Diversidad de Fusarium en las raíces de caña de azúcar (Saccharum officinarum) en el estado de Morelos, México

Fusarium diversity from the roots of sugarcane (Saccharum officinarum) in Morelos State, México

Edgar Martínez-Fernández¹*, Patricia Martínez-Jaimes¹, Dagoberto Guillén Sánchez², Guadalupe Peña-Chora¹ y Víctor Manuel Hernández-Hernández³

¹ Centro de Investigaciones Biológicas.

³ Centro de Investigación en Biotecnología, Universidad Autónoma del estado de Morelos, Av. Universidad 1001, Col. Chamilpa, C. P. 62209,Cuernavaca, Morelos, México.

*Autor para correspondencia:
Edgar Martínez-Fernández edgar@uaem.mx

Recibido: 11/09/ 2014;
Aceptado: 12/10/2015.

Resumen

Palabras clave: raíces necróticas, marchitez, caña de azúcar, Fusarium spp.

Abstract

One hundred thirty two isolates with morphological characteristics typical of Fusarium were obtained from the roots of sugarcane plants with wilt symptoms of Morelos State. The monoconidial isolates of Fusarium were grown in culture media potato dextrose agar, spezieller nährstoffarmer agar and carnation leaf agar for identification. The identification was based on morphology and dimensions of macroconidia, microconidia, phialides and chlamydospores, complemented by observing the development of sporodochia, and determining of colony color in potato dextrose agar. Isolates were identified as Fusarium andiyazi, F. nygamai, F. sacchari, F. proliferatum, F. verticillioides (section Liseola), F. equiseti (section Gibbosum), F. oxysporum (section Elegans) and F. solani (section Martiella). This is the first report on the identification and description of Fusarium species from sugarcane roots in México, F. andiyazi and F. nygamai are recorded for the first time.

Keywords: roots necrotic, wilt, sugarcane, Fusarium spp.

Introducción

El género Fusarium Link representa uno de los grupos más importantes dentro de los hongos ascomicetos. Los miembros de este género exhiben un grado notable de diversidad respecto a sus atributos morfológicos, fisiológicos y ecológicos, por eso no es sorprendente que las especies de este género ocurran en un amplio rango de nichos ecológicos en la mayoría de las regiones geográficas del mundo (Burgess et al., 1996). Muchas especies son comunes en suelos o como colonizadores secundarios de raíces de plantas y otras especies son fitopatógenas causando una amplia variedad de enfermedades tales como marchiteces vasculares y necrosis de raíces y tallos, y son responsables de pérdidas económicas importantes debido a la reducción en la producción de los cultivos y su efecto negativo en algunos alimentos almacenados. Se ha calculado que al menos el 80% de las plantas cultivadas están asociadas con una enfermedad inducida por Fusarium (Leslie y Summerell, 2006).

Una de las principales plantas que se cultivan en el mundo es la caña de azúcar, destacando países productores como Brasil, India y China. México es el sexto productor a nivel mundial con aproximadamente 770 000 ha cultivadas (Salgado-García et al., 2013). Los campos cañeros se encuentran distribuidos en 15 entidades federativas del país: Campeche, Chiapas, Colima, Jalisco, Michoacán, Morelos, Nayarit, Oaxaca, Puebla, Quintana Roo, San Luis Potosí, Sinaloa, Tabasco, Tamaulipas y Veracruz. En el estado de Morelos el cultivo de la caña de azúcar es uno de los más importantes, ocupando una superficie cosechada de 16 675 hectáreas con una producción total de 1 847 106 toneladas y un rendimiento de 110 ton/ha (SIAP, 2013).

Materiales y métodos

Muestreo

Durante el periodo de junio del 2011 a mayo del 2012 se muestrearon 14 campos cañeros del estado de Morelos, ubicados en los municipios de Cuautla, Jojutla, Miacatlan, Tlaltizapan, Tlaquiltenango, Villa de Ayala, Xochitepec y Zacatepec. Se realizó la recolección de plantas con necrosis en las raíces a partir de cinco plantas con síntomas de marchitez colectadas en un área de cinco surcos de 10 metros de largo dentro de cada parcela.

