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INTRODUCCIÓN
El cultivo de cacao (Theobroma cacao L.), en la actualidad ha cobrado gran importancia en las exportaciones no petroleras del Ecuador debido a su significativo aporte al Producto Interno Bruto (García-Briones et al. 2021, Porras et al. 2022), además es el principal productor de la Denominación de Origen Cacao Arriba (Quinta y Aguilar 2018). Sin embargo, las exportaciones están siendo afectadas por las restricciones emitidas por la Unión Europea (UE) que estableció, a partir del 1 de enero de 2019, un umbral de 0.10 y 0.80 mg Cd/kg materia seca, dependiendo del porcentaje de cacao crudo en chocolate (EU 2014).
Estas restricciones son consecuencia de la preocupación de los consumidores de chocolate de todo el mundo, por los posibles efectos perjudiciales para la salud humana causadas por las altas concentraciones de cadmio (Cd) en los granos de cacao (Maddela et al. 2020, Chacay et al. 2022, Wilches-Ortiz et al. 2022). En América Latina los niveles de metales pesados en cacao en grano, especialmente Cd y plomo (Pb), son más elevados en comparación con los de África Occidental (Abt y Robin 2020).
El Cd se encuentra en los suelos de manera natural (Wen et al. 2020, Baraza et al. 2021, McLaughlin et al. 2021) y las plantas lo absorben fácilmente trasportándolo a las partes comestibles, principal fuente de ingestión para los seres humanos (Reis et al. 2019, Haider et al. 2021, Zhou et al. 2023), por lo que se pueden acumular en el organismo y generar una serie de alteraciones (Fatima et al. 2019, Genchi et al. 2020, Niture et al. 2021).
Actualmente existe gran interés en desarrollar y aplicar técnicas rentables, amigables y respetuosas con el ambiente para tratar los suelos contaminados con Cd (Huaraca-Fernández et al. 2020, Qin et al. 2021).
Existen tres tipos de técnicas: a) de tipo biológico (biorremediación, fitorremediación, etc.), en donde las actividades metabólicas de ciertos organismos permiten la degradación, transformación o remoción de los contaminantes a productos metabólicos inocuos (Hamid et al. 2019, Shen et al. 2022); b) fisicos y químicos (electrorremediación, uso de enmiendas, lavado, solidificación/estabilización, etc.), que se basan en utilizar las propiedades físicas o químicas de los contaminantes para destruir, separar o contener el elemento contaminante (Baez et al. 2020, Aparicio et al. 2022); y c) térmicos (incineración, vitrificación, desadsorción térmica, etc.), que consisten en utilizar el calor para volatilizar, quemar o inmovilizar los contaminantes del suelo (Zhao et al. 2019, Loyde de la Cruz et al. 2022).
La mayoría de las técnicas que permiten reducir la contaminación por metales pesados son costosas y muchas veces no son amigables con el ambiente, pero la fitorremediación ha sido identificada como un método de remediación eficiente, rentable y respetuoso con el ambiente (Awa y Hadibarata 2020).
Existen diversas especies utilizadas para la fitoestabilización y la fitoextracción de Cd del suelo, entre las más estudiadas se encuentran Solanum nigrum L. (Al-Huqail 2023) y Bidens pilosa L. (Manori et al. 2021, Zhang et al. 2021).
Debido a la problemática descrita, se planteó como objetivo evaluar las características y cualidades fitoextractoras de nueve especies de plantas arvenses de reproducción asexual adaptadas al sistema de cultivo de cacao, colectadas en distintas zonas de Ecuador.
MATERIAL Y MÉTODOS
Área de estudio
El presente trabajo se realizó en las instalaciones del Departamento de Manejo de Suelos y Aguas (DMSA) de la Estación Experimental Tropical Pichilingue (EETP), del Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias (INIAP). Ubicado en el km 5 vía Quevedo - El Empalme, Cantón Mocache, Provincia de Los Ríos, Ecuador.
Obtención del material vegetal
Se seleccionaron nueve especies arvenses de reproducción asexual (Cuadro I), se colectaron en plantaciones cacaoteras (bajo sombra), procedentes de las provincias de Esmeraldas, Manabí, Los Ríos y El Oro.
