Prevalencia de parásitos gastroentéricos de cánidos en la ciudad de Escárcega, Campeche, México

Prevalence of gastroenteric parasites of dogs in the city of Escárcega, Campeche, Mexico

LA Encalada-Mena^1*, EL Duarte-Ubaldo¹, JJ Vargaz-Magaña¹, MJ García-Ramírez¹, RE Medina-Hernández¹

¹ Escuela Superior de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Autónoma de Campeche. Colonia Unidad, Esfuerzo y Trabajo N°2 C.P. 24350 Escárcega, Campeche, México. (LAEM) *Correo electrónico: lisencmena@hotmail.com

Artículo recibido: 17 de abril de 2009,
Aceptado: 19 de julio de 2011

RESUMEN

Durante los meses de mayo y junio del 2008 en las 18 colonias de la Ciudad de Escárcega, Campeche, México, se obtuvieron 270 muestras al azar de heces de perros y se registraron las variables: sexo, condición corporal y edad. En cada muestra se determinó el número de huevos por gramo de heces (HPG) mediante la técnica de McMaster y la identificación de los huevos y oocistos por su morfología. Se obtuvo estadística descriptiva de la prevalencia, HPG y asociaciones de las distintas especies encontradas. Además se efectuó un análisis de x² para las variables de asociación parasitaria, prevalencia por especie y su relación con las variables antes mencionadas. La mayor prevalencia fue para Ancylostoma spp (52.22%) seguido por Toxocara canis (14.44%) y Trichuris vulpis (9.25%). El promedio más alto del HPG lo obtuvo Ancylostoma spp (724.81 ± 3436.85) seguido de Isospora canis (574.44 ± 6911.04) y Toxocara canis (209.81 ± 1678.19). Las asociaciones parasitarias demostraron que el 68.21% de las muestras resultaron monoparasitadas, el 23.17% biparasitadas y 8.60% triparasitadas. Ancylostoma spp estuvo presente en la mayoría de las categorías de asociación parasitaria. El análisis de x² mostró que solamente la variable edad tuvo significancia y por tanto dependencia de la variable género (Ancylostoma spp, Toxocara canis e Isospora canis) (p < 0.01) al igual que para asociación parasitaria (p < 0.01). Se concluye que la prevalencia encontrada de algunos parásitos de importancia en veterinaria y salud pública en esta ciudad supone un riesgo para estas poblaciones y hace necesario implementar medidas sanitarias para la prevención y control de estas parasitosis.

Palabras clave: Ancylostoma spp, Escárcega, Mcmaster, cánidos.

ABSTRACT

During the months of may and june 2008, 270 samples of dog feces were collected at random from the 18 districts of the City of Escárcega, Campeche, Mexico, and the variables sex, body condition and age were recorded. The number of eggs per gram of feces (HPG) was determined for each sample following the McMaster technique, and the eggs and oocysts were identified according to their morphology. Descriptive statistics of prevalence, HPG and associations of the different species found, were obtained. An x² analysis was also carried out for the variables of parasite association, prevalence by species, and the relationship with the above mentioned variables. The greatest prevalence was Ancylostoma spp (52.22%), followed by Toxocara canis (14.44%) and Trichuris vulpis (9.25%). The highest HPG average was obtained for Ancylostoma spp (724.81 ± 3436.85) followed by Isospora canis (574.44 ± 6911.04) and Toxocara canis (209.81 ± 1678.19). The parasite associations showed that 68.21% of the samples were mono-parasitized, 23.17% where bi-parasitized, and 8.60% were tri-parasitized. Ancylostoma spp was present in most of the parasite association categories. The x² analysis showed that age was the only variable that was significant and was therefore dependent on the variable gender (Ancylostoma spp Toxocara canis and Isospora canis) (p < 0.01), as well as for parasite association (p < 0.01). It is concluded that the prevalence found for some parasites of veterinary and public health importance in this city poses a risk for these populations and makes it necessary to implement sanitary measures for the prevention and control of these parasitoses.

