Efecto de la ingestión del fruto de Xoconostle (Opuntia joconostle Web.) sobre la glucosa y lípidos séricos
Effect of Xoconostle (Opuntia joconostle Web.) fruit consumtion of glucose and seric lipids
Eulogio Pimienta–Barrios1, Lucila Méndez–Morán1, Blanca C. Ramírez–Hernández1,*, Javier E. García de Alba–García2 y Rosa M. Domínguez–Arias3
1 Departamento de Ecología. División de Ciencias Biológicas y Ambientales. CUCBA. Universidad de Guadalajara. Km 15.5 Carretera a Nogales, Nextipac, 45110. Zapopan, Jalisco. * Autor responsable: (bramirez@cucba.udg.mx).
2 Unidad de Investigación Social, Epidemiológica y de Servicios de Salud, Instituto Mexicano del Seguro Social–Jalisco.
]]> 3 Departamento de Biología Celular y Molecular. División de Ciencias Biológicas y Ambientales. CUCBA. Universidad de Guadalajara.
Recibido: Diciembre, 2007.
Aprobado: Julio, 2008.
Resumen
En México se han empleado tradicionalmente las plantas de Opuntia spp. para el tratamiento alternativo de la diabetes mellitus (DM), que es un problema de salud pública en aumento. La más usada y estudiada es Opuntia ficus–indica; otras especies como Opuntia joconostle Web. no se han estudiado clínicamente. El propósito de este trabajo fue evaluar el efecto de la ingestión de la cáscara del fruto de xoconostle (O. joconostle) en la glucosa y lípidos séricos. Este estudio se hizo en dos etapas; en la primera participaron personas sanas y en la segunda personas con DM tipo 2 (DM2). Se observó que la ingestión de la cáscara causó en personas sanas una disminución estadísticamente significativa de colesterol y triglicéridos séricos e incremento de glucosa e insulina séricas, respecto a la ausencia de consumo. El aumento de insulina y glucosa en personas sanas no parece una consecuencia del contenido de secretagogos en el xoconostle, pues tiene bajo contenido de azúcares y proteínas. En personas con DM2 el consumo de xoconostle disminuyó la concentración de glucosa y aumentó la insulina. Una de las conclusiones más relevantes de este trabajo es que el consumo habitual de la cáscara del fruto de xoconostle puede ser útil para controlar la glucosa sérica en individuos con DM2. En personas sanas puede coadyuvar a prevenir estados de hiperglucemia y niveles altos de colesterol y triglicéridos que pueden relacionarse con síndrome metabólico.
Palabras clave: Opuntia joconostle, diabetes mellitus, glucosa, insulina, triglicéridos, péptido–C.
Abstract
]]> In México, Opuntia spp. plants have traditionally been used for alternative treatment of diabetes mellitus (DM), actually considered an increasing problem of public health. Opuntia ficus–indica is the most used and studied plant; other species, like Opuntia joconostle Web. have not been studied from the clinical point of view. The objective of this paper was to evaluate the effect of xoconostle (O. joconostle) fruit peel consumption on seric glucose and lipids. The study has been conducted in two phases, the first one with participation of healthy people, and the second with type 2 diabetes (DM2) patients. It was observed that peel consumption caused statistically significant decrease of cholesterol and seric triglycerides in healthy people, and increase of both seric glucose and insulin as compared to no consumption. Insulin and glucose increase in healthy people does not seem to be a consequence of secretagogue content in xoconostle fruits, because they has low content of sugars and proteins. In participants with DM2, xoconostle consumption diminished glucose concentration and increased insulin. One of the most important conclusions of this study is that regular consumption of xoconostle fruit peel can be useful for seric glucose control in individuals with DM2. In healthy people, it may help to prevent conditions of hy perglycemia and high cholesterol and triglyceride levels, which may be related to metabolic syndrome.Key words: Opuntia joconostle, diabetes mellitus, glucose, insulin, triglycerides, C–peptide.