CUADRO I TAXONOMÍA DE PLANTAS ARVENSES EMPLEADAS EN LA INVESTIGACIÓN.
| Orden | Familia | Especies |
| Commelinales | Commelinaceae | Commelina difusa |
| Asterales | Asteraceae | Pseudelephantopus spiralis |
| Vitales | Vitaceae | Cissus verticillata |
| Alismatales | Araceae | Epipremnum aureum |
| Poales | Poaceae | Oplismenus burmannii |
| Poales | Poaceae | Paspalum conjugatum |
| Gentianales | Rubiaceae | Geophila macropoda |
| Solanales | Convolvulaceae | Ipomoea purpurea |
| Solanales | Convolvulaceae | Ipomoea grandifolia |
Diseño experimental
Se realizó un diseño experimental de bloques completamente al azar (DBCA), donde se trabajó con nueve tratamientos y tres repeticiones, obteniendo 27 unidades experimentales.
Para la preparación del ensayo se colectó un suelo arenoso de la provincia de Los Ríos, cuyas características se presentan en los cuadros II y III, secado a temperatura ambiente en invernadero y tamizado en malla de 2 mm. Posteriormente, el suelo se colocó en fundas plásticas con capacidad de 1 kg de suelo. Adicionalmente, a cada funda se agregaron 3 mg/L de Cd preparado a partir de una solución de CdCl2 (1000 mg/L), y se mantuvieron a capacidad de campo durante treinta días, para lo cual se regaron diariamente con agua ultra pura (procesada en un equipo AquaMax Ultra 370 Series).
CUADRO II CARACTERÍSTICAS FÍSICAS DEL SUELO EN EL QUE SE DESARROLLARON LAS PLANTAS ARVENSES.
| Clase textural | pH | Materia orgánica dag/kg | Arena | Limo | Arcilla |
| (%) | |||||
| Arenoso-Franco | 6.2 | 2.9 | 84 | 12 | 4 |
CUADRO III CARACTERÍSTICAS QUÍMICAS DEL SUELO EN EL QUE SE DESARROLLARON LAS PLANTAS ARVENSES.
| N | P | K | Ca | Mg | S | Zn | Cu | Fe | Mn | B |
| mg/kg | meq/100mL | mg/kg | ||||||||
| 7 | 78 | 0.19 | 9 | 1.7 | 26 | 2.5 | 6.4 | 1.27 | 3.4 | 0.38 |
Pasados 30 días, denominados como periodo de incubación, se homogeneizó el suelo y se dejó secar al ambiente sobre bolsas de papel, posteriormente se molió con la ayuda de una botella de vidrio y se pasó por un tamiz de 2 mm. Para los tratamientos se utilizaron macetas de plástico de 0.5 kg de capacidad, donde se colocaron 0.4 kg de suelo, humedeciendo hasta capacidad de campo (12 %).
El material vegetal se multiplicó en macetas de plástico, utilizando varetas de cada especie arvense colectada. Cuando las plántulas enraizaron, se retiraron de los recipientes para ser lavadas con agua desionizada; con la finalidad de conocer el peso inicial se utilizó una balanza de precisión.
Para finalizar, se realizó el trasplante a los envases plásticos que contenían el suelo contaminado, el cual fue fertilizado con fosfato monobásico de potasio (KH2PO4), en seis aplicaciones de 5 mL, a partir de los 25 días después del trasplante, para asegurar la obtención de materia seca y aportar nutrientes a las plantas. Durante todo el periodo experimental las plantas fueron regadas con agua desionizada bajo condiciones controladas en invernadero.
Variables evaluadas
Materia seca
Después de 75 días del trasplante se extrajeron las plantas de las macetas, retirando todas las partículas del suelo adheridas a las raíces y se lavaron con distintas soluciones, según se observa en la figura 1.