Aislamiento de los hongos

En el laboratorio las raíces de las plantas colectadas se lavaron con agua corriente para eliminar las partículas de suelo y materia orgánica. De estas raíces lavadas se eligieron fragmentos de 5 mm presentando tejidos con daños de necrosis en su etapa inicial, se desinfestaron con hipoclorito de sodio al 3% durante un tiempo de dos a tres minutos, posteriormente se enjuagaron con agua destilada esterilizada y finalmente se secaron con papel absorbente esterilizado. Se colocaron seis fragmentos en cada caja Petri con medio de cultivo papa dextrosa agar (PDA) acidificado (200 μl de ácido láctico al 85% L^-1) y se incubaron a 24 - 26 °C. Estas cajas Petri se revisaron a partir de las 24 h para la observación del desarrollo de hifas a partir de los fragmentos sembrados. Se tomó un fragmento pequeño de medio de cultivo que contenía las hifas en desarrollo y se transfirió a una nueva caja Petri con medio de cultivo PDA. Se observó el desarrollo de estas colonias en las cajas Petri y se hicieron preparaciones temporales para analizar las características morfológicas de sus conidióforos y esporas para determinar si correspondían con las del género Fusarium de acuerdo con Barnett y Hunter (1998). De las colonias identificadas como Fusarium completamente desarrolladas se obtuvieron cultivos monoconidiales mediante la técnica de rayado en placa (Nur-Ain-Izzati, 2011).

Identificación de las especies de Fusarium

Resultados y discusión

La presencia de las especies de Fusarium en caña de azúcar ha sido reportada en países productores como Malasia (Siti-Nordahliawate et al., 2008; Nur-Ain-Izzati et al., 2009), India (Viswanathan et al., 2011), Iran (Mohammadi et al., 2012) y Australia (Summerell et al., 2011). Además algunas especies de Fusarium han sido citadas como causantes de la enfermedad conocida como pokkah boeng o deformación del cogollo en caña de azúcar en Ecuador, Colombia, India y los Estados Unidos (Leslie y Summerell, 2006).

En el presente estudio se obtuvieron un total de 132 aislamientos de Fusarium a partir de las muestras de tejidos necróticos de las raíces de plantas de caña de azúcar analizadas. Estos aislamientos corresponden a ocho especies de Fusarium pertenecientes a cuatro secciones. Las especies identificadas se ubican en las secciones Liseola (F. andiyazi, F. sacchari, F. verticillioides, F. proliferatum, F. nygamai), Martiella (F. solani), Elegans (F. oxysporum) y Gibbosum (F. equiseti). Estas especies se describen a continuación:

Fusarium andiyazi Marasas, Rheeder, Lampr., K. A. Zeller & J. F. Leslie. Mycologia 93(6): 1205 (2001)

Figuras 1a-1c

Micelio aéreo abundante, flocoso, al inicio blanco y después tornándose a violeta. Los microconidios ovoides o clavados, con una base aplanada, sin septos, de 5.6-15.5 x 1.8-2.5 μm, formados en monofiálides en conidióforos algunas veces ramificados, en falsas cabezas o cadenas largas de más de 15 conidios. Los macroconidios son rectos o ligeramente curvados, con 3-4 septos, con la célula apical ligeramente curvada y la célula basal en forma de pie, de 35-42 μm x 2-4 μm. Después de 4-6 semanas en el medio HCA se presenta el desarrollo de seudoclamidosporas, de pared lisa, solitarias de 7-15 μm, o en cadenas cortas.

Observaciones. Esta especie se caracteriza por presentar el desarrollo de seudoclamidosporas en las hifas (Marasas et al., 2001). Se le ha reportado de arroz en Italia (Dal Prá et al., 2010), Malasia (Hsuan et al., 2011) y en China, Vietnam, India, Nepal, Tanzania y Ghana (Wulff et al., 2010), del maíz en Siria (Madamia et al., 2013) y del sorgo en Australia (Petrovic et al., 2009). Se registra por vez primera para México.

Fusarium nygamai L.W. Burgess & Trimboli, Mycologia 78(2): 223 (1986)

Teleomorfo: Gibberella nygamai Klaasen & P. E. Nelson, Mycologia 88(6): 967 (1997)

Figuras 2a-2c

Micelio aéreo abundante, flocoso, inicialmente blanco, cambiando a violeta con la edad, produciendo pigmentos violáceos en el medio de cultivo PDA. Microconidios ovales o clavados, unicelulares, algunos uniseptados, de 4-17 x 2-3.5 μm, formados en falsas cabezas o en su mayoría en cadenas cortas de menos de 10 conidios, a partir de monofiálides en conidióforos algunas veces ramificados. Los macroconidios son delgados, rectos, ligeramente curvados, en su mayoría de 3 septos, con la célula apical corta y aguda y la célula basal en forma de pie, de 12-45 x 3-4.5 μm, formados en conidióforos ramificados. Las clamidosporas lisas o rugosas formadas en el medio HCA después de 2-4 semanas y en el medio SNA después de 4- 6 semanas.