INTRODUCCIÓN
En México, las estructuras vegetativas y reproductivas de los nopales (Opuntia spp.) han sido usadas con fines medicinales desde la época precolombina, un uso que prevalece (Sánchez–Mejorada, 1982; Pimienta–Barrios, 1990; Basurto et al., 2006) hasta ahora. Además, se ha extendido a otros países como parte de la medicina alternativa para el tratamiento de la diabetes mellitus tipo 2 (DM2) (Frati et al., 1983a; Yeh et al., 2003; Livrea y Tesoriere, 2006). La diabetes mellitus (DM) es un problema importante de salud pública mundial que ha aumentado en los últimos años (García de Alba et al., 2006; Tejeda et al., 2006). No obstante las numerosas evidencias tradicionales del uso medicinal del género Opuntia para el tratamiento de la DM (Argaez–López et al., 2003), sólo en los últimos 30 años del siglo XX se realizaron los primeros estudios científicos para evaluar las propiedades hipoglucemiantes de cladodios jóvenes de nopal (nopalitos) (Frati et al., 1983b; Hegwood, 1990; Alarcón et al., 1993). En algunos de estos trabajos se observaron además efectos en el metabolismo de colesterol y triglicéridos (Ibáñez y Meckes, 1983; Fernández et al., 1990). En estos de estudios se usaron principalmente estructuras vegetativas, y en pocos casos las reproductivas (Livrea y Tesoriere, 2006). Evidencias preliminares obtenidas in situ en el Altiplano Potosino–Zacatecano y en Estados circunvecinos, permitieron reconocer que la cáscara del fruto del xoconostle (O. joconostle Web.) es empleada frecuentemente para el tratamiento de la DM por los habitantes de las regiones semiáridas de la zona centro de México. Lo anterior fue confirmado por Hernández (1990) y Zavaleta–Beckler et al. (2001). El objetivo del presente trabajo fue comprobar el efecto hipoglucemiante de la cáscara del fruto de xoconostle, así como evaluar el efecto que tiene sobre los niveles de insulina y lípidos séricos en personas sanas y con DM2. La hipótesis fue que en respuesta al consumo habitual de la cáscara del fruto de xoconostle en las personas sanas se reducen los niveles séricos de glucosa, colesterol y triglicéridos, y en personas con DM2 se reducen los niveles séricos de glucosa y aumenta la síntesis y secreción de insulina.
MATERIALES Y MÉTODOS
El presente trabajo, diseñado como un ensayo clínico controlado, se efectuó en el Laboratorio de Ecofisiología Vegetal de la Universidad de Guadalajara, en colaboración con el Instituto Mexicano del Seguro Social (IMSS) y el Hospital Civil de Guadalajara.
Recolecta y almacenamiento del material vegetal
]]> Los frutos de xoconostle fueron recolectados en una plantación comercial localizada en el rancho Los Alpes, Pinos, Zacatecas, México. Los frutos fueron cosechados en agosto cuando la cáscara presentaba color amarillo, estadio en el que este fruto es cosechado para su consumo. Estos frutos fueron transportados al Laboratorio de Ecofisiología Vegetal de la Universidad de Guadalajara, donde se almacenaron en gavetas de laboratorio, a 24 °C±6 °C, durante el ensayo clínico y análisis químico del fruto, que duró menos de 40 d. En el xoconostle, a diferencia de otros frutos, la senescencia no ocurre inmediatamente después de la maduración, por lo que éstos pueden conservarse almacenados por más de tres meses (Pimienta–Barrios, 1990).