Luego del lavado, las plantas de cada tratamiento se colocaron en fundas de papel, previamente identificadas y fueron puestas en una estufa Memmert con circulación forzada de aire, regulada a 70 ºC durante 72 horas. Transcurrido este tiempo, se procedió a tomar el peso seco de las plantas.
pH del suelo y la rizósfera
En la cosecha se retiró el suelo contenido en cada tratamiento, asimismo se desprendió de las raíces la parte adherida con mayor fuerza, correspondiente a la rizósfera. Ésta se dejó secar y se almacenó en macetas de plástico etiquetadas para su posterior análisis. La determinación del pH del suelo y de la rizósfera de cada muestra, se hizo en una mezcla 1:2.5 de suelo y agua destilada. Cada muestra, correspondiente a una unidad experimental, se colocó en vasos de plástico de seis onzas, se agitó durante 30 segundos y se realizó la determinación con un potenciómetro LAQUAtwin B-712.
Concentración de cadmio
Para la extracción de Cd en las muestras de tejidos aéreo y radical (por separado), se empleó la metodología de mineralización nítrico-perclórica y cuantificación mediante absorción atómica a una longitud de onda de 228.8 nm, se trabajó con muestras de 0.5 g de las plantas en matraces Erlenmeyer de 50 mL, añadiendo 10 mL de la mezcla nítrico perclórica (HNO3, 8 mL + HClO4, 2 mL).
Contenido de cadmio
Se estableció el contenido de Cd en parte aérea y radical a partir de los resultados de producción de materia seca y concentración de Cd. El contenido total de Cd absorbido por las plantas en los 400 g de suelo se expresó en g/ha, considerando la densidad del suelo de 1.0 t/m3 a 0.20 m de profundidad.
Factor de traslocación
Esta variable permite conocer la eficiencia de las plantas en el transporte del Cd desde la raíz a la parte aérea, identificando la parte de mayor concentración del metal pesado (Ecuación 1). Este cálculo se realizó relacionando el contenido de Cd de la raíz (radical) con el Cd de la parte aérea.
Donde:
Cd aérea: Contenido de cadmio en la parte aérea (mg/kg).
Cd radicular: Contenido de cadmio en la parte radical (mg/kg).
Análisis de los resultados
El análisis de los resultados se realizó mediante la prueba de Friedman, contraparte no paramétrica del análisis de varianza (Siegel y Castellan 1998) y los promedios se compararon mediante prueba múltiple por parejas de medias de rangos, usando el enfoque no paramétrico sugerido por Tukey (p ≤ 0.05 %); los datos fueron analizados usando el programa estadístico SPSS.
RESULTADOS
En el cuadro IV se puede apreciar el resultado de las pruebas de Friedman para cada una de las variables analizadas. Los datos permitieron constatar que realmente existen variaciones entre especies de arvenses cultivadas en suelo contaminado con Cd en relación con las variables estudiadas, por lo que ameritó realizar las pruebas de comparación múltiple por parejas de medias.
CUADRO IV VALORES DESCRIPTIVOS Y ESTADÍSTICO DE FRIEDMAN PARA LAS VARIABLES EVALUADAS.
| Variable | (a)Estadístico de Friedman: χ C2 | p - valor(b) |
| Materia seca parte aérea | 22.844 | 0.0036 |
| Materia seca parte radicular | 22.400 | 0.0042 |
| pH del suelo | 20.224 | 0.0095 |
| pH de la rizósfera | 17.951 | 0.0216 |
| Concentración de Cd parte aérea | 22.578 | 0.004 |
| Concentración de Cd parte radicular | 23.378 | 0.003 |
| Contenido de Cd parte aérea | 19.289 | 0.0134 |
| Contenido de Cd parte radicular | 21.956 | 0.005 |
| Contenido de Cd total | 20.711 | 0.008 |
| Factor de traslocación | 22.133 | 0.0047 |
Nota:(a)Corregido por empates. (b)Aproximación a la Chi - cuadrada. N = 27; Especies = t = 9; Bloques = r = 3. Significativa si p valor < 0.05. χ 2 0.05;8 = 15.507
Materia seca
La especie Cissus verticillata tuvo el mayor valor de materia seca en la parte aérea (8.66 mg/vaso), comportamiento similar desde el punto de vista estadístico a Commelina difusa, Epipremnum aurem, Pseudelephantopus spiralis, Paspalum conjugatum, Geophila macropoda y Oplismenus burmannii. Los valores más bajos de materia seca se observaron en Ipomoea grandifolia con un valor de 1.33 mg/vaso (Fig. 2), siendo estadísticamente diferente de Cissus verticillata.
