueron agrupados.

Fig. 3 Valores promedio de los parámetros de infracomunidad (± desviación estándar) de la sierra Scomberomorus sierra en la bahía de Acapulco, Guerrero, México. 

En el ACP aplicado para identificar la posible influencia de los factores bióticos y abióticos sobre la estructura de las infracomunidades de parásitos (Fig. 4), las dos primeras variables componentes del modelo explicaron el 62.4 % de la varianza total. Estas variables contribuyeron con el 42.5 % (autovalor = 4.73) y el 20 % (autovalor = 2.13), respectivamente. La primera variable indicó que durante la fase de enfriamiento del ENOS, las infracomunidades de parásitos de S. sierra se caracterizaron por presentar una mayor diversidad y riqueza de especies, así como una mayor carga total de parásitos. La condición física de los peces fue más baja (Kn = -0.373) durante esta fase. Por su parte, la segunda variable sugirió que la fase cálida del ENOS se caracterizó por temperaturas ligeramente más altas, las cuales fueron relacionadas con una dieta menos variada (H = 0.481) por parte de los hospederos, así como con una menor riqueza y carga parasitaria.

Fig. 4 Dispersión del análisis de componentes principales de los factores bióticos y abióticos que influyen en la riqueza y diversidad de especies de las infracomunidades de parásitos de Scomberomorus sierra. Variables “predictoras”: Enso: valores del índice multivariado (MEI); Temperatura: valores de temperatura superficial; Estación: estación climática (secas/lluvias); Dieta: variedad de la dieta del hospedero; Kn: factor de condición de Fulton; Talla: longitud total. Parámetros de infracomunidad: Riqueza: número de especies de parásitos; H: valores del índice de diversidad de Brillouin; Equidad: uniformidad de las abundancias; Total: número total de parásitos; RDidy: número de especies de didimozoideos. 

Composición de especies

El patrón general de riqueza de las especies de parásitos registradas en S. sierra durante el periodo de estudio fue el siguiente: Digenea > Copepoda > Nematoda > Monogenea > Cestoda = Acanthocephala = Isopoda. No existió diferencia entre la riqueza de especies en los dos eventos climáticos comparados (17 especies en ambos casos, Cuadro I); sin embargo, la composición de especies presentó algunas variaciones. Por ejemplo, larvas del céstodo tetrafilideo, así como el copépodo Lernanthrophus cf. giganteus sólo se registraron durante la fase fría del ENOS, en tanto que el acantocéfalo Rhadinorhynchus cf. pristis y el isópodo Livoneca redmanii sólo ocurrieron durante la fase cálida (2018-2019). Los ectoparásitos (tres monogéneos, tres digéneos didymozoideos, cuatro copépodos y un isópodo) dominaron numéricamente las comunidades de parásitos en ambas fases climáticas, representando el 80 % del total de parásitos recuperados.

Los monogéneos tienen un ciclo de vida directo y se transmiten a sus hospederos por medio del contacto; exhiben además alta especificidad hospedatoria y pueden reproducirse dentro de un amplio rango de temperaturas (^{Sasal y Morand 1998}, ^{Mendlová y Šimková 2014}). No obstante, los niveles de infección de M. mexicana y T. crocea fueron más altos durante 2012 (fase fría del ENOS). El monogéneo T. crocea es considerado un parásito especialista del género Scomberomorus en las costas del Pacífico y el Atlántico del continente americano (^{Hayward y Rohde 1999}). Su amplio rango de distribución geográfica sugiere que puede infectar peces a muy diferentes temperaturas; sin embargo, nuestros resultados indicaron que puede ser más infectivo cuando la temperatura se encuentra algunos grados por debajo de la temperatura promedio local (p. ej., 2011 y 2012; Cuadro II).

Los didimozoideos son considerados también altamente específicos para ciertos hospederos. Este grupo parasita principalmente peces escómbridos tropicales y subtropicales y rara vez se encuentra en especies de peces de agua dulce (^{Mele et al. 2012}, ^{Nascimento-Justo y Kohn 2012}). Didymocilindrus sp. fue clasificada como una especie ectoparásita, ya que sólo fue recolectada de las branquias de S. sierra. Este helminto presentó sus niveles de infección más bajos durante el muestreo de 2018 (fase cálida), no observándose diferencias en su prevalencia respecto a los otros años de muestreo (Cuadro I).