Tratamientos
En una primera etapa se evaluó (en 23 personas sanas) el efecto de la ingestión de la cáscara del fruto de xoconostle en los niveles séricos de glucosa e insulina; en 14 personas se analizaron los niveles séricos de colesterol y triglicéridos. Los voluntarios fueron seleccionados con los siguientes criterios: 1) edad entre 18 y 30 años (22.4±3.2 años); 2) hombres; 3) peso normal para su talla; 4) sin antecedentes familiares de diabetes; 5) no fumadores; 6) sin ingesta habitual de medicamentos; 7) con metabolismo normal a la glucosa; 8) aceptación informada. El ensayo clínico se hizo en el Hospital Regional 46 del IMSS. En este grupo se hicieron dos pruebas de tolerancia oral a la glucosa, para lo cual hubo un ayuno de 12 h antes de cada curva de tolerancia. En el primer tratamiento (testigo), cada voluntario tomó 75 g de glucosa anhidra diluida en 250 mL de agua (solución glucosada) (Organización Panamericana de la Salud, 1988). En el segundo tratamiento (prueba activa), los voluntarios consumieron una dosis única de 250 g de cáscara del fruto de xoconostle y la solución glucosada. Para cada tratamiento, se tomaron 12 muestras sanguíneas por venopunción (colocándose un catéter ambulatorio) cada 20 min. La primera muestra fue tomada antes (— 20 min) de la ingestión de la solución glucosada (tratamiento testigo), o de la ingestión de la solución glucosada y xoconostle (prueba activa); la segunda, al momento de la ingestión de la solución glucosada o de la solución glucosada y xoconostle (0 min); las 10 muestras sanguíneas restantes se tomaron para el testigo y la prueba activa hasta los 200 min (20, 40, 60, 80, 100, 120, 140, 160, 180 y 200 min).
Se usó una alícuota de suero obtenida de cada muestra sanguínea para determinar la concentración de glucosa con el método descrito por Trinder (1969) y el remanente se almacenó a –20 °C para la determinación posterior de insulina, triglicéridos (Marschner et al., 1974; Nagele et al., 1984), y colesterol con el método enzimático colorimétrico de punto final basado en la modificación de Roeschlau et al. (1974) y la formulación de Allain et al. (1974). Estos análisis se hicieron en el Hospital General Regional 46 (HGR 46) del IMSS y en el Departamento de Medicina Nuclear (DMN) del Centro Médico Nacional de Occidente, ambos de la Delegación Jalisco.
En la segunda etapa se evaluó el efecto de la ingestión de la cáscara del fruto de xoconostle (como parte de la dieta) en los niveles séricos de glucosa, insulina y péptido–C de 10 personas con DM2. La selección de los participantes fue con los siguientes criterios: 1) mujeres con diagnóstico reciente de DM2; 2) niveles de glucosa de 140 a 200 mg dL–1 (174±15 mg dL–1) al menos en los últimos tres meses; 3) edad de 35 a 55 años (42.4±3.3 años); 4) sin enfermedades renales, cardiacas o hepáticas; 5) mismo tratamiento y control médico, con vigilancia médica en el Hospital Civil de Guadalajara; 6) aceptación informada y voluntaria. Se eligieron mujeres por tener mayor conocimiento compartido sobre las posibles causas, tratamientos y complicaciones de la DM2, así como mayor apego a su tratamiento (García de Alba y Salcedo, 2002). Cada paciente ingirió en ayunas 50 g de cáscara de fruto de xoconostle tres veces por semana durante cinco semanas. Semanalmente se tomó una muestra sanguínea prepandrial en el Hospital Civil de Guadalajara, para evaluar la concentración sérica de insulina y glucosa con los métodos mencionados. También se determinó la concentración de péptido–C (Bonser y García–Webb, 1984). Los análisis de las muestras se realizaron en el HGR 46 y en el DMN.
Composición química de la cáscara del fruto de xoconostle
Se determinó la composición química de los frutos de xoconostle usados. Cinco frutos almacenados (2, 7, 14, 21, 28 y 35 d después de la cosecha fueron tomados al azar y se determinó el peso total. Se determinó además pH, azúcares totales, azúcares reductores y contenido de proteínas en la cáscara. El tejido fresco fue homogenizado y el pH se determinó con un potenciómetro (Conductronic pH 20). Los azúcares totales y reductores fueron extraídos con la metodología descrita por Carnal y Black (1989) con algunas modificaciones (Pimienta–Barrios y Nobel, 1995) y determinados por el método de Dubois et al. (1956) y Somogyi (1952). Las proteínas fueron extraídas mediante el método descrito por Choe y Thimann (1975) y su contenido fue determinado con el método descrito por Lo wry et al. (1951).