INTRODUCCIÓN

Los cánidos son hospedadores de diversos parásitos, de los cuales los más comunes y ampliamente diseminados son: nematodos gastroentéricos, cestodos y protozoarios (Gorman et al. 2006; Martínez et al. 2008). Los efectos de estos parásitos en la salud animal van desde casos subclínicos a casos crónicos que deterioran lentamente la salud del animal y casos extremos que pueden llegar a ocasionar la muerte (Cordero del Campillo et al. 1999). Algunos de estos parásitos representan un riesgo potencial para la población humana, principalmente en lugares donde los perros no reciben la atención médica adecuada (Taranto et al. 2000; Andresiuk et al. 2004; Carrada 2006). En el sureste de México se han hecho algunos estudios con respecto a la epidemiología de las parasitosis caninas los cuales demuestran su presencia y su impacto sobre la salud animal (Rodríguez et al. 2001; Martínez et al. 2008). En el estado de Campeche no se cuenta con información a cerca de estas parasitosis, razón por la cual se decidió realizar este estudio en la ciudad de Escárcega, en donde estas parasitosis pueden representar un problema para las poblaciones animales y humanas. El presente estudio tiene como objetivo determinar la prevalencia de las principales parasitosis, así como la información epidemiológica de estos parásitos en la población canina, con lo que dicha información pretende ayudar a las autoridades en materia de salud animal a tomar las medidas sanitarias apropiadas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Lugar de estudio

El municipio de Escárcega, se ubica geográficamente entre los paralelos 18^o 51' y 18° 09' de latitud Norte y los paralelos 90^o 20' y 91^o 33' de longitud Oeste. Tiene una altura de 60 metros sobre el nivel del mar y una extensión de 4,569.64 km², que corresponden 8.04% de la superficie total de la entidad. En el municipio de Escárcega conviven dos regiones hidráulicas: la cuenca conocida como "Laguna de Términos" y otros ríos y la de Yucatán oeste (Campeche). El clima existente en la región del estudio es cálido subhúmedo con lluvias en verano, cuyo subtipo es de humedad media (Aw1). La temperatura promedio anual es de 26 °C (INEGI 2006).

Población

Se muestrearon 270 animales, durante los meses de Mayo y Junio del 2008, las muestras se colectaron al azar en las 18 colonias que comprende la Ciudad de Escárcega. Los animales seleccionados fueron perros de ambos sexos, diferente raza y cruza, domésticos y mayores de un mes de edad, los cuales se dividieron en tres rangos de edad: cachorros (1-6 meses), jóvenes (de 7-12 meses) y adultos (mayores de doce meses). De manera simultánea a la toma de muestra se aplicó un cuestionario donde se registró el sexo, edad y condición corporal del cánido en una escala de siete puntos (German et al. 2006). En todos los casos se solicitó la autorización de los dueños para incluir sus mascotas en el estudio.

Las muestras se colectaron por la mañana directamente del recto con bolsas de polietileno, se tomaba un mínimo de 5 gramos de materia fecal y estas se transportaban en refrigeración al laboratorio de la Escuela Superior de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Autónoma de Campeche. Para cada muestra se determinó el número de huevos por gramo de heces (HPG) mediante la técnica de Mc-Master (Thienpont et al. 1986) y la identificación morfológica de los huevos y oocistos mediante las características descritas por Thienpont et al. (1986) y Soulsby (1987). Se eligió la técnica de McMaster por ser la recomendada por la FAO para la determinación de helmintos en el área veterinaria (Gibbons et al. 2011). Como solución de flotación se eligió la de NaCl por su menor viscosidad, tiempo de conservación ilimitado, costo mínimo y por ser considerada ideal para la identificación de huevos de nematodos (Thienpont et al. 1986; Cordero del Campillo et al. 1999).