Fig. 2 Comparación de medias de rangos materia seca aérea con base en la prueba de Tukey según especies de arvenses evaluadas para la fitorremediación de suelos contaminados con cadmio. Letras diferentes indican diferencias significativas Tukey (p ≤ 0.05 %).
En cuanto a la materia seca radicular Commelina diffusa presentó la mayor producción (9.00 mg/maceta), mientras que Ipomoea grandifolia presentó el menor valor (1.33 mg/maceta), con una diferencia significativa respecto a las demás especies (Fig. 3).
Fig. 3 Comparación de medias de rangos de materia seca radicular con base en la prueba de Tukey según especies de arvenses evaluadas para la fitorremediación de suelos contaminados con cadmio. Letras diferentes indican diferencias significativas Tukey (p ≤ 0.05 %).
Commelina diffusa tuvo el mayor peso de materia seca en la parte radical (Fig. 2) mientras que en la parte aérea (Fig. 3) Cissus verticilliata presentó el valor más alto después de C. diffusa; por tanto, ésta presentó la mayor producción de materia seca por planta, es decir al sumar la parte aérea con la radical; en contraste, la especie con menor producción de materia seca fue Ipomoea grandifolia, tanto en la parte aérea como en la radical, con una diferencia significativa respecto a los demás tratamientos.
pH del suelo
El suelo donde se desarrolló la especie Cissus verticillata presentó el valor más alto de pH (7.13), mientras el suelo que albergó a la especie Geophila macropoda tuvo el más bajo (6.27). Al igual que en los suelos de los otros tratamientos, se podría sugerir que las especies seleccionadas en el estudio generan exudados que lo acidifican y provocan mayor absorción de Cd (Fig. 4).
pH de la rizósfera
En la figura 5 se observa que los valores del pH de la rizósfera se encuentran ligeramente por debajo de los registrados en el suelo y al igual que en éste, el valor más alto se encontró en la rizósfera de la especie Cissus verticilliata (7.00) y el más bajo se presentó en las especies Geophila macropoda (6.30) y Oplismenus burmannii (6.30). Aunque los valores de pH en la rizósfera son estadísticamente iguales, las diferencias pueden afectar de manera significativa el comportamiento del Cd en el suelo y por tanto su absorción.
Concentración de cadmio
La mayor concentración de Cd en la parte aérea de las plantas se presentó en la especie Pseudelephantopus spiralis (8.66 mg/kg), mientras que las especies Paspalum conjugatum (2.00 mg/kg) y Ipomoea purpurea (1.66 mg/kg) tuvieron la menor concentración, la cual fue significativamente menor al resto de los tratamientos (Fig. 6).
Fig. 6 Comparación de rangos en la concentración de Cd en parte aérea con base en la prueba de Tukey según especies de arvenses evaluadas para la fitorremediación de suelos contaminados con cadmio. Letras diferentes indican diferencias significativas Tukey (p ≤ 0.05 %).
En la parte radical la especie Cissus verticillata tuvo el valor más alto (9.00 mg/kg), en contraste con las especies Paspalum conjugatum y Oplismenus burmannii que presentaron valores de Cd en las raíces de 2.00 y 1.33 mg/kg respectivamente (Fig. 7).
Contenido de cadmio
El contenido de Cd en la parte aérea expresado en mg/maceta fue mayor en las especies Pseudelephantopus spiralis y Geophila macropoda, con 8.66 y 8.33 mg/kg respectivamente (Fig. 8), por lo cual se puede inferir que estas especies tienen una alta capacidad para transportar el metal desde la raíz a las partes aéreas de la planta, mientras que la especie Ipomoea grandifolia, presentó los valores más bajos de Cd en la parte aérea de la planta (1.33 mg/kg).
Fig. 8 Comparación de rangos en el contenido de cadmio en parte aérea con base en la prueba de Tukey según especies de arvenses evaluadas para la fitorremediación de suelos contaminados con cadmio. Letras diferentes indican diferencias significativas Tukey (p ≤ 0.05 %).