]]> Análisis estadístico
Se efectuó un muestreo sistemático y se aplicó la prueba t de comparación de medias para variables continuas (Hulley y Cummings, 1988). Se calcularon estadísticas descriptivas y analíticas según las escalas de medición utilizadas (media, desviación estándar y A de V jerárquico) (Zar, 1999) para los datos en escala de intervalo. Para datos en escala nominal se usaron cifras absolutas y porcentajes. Se consideraron significativos los valores con p<0.05.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Contrario a lo propuesto en la hipótesis, en personas sanas los niveles de glucosa no se redujeron en los primeros minutos en respuesta a la ingestión de la cáscara de xoconostle, registrándose el valor máximo a los 40 min, que fue estadísticamente diferente entre ambos tratamientos. Después de 40 min se redujo gradualmente la glucosa en ambos tratamientos y los niveles basales se alcanzaron a los 140 y 160 min en el tratamiento activo y en el testigo (Figura 1a). Los niveles de insulina sérica también aumentaron después de ingerir la cáscara del fruto de xoconostle, aunque el valor más alto se registró más temprano (40 min; 94.3±53.5 µUI mL–1), en comparación con el testigo (60 min; 62.9±20.6 µUI mL–1). El descenso de insulina fue más pronunciado en los individuos que ingirieron xoconostle (Figura 1b). Esta diferencia probablemente tenga relación con el tipo de curva de tolerancia a la glucosa, ya que el grupo activo mostró una curva con tendencia bifásica, y el grupo testigo un perfil monofásico (Tschritter et al., 2003).
Es probable que los incrementos de insulina y glucosa sean causados por la ingestión del xoconostle, que podría estar provocando resistencia inicial a la insulina durante la fase de post–unión a los receptores. La tasa lenta de secreción de insulina durante la fase inicial de la curva de tolerancia en el grupo activo de personas sanas puede deberse a una reducción de la densidad capilar o de reclutamiento capilar, o a una respuesta vasodilatadora disminuida a la insulina (Sjöstrand et al., 2005). La situación anterior provocaría una resistencia a la insulina relativa, ya que de acuerdo al modelo HOMA (Li et al., 2005), los valores de insulina en el grupo de personas sanas fueron normales, por lo que se descarta una resistencia previamente adquirida a la insulina. Este resultado es relevante porque la resistencia adquirida a la insulina es el factor determinante del paso de una intolerancia a la glucosa aislada a la intolerancia a la glucosa con hiperglucemia en ayunas (Susuki et al., 2003). Regularmente, la respuesta a la glucosa durante la prueba de tolerancia es el resultado del vaciamiento gástrico, la utilización de la glucosa periférica y la producción suprimida de la glucosa hepática y de glucagon, en el que la cáscara del xoconostle puede actuar como un factor mecánico, facilitando el desarrollo de una fermentación colónica ligera, pero creciente, que puede causar un incremento en la sensibilidad a la insulina (Weickert et al., 2006).
El consumo del xoconostle causó disminución en los niveles de colesterol. Esta disminución mostró diferencias estadísticas a los 60 y 180 min, respecto al tratamiento testigo (Figuras 2a y 2b). Los niveles de triglicéridos aumentaron en el tratamiento con xoconostle con respecto al testigo (Figura 2b), pero en las personas con DM2 estas diferencias no fueron significativas (p>0.05).
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Las respuestas observadas en personas con DM2 respaldan la hipótesis, ya que en los pacientes que consumieron la cáscara del fruto de xoconostle, disminuyeron gradualmente los niveles séricos de glucosa, y aumentaron los niveles séricos de insulina (Figuras 3a y b) con un máximo de 50% respecto al basal, seguido por un aumento de la cantidad de péptido–C. Es conveniente señalar que el péptido–C es indicador de la síntesis de insulina en el metabolismo de carbohidratos (Figuras 3b y c).