Análisis estadístico

La prevalencia de nematodos se determinó mediante la fórmula que considera el N^o de animales con HPG ≥ 50 / N^o total de animales examinados x 100. Se realizo estadística descriptiva de la prevalencia, HPG y asociaciones de las distintas especies encontradas. Por otra parte, se efectuó un análisis de x² por medio del programa estadístico SPSS 15.0(g) (2006) para las variables de prevalencia por especie y su relación con las variables de sexo, edad y condición corporal. Asimismo un análisis de x² para las variables de asociación parasitaria y su relación con las variables de sexo, edad y condición corporal obtenidas por medio de un cuestionario.

RESULTADOS

Prevalencia

Este estudio mostro que en la ciudad de Escárcega Ancylostoma spp. es el parásito con mayor prevalencia ya que se encontró en más de la mitad de los animales muestreados; seguido por Toxocara canis y Trichuris vulpis (Tabla 1).

El promedio más alto del HPG registrado lo obtuvo el género Ancylostoma spp. seguido de Isospora canis y Toxocara canis. Trichuris vulpis, Capillaria aerophila y Strongyloides spp. con conteos menores a 100 del HPG (Tabla 2).

Asociaciones parasitarias

Las asociaciones parasitarias encontradas muestran que el 68.21% (103) de las muestras resultaron monoparasitadas el 23.17% (35) biparasitadas y 8.60% (13) triparasitadas. El género Ancylostoma spp. estuvo presente en todas las categorías de asociación parasitaria, presentándose como el género dominante, con excepción de diez casos (monoparasitados), en los que Trichuris vulpis se encontró en 6 y Toxocara canis en 4 (Tabla 3).

Aspectos epidemiológicos

El análisis de prevalencia de los géneros parasitarios y su relación con las variables de edad, sexo y condición corporal mostró que solamente la variable edad fue altamente significativa y por tanto dependiente de la variable género (Ancylostoma spp. Toxocara canis e Isospora canis) (p < 0.01) (Tabla 4).

En el análisis por medio de x² de asociación parasitaria y las variables de sexo, edad y condición corporal, se encontró un nivel de significancia de (p < 0.01) para la variable edad. Los porcentajes se muestran en la Tabla 5. A su vez no se encontró dependencia con las restantes variables: sexo y condición corporal. Las asociaciones parasitarias fueron mayores en los animales de menor edad y el porcentaje de casos negativos aumento a medida que la edad de los animales era mayor.

DISCUSION

Prevalencia, Aspectos Epidemiológicos y HPG de los distintos géneros encontrados

Los resultados de prevalencia encontrados en la ciudad de Escárcega, Campeche para Ancylostoma spp. (52.2%) son diferentes a los encontrados en otros estados del país, siendo superior a lo reportado por Rodríguez et al. (2001) en Yucatán y Martínez et al. (2008) en San Cristóbal de la Casas, Chiapas (37.3% y 18.5%). Pero menores a la prevalencia encontrada por Fernández & Canto (2002) en Querétaro. Sin embargo los dos primeros autores utilizaron heces fecales de perros con dueño y tomadas del medio ambiente sin conocimiento del tiempo de deposición, respectivamente; factores que disminuyen la prevalencia; mientras que en el estudio realizado por Fernández & Canto (2002) la totalidad de las muestras corresponden a perros callejeros.

A nivel mundial se han encontrado menores porcentajes de prevalencia (Oliveira et al. 2002; Ramírez et al. 2004; Giraldo et al. 2005, Merlo et al. 2007), que se atribuyen a la estación del año en que los estudios fueron realizados y/o porque se suman las prevalencias encontradas a lo largo del año. Taranto et al. (2000) y Andresiuk et al. (2003) en Argentina reportaron porcentajes mayores de prevalencia en poblaciones con bajo nivel socioeconómico con falta de medidas sanitarias hacia sus mascotas, condición semejante a la encontrada en este estudio dado que Escárcega es una ciudad con un índice de marginación bajo (CONAPO 2005). Por su parte Cordero del Campillo et al. (1999) mencionan que este parasito es más frecuente en zonas tropicales y subtropicales, circunstancia que en este estudio se demuestra dada la alta prevalencia registrada. Los porcentajes de prevalencia de Ancylostoma spp. en los distintos rangos de edad de los animales muestreados sugieren que puede deberse a las distintas rutas de transmisión que presenta este parasito (Cordero del Campillo et al. 1999).