Variación en los niveles de infección parasitaria entre las dos fases climáticas

Las variaciones interanuales registradas en los niveles de infección de ocho especies de parásitos (M. mexicana, T. crocea, Prosorhynchoides cybii, Didymocystis sp., Didymocilindrus sp., Anisakis sp., Hysterothylacium sp. y C. omissus) recolectados en S. sierra, pueden considerarse como un aspecto común de éstas y otras comunidades de parásitos marinos (^{Poulin 2006}, ^{Villalba-Vásquez et al. 2018}, ^{Miranda-Delgado et al. 2019}, ^{Violante-González et al. 2019}, ²⁰²⁰). Los cambios registrados en cuatro especies de parásitos intestinales (P. cybii, Didymocystis sp., Anisakis sp. e Hysterothylacium sp.) pueden atribuirse a cambios en el comportamiento alimenticio del hospedero a lo largo del tiempo, así como a la disponibilidad de presas infectadas con estadios infectivos (^{Luque at al. 2004}, ^{Alves y Luque 2006}, ^{Oliva et al. 2008}).

A pesar de que S. sierra tiene una dieta especializada, ya que se alimenta principalmente de peces pequeños (^{Collette y Nauen 1983}), se comporta como un depredador oportunista, alimentándose de presas que abundan durante alguna temporada específica (^{Moreno-Sánchez et al. 2011}). El análisis de la dieta de este pez indicó que su alimentación fue más variada durante algunos años (Cuadro II), cuando la temperatura del agua fue ligeramente más baja. Los descensos en la temperatura superficial del mar en la bahía de Acapulco, aunque ligeros, pueden influir en la productividad de las redes alimenticias (^{Miranda-Delgado et al. 2019}), por lo que los parásitos que utilizan rutas tróficas (especies intestinales) para infectar a sus hospederos pueden ser más abundantes y diversos durante algunas temporadas en que sus hospederos se alimentan de una mayor variedad de presas.

Sin embargo, la densidad poblacional y el comportamiento gregario de S. sierra pueden ser una mejor explicación de la variación temporal y espacial registrada en los niveles de infección de tres especies de ectoparásitos (M. mexicana, T. crocea y C. omissus). La formación de grandes cardúmenes por parte de S. sierra puede facilitar la transmisión de algunas especies de parásitos, principalmente de aquellos que presentan un ciclo de transmisión directo como los monogéneos y copépodos (^{Sasal y Morand 1998}, ^{Luque et al. 2004}).

Patrón de dispersión de las especies de parásitos

Los parásitos de peces marinos tienden a presentar un tipo de dispersión agregada (^{Rohde 2005}, ^{Poulin 2013}). Este patrón de agregación origina que la mayoría de los hospederos no tenga o albergue pocos individuos, en tanto que unos pocos presenten muchos parásitos (^{Poulin y Morand 2000}). El 65 % de las especies de parásitos que infectaron a S. sierra, presentaron una dispersión agregada en la mayoría de los años de muestreo; no obstante, el nivel de agregación varió a lo largo del tiempo. Estos resultados sugieren por lo tanto la existencia de diferencias en las tasas de exposición a ectoparásitos (monogéneos o copépodos) por parte del hospedero, debido posiblemente al efecto de los factores ambientales (^{Poulin 2013}) o bien a diferencias en el comportamiento alimenticio a lo largo de los años de S. sierra, el cual influyó en el nivel de agregación de algunas especies de endoparásitos.

Comunidad componente

La riqueza de especies de parásitos a nivel componente en S. sierra (nueve a 14 especies, Cuadro II) fue muy similar a la reportada para este hospedero tanto en la misma como en otras localidades (^{Santos-Bustos et al. 2020}, ^{Bárcenas 2021}). Sin embargo, la similitud en la composición de especies a nivel cuantitativo fue ligeramente más baja entre fases climáticas (38.4 %) que durante la misma fase (45.13 y 43.90 %, respectivamente); esto sugiere que la estructura y composición de especies de la comunidad de parásitos puede ser más variable entre estos dos eventos climáticos anómalos (La Niña y El Niño). Por ejemplo, la riqueza más baja de especies, así como la menor carga parasitaria, se registraron durante el muestreo de diciembre de 2018 (fase cálida del ENOS, Cuadro II). La especie dominante durante este muestreo fue C. omissus, un copépodo considerado como especialista de S. sierra. La temperatura tiene gran influencia en el ciclo de vida de muchas especies de ectoparásitos, y varios estudios indican que los niveles de infección pueden alcanzar un pico durante los periodos más cálidos (^{Brazenor et al. 2020}). En la bahía de Acapulco, las temperaturas más cálidas se registran generalmente entre abril y junio; por ello, no es común observar temperaturas cálidas durante diciembre. Por lo tanto, la dominancia de C. omissus durante este mes de muestreo podría atribuirse al incremento atípico de la temperatura generado por el fenómeno de El Niño.