Hubo un aumento en la concentración de insulina en personas sanas y en pacientes con DM2, incremento que no puede atribuirse a una secreción de insulina provocada por secretagogos presentes en el xoconostle, ya que este tejido posee una cantidad baja en azúcares y proteínas (0.85 g y 1.76 g) por cada 100 g de cáscara de fruto de xoconostle) (Cuadro 1). Pinos–Rodríguez et al. (2005) también señalaron que la cáscara del fruto de xoconostle tiene contenido bajo de lípidos, proteínas y carbohidratos.
La mayoría de las especies de Opuntia tienen contenidos relativamente altos de calcio en comparación con otras especies vegetales (Nobel, 1983). Lo anterior permite sugerir que probablemente el contenido de calcio en O. joconostle podría ser responsable en parte de la función hipoglucemiente observada en este trabajo. Regularmente el calcio estimula la secreción de insulina en las células β de los islotes de Langerhans debido a que la concentración citosólica de Ca2+ es crítica durante la inducción de la secreción de insulina (Davidson et al., 1988; Turk et al., 1993).
El efecto hipoglucemiante de los cladodios jóvenes de nopal se ha atribuido a la presencia de polisacáridos estructurales, ya que desde el punto de vista biomédico las fibras son clasificadas por su composición, en pectina, mucílago, gomas, celulosa y lignina (Frati et al., 1983a), y son consideradas dentro del área de nutrición como toda sustancia vegetal que no es digerida por enzimas gastrointestinales humanas (Fernández et al., 1984; Frati et al., 1988). El mucílago es un polisacárido que se encuentra en los tejidos de cactáceas como el nopal (Gibson y Nobel, 1986). Durante los análisis de la composición química realizados en la cáscara del fruto de xoconostle se encontró mucílago, el cual fue descartado por interferir con algunas de las mediciones, pero no fue descartado cuando el xoconostle fue ingerido por los voluntarios. El mucílago tiene efectos hipoglucemiantes y también afecta el metabolismo de lípidos en personas sanas y en pacientes con DM (Frati et al., 1983b; Frati et al., 1989), por lo que es probable que los efectos registrados en este trabajo en respuesta a la ingestión del xoconostle se deban a este polisacárido. Una dieta con alimentos de alta viscosidad mejora el control glucémico y el perfil lipídico, ya que el mucílago, la goma y otros compuestos con fibras solubles en la avena (Avena sativa), el guar (Cyamopsis tetragonoloba), el psyllium (Plantago spp.), incluidos en las dietas altas en carbohidratos, normalizan los niveles séricos de colesterol total, colesterol LDL pero no los triglicéridos, colesterol HDL y las apo–1 (Vuksan et al., 2000).
El xoconostle parece actuar en la producción de insulina endógena en personas con DM2, pero convendría explorar el efecto de sus productos en personas con DM tipo 1, como se ha hecho con la canela (Cinnamomum zeylanicum) (Khan et al., 2003; Altschuler et al., 2007). El significado de los efectos con estos tratamientos, que influencian la resistencia a la insulina y mejoran el control glucémico, va más allá de la posibilidad de corrección médico–sanitaria de éstos y otros factores de riesgo cardiovascular, para la prevención de la arteroesclerosis, y para la promoción de la salud con enfoque nutricional. Según Yeh et al. (2003), implican cambios en la estructura de atención para incorporar tratamientos alternativos de beneficios terapéuticos comprobados, sobre todo si éstos reducen los gastos en medicamentos en el tratamiento de personas con DM2 (Weickert et al., 2006).
CONCLUSIONES
]]> El consumo habitual de la cáscara del fruto de xoconostle puede ser útil en el control de la glucosa sérica en individuos con DM2. En personas sanas puede coadyuvar a prevenir estados de hiperglucemia y alteración en la concentración de colesterol y triglicéridos, que pueden relacionarse con síndrome metabólico.
AGRADECIMIENTOS
A las personas que participaron como voluntarios en este proyecto; Comisión Nacional de Zonas Áridas por el apoyo financiero proporcionado y al Instituto Mexicano del Seguro Social y al Hospital Civil de Guadalajara. También agradecemos las valiosas aportaciones del editor y revisores al manuscrito.
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