La prevalencia (9.25%) encontrada de Trichuris vulpis es similar a la reportada por Szabova et al. (2007) en Eslovaquia. Sin embargo este parasito se ha encontrado en rangos que van desde 0.5% hasta 52.2% (Ferrreira et al. 2005; Andresiuk et al. 2004) en Brasil y Argentina respectivamente. Aunque Trichuris vulpis fue el tercer género encontrado en orden de importancia, ha sido mencionado como un género que puede afectar a los seres humanos causando problemas gastroentéricos e incluso larva migrans visceral (Dunn et al. 2002) sin embargo esto no es ampliamente aceptado dado la rareza de la infección y la dificultad para realizar un diagnóstico acertado (Acha & Szifres 2003). En este estudio no se observó dependencia de la infección de Trichuris vulpis con la variable edad, al respecto, Urquhart et al. (1996) y Cordero del Campillo et al. (1999) mencionan que los huevos de este parásito poseen una viabilidad que se estima en varios meses y que condiciona a que la transmisión se presente en animales de todas las edades siempre y cuando estén en contacto con el suelo. En Alemania Barutzky & Schaper, (2003) si encontraron efecto de la variable edad en un estudio realizado durante varios años y en número mayor de animales.

La prevalencia de Toxocara canis (14.44%) en Escárcega, Campeche es mayor a la encontrada por Rodríguez et al. (2001) en Yucatán (7.75%) y semejante a la obtenida por Fernández & Canto (2002) (17.9%) en Querétaro, ambos en México. Esta prevalencia es considerada como un factor de riesgo para la transmisión de la toxocariosis, ya que este parásito es capaz de penetrar la piel intacta de los humanos y se considera el ascárido más común responsable de la larva migrans y/o ocular en humanos (Marx 1991; Holland et al. 1995).

En Brasil, Blazius et al. (2005) encontraron un porcentaje muy semejante (14.5%) en perros sin dueño. Pero los mayores porcentajes de prevalencia en nuestro continente son los de Trillo et al. (2003) en Perú y Merlo et al. (2007) en Cuba, estos últimos utilizando perros callejeros mediante necropsia. Además que este género se puede transmitir de diversos modos (directa, placentaria, galactogena y por hospedadores paraténicos) (Acha & Szifres 2003). Por otra parte Fernández & Canto (2002); Ramírez et al. (2004) y López et al. (2006) encontraron que este género se encuentra con mayor frecuencia en los perros menores de seis meses, tal y como se encontró en este estudio, lo cual concuerda por lo citado por Bowman et al. (2004) quienes mencionan que la infección prenatal y la ingesta de calostro son las razones principales por la cual esta parasitosis se encuentra en edades tempranas.

Los hallazgos de prevalencia de Isospora canis son menores a los reportados por diversos autores en varios países incluyendo México (Oliveira et al. 2002; Ramírez et al. 2004; Gorman et al. 2006; Kirkova et al. 2006; Veneziano et al. 2006; Martínez et al. 2008). Los resultados de este estudio coincidieron con los de Ramírez et al. (2004), López et al. (2006) y Buehl et al. (2006) en donde Isospora canis afecto con mayor frecuencia a los cachorros menores de seis meses. Aunque Oliveira et al. (2002) en Brasil no encontraron diferencias entre la prevalencia de jóvenes y adultos. En la epidemiología de esta enfermedad intervienen factores de humedad, higiene deficiente y contacto entre los animales, sin embargo estas especies son especificas de especie por lo que no manifiestan potencial zoonótico, sino solamente el daño ocasionado al hospedero definitivo (Bowman et al. 2004).