La presencia de anidamiento en las comunidades de parásitos también se ha considerado como evidencia de estructuración en estas comunidades (^{Poulin y Valtonen 2001}, ^{Norton et al. 2004}). Un patrón de especies anidadas sugiere que las especies de parásitos con altas prevalencias (especies comunes) pueden encontrarse en infracomunidades ricas o pobres en especies, en tanto que las especies raras sólo están presentes en las infracomunidades de mayor riqueza en especies (^{Poulin y Valtonen 2001}). A pesar de que este patrón de estructuración no se ha detectado en todas las comunidades de parásitos examinadas hasta la fecha en México (^{Vidal-Martínez y Poulin 2003}, ^{Violante-González et al. 2008}), todas las comunidades de S. sierra presentaron anidamiento, aunque no con la misma intensidad (Cuadro II). Existen varios procesos que pueden generar anidamiento en las infracomunidades de parásitos, incluidos el muestreo pasivo y la colonización secuencial de parásitos (^{Violante-González et al. 2008}). Debido a que diferentes especies de parásitos dominaron las comunidades de parásitos a lo largo del periodo de estudio, así como a los cambios registrados en la distribución de las abundancias de especies (Fig. 2), es posible considerar que un proceso de colonización secuencial de las distintas especies de parásitos pueda explicar la variación en la intensidad del anidamiento observado en las comunidades de parásitos de S. sierra.

Infracomunidades

Las fluctuaciones climáticas a gran escala como el Niño y La Niña afectan muchos procesos ecológicos, incluidos los de transmisión de gran variedad de especies de parásitos (^{Alvitres et al. 1999}, ^{Oliva et al. 2008}). Por ejemplo, los parásitos de transmisión trófica presentan estadios larvarios de vida libre, los cuales son afectados por las mismas condiciones físicas oceanográficas (temperatura, salinidad, corrientes), que a su vez impactan a los estadios larvarios de otros organismos marinos, incluidos aquellos que actúan como sus hospederos intermediarios o definitivos (^{Marcogliese 2005}, ^{Jacobson et al. 2012}, ^{Miranda-Delgado et al. 2019}).

Los resultados del ACP (Fig. 4) aplicado para identificar la posible influencia de los factores bióticos y abióticos sobre la estructura de las infracomunidades de parásitos confirmaron los resultados obtenidos. Las dos fases climáticas del ENOS ejercieron efectos distintos sobre las comunidades de parásitos de S. sierra. Por ejemplo, la fase de enfriamiento (La Niña) tuvo un efecto indirecto (en cascada) sobre la estructura de las infracomunidades de parásitos. Las temperaturas superficiales más frías registradas durante este evento posiblemente incrementaron la productividad y la biomasa de las redes alimenticias dentro de la localidad (^{Marcogliese 2005}, ^{Oliva et al. 2008}), dando como resultado una mayor disponibilidad de presas para S. sierra. Esta mayor disponibilidad y variedad de presas se vio reflejada a su vez en una mayor diversidad y riqueza de especies de endoparásitos que infectan al hospedero a partir del consumo de presas infectadas. Es muy común que cuando ingresan corrientes de aguas frías a la bahía de Acapulco ingresen también grandes cardúmenes de peces forrajeros (sardinas y anchovetas), por lo que grandes predadores como S. sierra son capturados con mayor frecuencia dentro de la Bahía durante estos episodios. Por otra parte, la fase cálida (El Niño) pareció tener un efecto directo sobre algunas especies de ectoparásitos como los copépodos C. omissus y Cybicola buccatus, los cuales presentaron niveles de infección más altos durante esta fase (Cuadro I).