Observaciones. Esta especie se relaciona con F. verticillioides y F. thapsinum de las cuales se distingue por la presencia de clamidosporas y la formación de microconidios en cadenas cortas (Kvas et al., 2009). Se ha aislado de sorgo en diferentes regiones de Australia (Burges y Summerell, 1992) de mazorcas de maíz en Malasia (Nur-Ain-Izzati et al., 2011), de chile, guayaba, platáno, y frijol en Sri Lanka (Sapumohotti, 2004), de arroz en Sardinia (Balmas et al., 2000), de cebada y trigo de Irán (Darvishnia, 2013). Se registra por vez primera para México.

Fusarium sacchari (E. J. Butler & Hafiz Khan) W. Gams, Cephalosporiumartige Schimmelpilze: 218 (1971)

Teleomorfo Gibberella sacchari Summerell & J. F. Leslie, Mycologia 97(3): 719 (2005)

Figuras 3a-3b

Observaciones. Una especie relacionada es F. subglutinans, la cual forma macroconidios de manera abundante en esporodoquios (Leslie y Summerell, 2006). Esta especie se distribuye en las zonas productoras de caña de azúcar en el mundo (Sivanesan y Waller, 1986), pero recientemente se ha citado de maíz en México (Leslie et al., 2005) y en Australia (Petrovic et al., 2013), de caña de azúcar en Malasia (Siti-Nordahliawate et al., 2008) y en la India (Viswanathan et al., 2011) , de orquídeas en Japon (Ichikawa y Aoki, 2000) y de sorgo en Estados Unidos (Leslie et al., 2005), Filipinas y México (Ploetz, 2006).

Fusarium proliferatum (Matsush.) Nirenberg ex Gerlach & Nirenberg, Mitt. biol. BundAust. Land.-u. Forstw. 169: 38 (1982)

Figuras 4a-4b

Micelio aéreo abundante, pannoso, inicialmente blanco cambiando a violeta púrpura con los días en PDA. Los microconidios, clavados, con una base aplanada sin septos, de 8-10 x 2.2-3.5 μm, formando cadenas cortas a partir de conidióforos no ramificados en polifiálides. Los macroconidios delgados, relativamente rectos, de 3-5 septos, con la célula apical curvada y la célula basal poco desarrollada, de 30-46 x 3.3-4.1 μm. No se forman clamidosporas.

Observaciones. Esta especie se relaciona con F. oxysporum, F. thapsinum y F. verticillioides. F. oxysporum se distingue por la producción de clamidosporas y los microconidios en falsas cabezas (Leslie y Summerell, 2006); mientras F. thapsinum y F. verticillioides presentan monofiálides y los microconidios en cadenas largas (Klittich et al., 1997). Se ha aislado de semilla del ajo en México (Ochoa-Fuentes et al., 2012) y en Estados Unidos (Dugan et al., 2003), de maíz en Italia (Logrieco et al., 1995), México (Morales-Rodríguez et al., 2007; García-Aguirre y Martínez-Flores, 2010), Malasia (Nur-Ain-Izzati et al., 2011), Benin (Fandohan et al., 2004), Uganda (Atukwase et al., 2012) y Serbia ( Krnjaja et al., 2012) , de pino en Estados Unidos (Ocamb et al., 2002), del esparrago en Australia (Elmer et al., 1999), Sudáfrica (Schreuder y Lamprecht, 1995) España e Inglaterra (Wong y Jeffries, 2006), de la palma datilera en Arabia Saudita (Abdalla et al., 2000) de frijol en México (Montiel-González et al., 2005) y de arroz en China, Vietnam, India, Nepal, Tanzania y Ghana (Wulff et al., 2010).

Fusarium verticillioides (Sacc.) Nirenberg, Mitt. Biol. BundAust. Land.-u. Forstw. 169:26 (1976)

Teleomorfo Gibberella moniliformis Wineland, J. Agric. Res., Washington 28:909 (1924)

Micelio aéreo inicialmente blanco y después adquiriendo tonos violáceos en PDA. Microconidios formado cadenas largas, ovales o clavados, con una base aplanada, en su mayoría unicelulares, algunos con 1 septo, de 8.8-11 x 1.8-2.6 μm, a partir de monofiálides en conidióforos no ramificados. No se observó la formación de macroconidios y clamidosporas.