Capillaria aerophila y Strongylides spp. en este estudio se encontraron en poca cantidad, por lo cual muestran prevalencias bajas comparadas con las reportadas por Rodríguez et al. (2001) en México y Sánchez et al. (2003); Barutzky & Schaper, (2003); Andresiuk et al. (2004) y Kirkova et al. (2006); Sager et al. (2006) y Szabova et al. (2007) en otras partes del mundo para Capillaria spp. y de igual modo menor a la reportada por Traub et al. (2002); Giraldo et al. (2005) y Ferreira et al. (2005) en India, Colombia y Brasil para Strongloydes spp. respectivamente. A pesar de que estos géneros no se consideran con un alto potencial zoonótico, en infecciones masivas pueden ocasionarle daño a su hospedador en los sitios que se aloja tales como la traquea, bronquios y vías nasales, así como en partes de duodeno y yeyuno respectivamente. Cordero del Campillo et al. (1999) mencionan que estos géneros son frecuentes en zonas cálidas y húmedas. Incluso de distribución mundial y que puede afectar a mascotas y al ser humano (Mercado et al. 2001; Ferreira 2003). Los porcentajes obtenidos en este estudio (0.37-1.11%) probablemente sugieren que estas especies no significan un problema para la población canina de esta ciudad. Además estos géneros en la literatura se reportan como de baja prevalencia y en ocasiones ausentes en los distintos estudios(Andresiuk et al. 2003; Sánchez et al. 2003).

Los resultados obtenidos en Escárcega, Campeche coinciden con los que encontraron Trillo et al. (2003), Gorman et al. (2006) y Grandemange et al. (2007) donde las infecciones causadas por una sola especie fueron las más frecuentes (monoparasitados). Aunque Trillo et al. (2003) y Grandemange et al. (2007) reportan a Toxocara canis como el género de mayor frecuencia encontrado, mientras que en el presente estudio fue Ancylostoma spp.; Lo cual se atribuye a que Ancylostoma spp. es un género que abunda en climas calidos (Bowman et al. 2004) y los estudios restantes se refieren a regiones con climas desérticos (Trillo et al. 2003) y templado (Grandemange et al. 2007).

Sin embargo, los estudios realizados por Fernández & Canto (2002); Traub et al. (2002); Sánchez et al. (2003); Andresiuk et al. (2004); Merlo et al. (2007) reportan un mayor número de muestras poliparasitadas o mixtas, lo cual se atribuye a que estos trabajos fueron realizados con perros sin dueño y/o las muestras se tomaron directamente de plazas y parques públicos, a diferencia del presente estudio que se realizó en perros con dueño.

Los resultados obtenidos en este estudio coinciden con los reportes de Fernández & Canto (2002); Oliveira et al. (2002); Giraldo et al. (2005); Gorman et al. (2006) en donde no se encontró efecto del sexo pero si de la edad. Trillo et al. (2003); Giraldo et al. (2005) mencionan que las parasitosis son más frecuentes en los perros menores de un año y en este rubro Fernández & Canto (2002); Gorman et al. (2006) encontraron que las parasitosis son más frecuentes entre los perros menores de 6 meses de edad.

Finalmente, se puede mencionar que los resultados obtenidos de prevalencia en Escárcega, Campeche para Ancylostoma spp; Toxocara canis; Trichuris vulpis en orden de importancia demuestran el riesgo existente para las poblaciones animales y humanas ya que estos tienen un potencial zoonótico. En el HPG Ancylostoma spp; Isospora canis y Toxocara canis fueron los géneros que se encontraron con los conteos más altos y suponen un mayor riesgo de proliferación de huevos en el ambiente. Las asociaciones parasitarias más abundantes fueron las Monoparasitarias con el género Ancylostoma spp; como el más dominante. El factor edad fue el único que tuvo dependencia con las variables Prevalencia y Asociación Parasitaria demostrando que las parasitosis son más frecuentes en cachorros lo que resalta la importancia de la atención sanitaria de los animales desde temprana edad.

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