En la figura 9 se observa que, aunque la especie Cissus verticillata absorbió la mayor cantidad de Cd en toda la planta (8.66 mg/kg), se encontró que posee una baja capacidad de translocación, lo que indica que a pesar de apuntar a ser buena alternativa dentro de la fitorremediación esta especie actúa como inmovilizadora del metal, mas no como extractora.
Fig. 9 Comparación de rangos en el contenido de cadmio en parte radicular con base en la prueba de Tukey según especies de arvenses evaluadas para la fitorremediación de suelos contaminados con cadmio. Letras diferentes indican diferencias significativas Tukey (p ≤ 0.05 %).
De las especies evaluadas Cissus verticillata fue la más prometedora, lo que la convierte en hiperacumuladora de este metal pesado (Fig. 10), mientras que Ipomoea grandifolia es la que tiene menor potencial fitorremediador, al ser la que menos acumula Cd, lo que coincide con el comportamiento del resto de las variables evaluadas, como producción de materia seca en la parte aérea y radicular.
Factor de traslocación
La especie Pseudelephantopus spiralis, presentó el mayor factor de translocación (9.00), pero su comportamiento desde el punto de vista estadístico es similar al resto de las especies. A excepción de Cissus verticillata, todas las especies evaluadas presentaron menores valores de absorción de Cd que P. spiralis, por lo que otros factores pudiesen afectar la absorción del metal (Fig. 11).
DISCUSIÓN
Para que una especie sea eficiente como planta fitorremediadora se deben garantizar algunos factores como son la producción de materia seca, tanto en la parte aérea como en la radical; la acumulación de Cd a nivel radical y su adecuada translocación hacia la parte aérea, además de poseer capacidad adaptativa a las condiciones edáficas (Parihar et al. 2021), las cuales fueron evaluadas en las nueve especies de arvenses como se discute a continuación.
Una especie para ser considerada fitorremediadora debe tener una tasa de crecimiento mayor a la de otras especies y una gran capacidad adaptativa a diferentes condiciones edáficas y climáticas (Ozyigit et al. 2021). Una de estas es Cissus verticilliata que, bajo condiciones tropicales, presentó la producción de materia seca más alta por planta, con valores ligeramente inferiores a los reportados por Braga et al. (2007), quienes evaluaron su potencial en hojas recolectadas con fines medicinales en una zona templada brasileña.
Aunque la mayor producción de materia seca por algunas especies se relaciona con la remoción de Cd (Yin et al. 2022), no siempre ocurre así. Tal es el caso de lo reportado en estudio realizado con suelos contaminados por elementos potencialmente tóxicos (EPT), de una zona minera de oro (Au) en el Amazonas, donde usando plantas de Ipomoea grandifolia, que produjo baja cantidad de materia seca, se encontraron altas concentraciones de EPT (Cardoso et al. 2022).
La producción de materia seca puede ser indicativo de la capacidad adaptativa de la planta (Amabogha et al. 2023), en este sentido la especie Oplismenus burmannii, tuvo el mayor crecimiento, lo que se puede atribuir en parte, a su capacidad de adaptación, tal como lo afirman Dolker et al. (2023), quienes encontraron que en un sotobosque O. burmannii presentó el mayor Índice de Valor de Importancia (IVI) oscilando entre 138 y 230. Esta característica de adaptación a la sombra de los árboles se podría aprovechar como estrategia de mitigación en sistemas agroforestales o cultivos perennes, como es el caso del cacao, donde se ha reportado contaminación por Cd.
Uno de los factores que más influye en la absorción de Cd es el pH del suelo (Zhong et al. 2020) y los valores extremos pueden afectar el crecimiento de las plantas (Neina 2019), incluso de aquellas arvenses con gran capacidad adaptativa (Zhang et al. 2020). En los suelos evaluados el pH osciló entre 6 y 7, cercano a la neutralidad. Se encontró que las especies estudiadas presentaron baja extracción de metales, aun sabiendo que las plantas pueden segregar exudados radicales, que acidificarían el pH de la rizósfera y, por ende, elevarían la disponibilidad de los metales.