Observaciones. Esta especie se relaciona con F. thapsinum, F. proliferatum y F. andiyazi. F. thapsinum se diferencia por producir pigmentos amarillos en el medio de cultivo y la formación de conidios napiformes. F. proliferatum se distingue por cadenas cortas de microconidios en polifiálides y F. andiyazi produce seudoclamidosporas (Leslie y Summerell, 2006). Se ha aislado de arroz en Corea (Jeon et al., 2013), de maíz en México (Morales-Rodríguez et al., 2007; Figueroa-Rivera et al., 2010), Argentina (Sampietro et al., 2010) Irán (Chehri et al., 2010), Siria (Madania et al., 2013), Malasia (Nur-Ain-Izzati et al., 2011) Benin (Fandohan et al., 2005) y Uganda (Atukwase et al., 2012) , en caña de azúcar de Malasia (Siti-Nordaliahwite, et al., 2008) e Irán (Chehri et al., 2010), de sorgo en Estados Unidos (Leslie et al., 2005) y Australia (Petrovic et al., 2009).

Fusarium equiseti (Corda) Sacc., Syll. fung. (Abellini) 4: 707 (1886)

Teleomorfo Gibberella intricans Wollenw., Fusaria autogaphica delineata 3: no. 810 (1930)

Figuras 6a-6b

Micelio aéreo abundante, flocoso, inicialmente blanco y posteriormente cambiando a durazno o ligeramente café en PDA. Los macroconidios son largos y delgados, falcados, de 4-6 septos, la célula apical elongada, filiforme y curvada, la célula basal en forma de pie, de 48-62 x 3-4.5 μm, desarrollados en conidióforos ramificados. No hay formación de microconidios. Las clamidosporas son globosas o subglobosas, de pared rugosa, de 8-14 μm, solitarias, intercalares, en pares o formando cadenas y grupos.

Observaciones. Esta especie se relaciona con F. compactum, la cual se distingue por producir macroconidios más robustos y produce pigmentos café en el medio de cultivo y F. scirpi la cual produce microconidios abundantes en polifiálides (Leslie y Summerell, 2006). Se ha aislado del maíz en México (Figueroa-Rivera et al., 2010), Malasia (Nur-Ain-Izzati et al., 2011), y Siria (Madania et al., 2013), del algodón en Nigeria (Chimbekujwo, 2000), papa en la India (Rai, 1979) e Irán (Moghadan y Husseiunzadeh, 2013), papaya en México (Vásquez-López et al., 2012), de ginseng en Canadá (Goswami, 2008), de frijol en México (Montiel-González et al., 2005), de trigo en Canadá (Fernández et al., 2014) y de pepino y melón de Irán (Chehri et al., 2011).

Figuras 7a-7b

Colonias de crecimiento rápido, alcanzando 6-8 cm de diámetro en 8 días a 25 °C en PDA con el micelio aéreo, abundante, estriado, ligeramente flocoso, de color blanquecino, púrpura o violeta. Microconidios ovales o ligeramente curvados, de 5-12 x 2.2-3.5 μm, formados en falsas cabezas, sobre conidióforos cortos, no ramificados. Los macroconidios relativamente delgados, rectos o ligeramente curvados, de 3-5 septos, con la célula apical en punta y ligeramente curvada y la célula basal en forma de pie, formados en conidióforos ramificados, de 25-35 x 2.5-4 μm. Clamidosporas abundantes, globosas o subglobosas, de 8-10 μm, de superficie lisa, terminales o intercalares, solitarias, en pares o formando cadenas cortas.

Observaciones. Esta especie se relaciona con F. solani y F. subglutinans. La primera especie se distingue por producir sus microconidios en falsas cabezas sobre monofiálides muy largas y la segunda se diferencia por la producción de los microconidios en polifiálides y la ausencia de clamidosporas (Leslie y Summerell, 2006). Debido a la amplia distribución e importancia económica de esta especie se ha llevado una gran cantidad de investigación científica demostrada con los 6000 artículos disponibles (Leslie y Summerell, 2006). F. oxysporum comprende diferentes formas especiales (Booth, 1971; Holliday, 1980) las cuales colectivamente infectan más de 100 plantas hospederas ocasionando enfermedades de marchitez vascular, ahogamiento y necrosis de raíz y tallo (Michelse y Rep, 2009). En México algunos de los cultivos susceptibles a este hongo son: el jitomate, la papa, el frijol, el chícharo, la cebolla, la col, el rábano, el pepino, el melón, la sandía, el plátano, el café, el tabaco, el gladiolo, el clavel, el algodón y el lino (Romero, 1993). F. oxysporum se ha aislado de caña de azúcar de Malasia (Nur-Ain-Izzati et al., 2009) y se ha señalado que no es patógena a esta planta así como a otras gramíneas tales como el arroz, sorgo y maíz (Kommendahl et al., 1979; Leslie et al., 1990; Nur-Ain-Izzati et al., 2009).

Fusarium solani (Mart.) Sacc. Michelia 2 (No. 7): 296 (1881)

Teleomorfo Haematonectria haematococca (Berk. & Broome) Samuels & Rossman, in Rossman, Samuels, Rogerson & Lowen, Stud. Mycol. 42: 135 (1999)

Figuras 8a-8c

Micelio aéreo generalmente delicado, escaso, algunas veces zonado, produciendo una pigmentación café violácea en el medio de cultivo. Microconidios en falsas cabezas, de forma oval, elipsoidales o subcilíndricos, unicelulares o con un septo, de 8-20 x 2-4 μm, formados en conidióforos largos no ramificados, en monofiálides. Los macroconidios ligeramente curvados, robustos, en su mayoría de 3 septos, algunos con 4, con la célula apical redondeada y la célula basal ligeramente en forma de pie, de 35-46 x 4-7 μm. Las clamidosporas se desarrollan en el medio HCA a las 2-4 semanas, de forma globosa u oval, de 6-11 μm, con la pared granular o verrucosa, se forman en las hifas en posición intermedia o terminal, solitarias, en pares o en cadenas.

Observaciones. Esta especie se relaciona con F. oxysporum, la cual se caracteriza por las monofiálides considerablemente más cortas, los microconidios ovales y los macroconidios delgados. Esta especie cosmopolita se distribuye en todo tipo de suelos como saprobia (Leslie y Summerell, 2006) y como patógena de plantas se reconocen 18 formas especiales (Booth, 1971) afectando 111 especies de plantas (Bogale et al., 2009) ocasionando ahogamientos, necrosis de la raíz y cancros en los tallos (Holliday, 1980). En México los cultivos más afectados son el frijol, la papa, la calabaza y el chícharo (Romero, 1993). F. solani se ha aislado de caña de azúcar y de otras gramíneas de Malasia pero se considera que no es patógena a estas plantas (Nur-Ain-Izzati et al., 2009).

La presencia de las especies de Fusarium encontradas en las raíces de la caña de azúcar coincide con las reportadas en las raíces de otras plantas cultivadas en México. De esta manera en frijol se reportan 10 especies (Montiel-González et al., 2005), coincidiendo en ambas plantas las especies F. oxysporum, F. solani, F. equiseti, F. verticillioides y F. proliferatum. En relación al cultivo del maíz se reportan seis especies (Figueroa-Rivera et al., 2010) coincidiendo las especies F. verticillioides, F. equiseti y F. proliferatum. Mientras tanto en el cultivo del ajo se han reportado cuatro especies (Ochoa-Fuentes et al., 2012), compartiendo a F. verticillioides, F. equiseti y F. solani. En los tres cultivos señalados y en la caña de azúcar se presentan en común las especies F. verticillioides y F. equiseti, causantes de infecciones en las raíces de varias plantas (Leslie y Summerell, 2006).

En el presente estudio es evidente la prevalencia en la diversidad y distribución de las especies de Fusarium de la sección Liseola asociadas con las raíces de la caña de azúcar en la zona de estudio. De igual manera en otras plantas gramíneas cultivadas también se tienen evidencias de la incidencia de especies de la sección Liseola en las raíces tales como en el maíz (Chehri et al., 2010, Nur-Ain-Izzati et al., 2011), sorgo (Leslie et al., 1990), arroz (Sunder, 1998) y caña de azúcar (Egan et al., 1997; Leslie et al., 2005). También en gramíneas silvestres se ha establecido la presencia notable de especies de Fusarium de la sección Liseola (Nur-Ain-Izzati et al., 2009). Actualmente de acuerdo con algunos autores las especies de la sección Liseola se consideran dentro del complejo de especies de Gibberella fujikuroi (Nirenberg y O'Donnell, 1998). En este grupo se incluyen especies que comparten características morfológicas y biológicas, estableciendo relaciones estrechas con la distribución de sus plantas hospedantes (Kvas et al., 2009).

Agradecimientos

Al Fondo Mixto Conacyt Gobierno del estado de Morelos por el financiamiento al proyecto MOR-2010-C01-149018.

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