Se ha demostrado que en suelos con pH menor de 5, se facilita la absorción de Cd al haber mayor disponibilidad (Furcal-Beriguete y Torres-Morales 2020, Hussain et al. 2021). Aunque la práctica de acidificar el suelo (sólo factible para condiciones extremas de contaminación y suelos no agrícolas), a largo plazo traería más daños que beneficios sobre la producción, debido a que son pocas las especies de plantas que se adaptan a condiciones de extrema acidez.
El pH en la rizósfera presentó valores ligeramente inferiores a los reportados en el suelo y, aunque son cercanos a la neutralidad, se evidencia, como se señaló anteriormente, que algunas de las nueve especies evaluadas pueden poseer ciertos mecanismos que permiten la reducción del pH y por tanto pueden favorecer el proceso de absorción. Esto fue demostrado en un estudio realizado por Sun et al. (2019) con la especie Sedum plumbizincicola donde se observó acidificación de la rizósfera provocada por las raíces de esta planta.
A pesar de que las condiciones edáficas no fueron las apropiadas, se observó que en Cissus verticillata la concentración de Cd en la parte radical fue mayor que en la aérea y esta variación podría deberse a la diversidad de los sistemas de transporte implicados en la captación y translocación (Moore et al. 2020). Al ser el Cd un elemento no esencial, parte puede ser secuestrado por las raíces (Ismael et al. 2019), no obstante, esto es dependiente de la especie vegetal (Sterckeman y Thomine, 2020, Li et al. 2021, Lou et al. 2021, Wang et al. 2022).
En la especie Cissus verticillata se observó la mayor acumulación de Cd, lo cual le ofrece un potencial fitorremediador en suelos contaminados, a pesar de que las condiciones del suelo no favorecieron la movilidad del Cd, en especial por los valores del pH (Huang et al. 2020). Aunque las especies estudiadas no tuvieron la aptitud para modificar las condiciones rizosféricas, su potencial uso se debe a la gran producción de materia seca y su capacidad de tolerancia al Cd, razones por las que es importante considerarlas para programas de fitorremediación (DalCorso et al. 2019) en zonas donde los niveles de contaminación sean de medios a bajos. Para el caso de suelos alcalinos como los predominantes en la provincia del Guayas (Pérez 2019), la remoción de Cd sería menor, por lo que el uso de estas especies se recomendaría de preferencia para zonas con suelos donde el pH sea menor a 5.
La eliminación de Cd del suelo, además de su acumulación en los tejidos de las plantas, dependen de la capacidad de traslocación hacia la parte aérea (Brandão et al. 2018), como fue observado de manera positiva con la especie Pseudelephantopus spiralis, que presentó un FT > 1, por lo que se le puede considerar como hiperacumuladora (Hamzah et al. 2016).
A pesar de que las especies evaluadas en esta investigación (excepto Cissus verticillata) presentaron un factor de translocación alto, la acumulación de Cd también depende de la capacidad adaptativa de las especies. Por lo anterior, las otras ocho especies evaluadas no deberían ser descartadas, sino evaluar las condiciones edáficas que necesitan para ser eficientes en la extracción del metal y favorecer la producción de materia seca y, como consecuencia, la absorción de Cd.
CONCLUSIONES
Cissus verticillata tuvo los mayores contenidos de Cd total, concentrándose principalmente en el sistema radical. Esta especie, aunque no sea considerada en procesos de extracción, puede ser empleada en otros procesos de fitorremediación, contribuyendo a estabilizar el metal en el suelo.
La especie Cissus verticillata presentó una concentración de Cd por encima del umbral establecido para considerarla como una planta hiperacumuladora, por lo que podría ser considerada dentro de esta categoría. Sin embargo, debido a que posee un bajo factor de translocación se dificulta la eliminación práctica de este metal pesado.
Se identificó a la especie Pseudelephantopus spiralis, como fitoextractora por presentar el factor de translocación más elevado, indicando una alta tasa de transferencia del metal desde la raíz hacia la parte aérea, haciéndola parte del grupo de plantas acumuladoras o hiperacumuladoras.
