A multivariate approach to the feeding ecology of the Channel flounder, Syacium micrurum (Pisces, Pleuronectiformes), in Cape Verde, Eastern Atlantic*

Análisis multivariado de la ecología alimenticia del lenguado anillado, Syacium micrurum (Pisces, Pleuronectiformes), en Cabo Verde, Atlántico oriental

JF Marques¹*, CM Teixeira¹, A Pinheiro¹, K Peschke², HN Cabral^{1, 3}

¹ Universidade de Lisboa, Faculdade de Ciências, Centro de Oceanografia, Campo Grande, 1749–016 Lisboa, Portugal. *E–mail: jimarques@fc.ul.pt

² Johannes–Gutenberg Universitat Mainz, Saarstrass 21, 55099 Mainz, Germany.

Recibido en septiembre de 2008.
Aceptado en enero de 2009.

Abstract

The feeding ecology of the Channel flounder, Syacium micrurum, from Cape Verde was studied in November 2003 and April 2004, using frequency of occurrence and percentage by number indices, as well as multivariate analyses. Overall, S. micrurum exhibited a generalist feeding strategy with a relatively broad niche width. Analyses indicated Crustacea (especially Brachyura) and Polychaeta as the dominant prey items, although other items, such as Foraminifera, Caridae or Actinopterigii, were preyed on more often or in larger quantities, depending on the sampling date. An ontogenetic shift in diet was also observed with small–sized individuals mostly consuming Crustacea, whereas medium– or large–sized specimens fed on Actinopterigii more often. Diet composition appeared to be more related to differences in benthic assemblages between sampling dates due to the geographical characteristics of Cabo Verde. Results presented here support the need for further studies in the area, mainly those considering the composition and seasonal variation of invertebrate communities, to improve the knowledge of the trophic structure of commercially important species within this area.

Key words: Cape Verde, diet diversity, flatfish, Paralichthyidae, Syacium micrurum.

Resumen

Palabras clave: Cabo Verde, diversidad alimenticia, Paralichthyidae, peces planos, Syacium micrurum.

Introducción

Los Pleuronectiformes (peces planos) son de importancia ecológica y económica a nivel mundial ya que convierten la producción béntica en una forma apropiada para el consumo humano. A pesar de que sólo representan 0.01% de las capturas pesqueras globales, su valor por tonelada alcanza los US$ 2000 (FAO 2007). La familia Paralichthyidae (platijas de diente grande) es una de las familias de peces planos de mayor importancia comercial en el Atlántico (Coronado y Amezcua 1988, Diaz de Astarloa 2002) y el género Syacium es uno de los de mayor distribución en aguas tropicales y subtropicales (Munroe 2005). Syacium guineensis (Bleeker 1862), S. micrurum Ranzani 1842 y S. papillosum (Linnaeus 1758) se distribuyen en el Atlántico oriental, aunque se ha planteado que los especímenes registrados como S. micrurum en esta zona deberían de ser identificados como S. guineensis, encontrándose S. micrurum sólo en el Atlántico occidental (Froese y Pauly 2008). Por otro lado, estudios recientes han señalado que la mayoría de las especies que habitan en el Atlántico oriental tropical (Golfo de Guinea) tuvieron su origen en el Atlántico occidental tropical, como en las costas de Brasil y el Caribe (e.g., Bernardi et al. 2004, Rocha et al. 2005), y se han registrado varias especies anfiatlánticas en el Atlántico oriental (e.g., Monteiro et al. 2008).

En el presente estudio se proporciona información nueva y detallada sobre la ecología alimenticia del lenguado anillado, S. micrurum, en Cabo Verde, un ecosistema tropical en el Atlántico oriental. Aquí S. micrurum constituye un importante recurso comercial aunque, según Medina et al. (2007), no es una de las 18 especies de mayor importancia comercial en el archipiélago. Aún así, en la isla de San Vicente, anualmente se desembarcan más de 10 t, lo que representa alrededor de 1.3% de las capturas totales de peces (Instituto Nacional de Desarrollo de la Pesca [INDP], Cabo Verde, com. pers.). Existe poca información sobre el estado de las poblaciones de peces dentro de esta zona, y en África occidental en general, pero los resultados de unos cuantos estudios realizados a la fecha indican una sobreexplotación de especies objetivo, particularmente los de altos niveles tróficos (e.g., Laurans et al. 2004, Sidibé et al. 2004). Esto afectará el patrón global de la producción pesquera, por lo que resulta muy importante evaluar y monitorear el estado de las poblaciones ícticas. Las Naciones Unidas (ver El Estado Mundial de la Pesca y la Acuicultura 2006, producido por la FAO en 2007, y sus referencias) y proyectos como el ISTAM (Improve Scientific and Technical Advice for Fisheries Management, Comisión Europea) ya tienen como objetivo recaudar información sobre recursos pesqueros, pero rara vez se ha considerado la ecología alimenticia de peces en el contexto de la evaluación de su dinámica poblacional. No obstante, se reconoce ampliamente la importancia de la información sobre las interacciones predador–presa para entender el funcionamiento del ecosistema (e.g., Sims 2003, Jaworski y Ragnarsson 2006, Plavan et al. 2007) puesto que la abundancia relativa de la presa es, en general, uno de los principales factores que determinan los patrones de distribución animal.

Con base en el análisis del contenido estomacal, el objetivo de este trabajo fue identificar las principales presas de S. micrurum y evaluar la importancia relativa de factores tanto ambientales (e.g., patrones de corrientes, abundancia de presas) como biológicos (e.g., tamaño, sexo, madurez o condición de los peces) en la composición de la dieta, contribuyendo así a un mejor conocimiento de la ecología de esta especie y contar con más información sobre la evaluación de sus poblaciones.

Materiales y métodos

Área de estudio y muestreo de peces

Se muestrearon especímenes de S. micrurum capturados por barcos pesqueros comerciales con redes agalleras en la isla de San Vicente (fig. 1) en noviembre de 2003 (177 individuos) y abril de 2004 (236 individuos). Todos los especímenes fueron medidos (longitud total ± 1 mm) y pesados (peso total ± 0.1 g), y se les determinó su sexo. El desarrollo gonádico se clasificó como: I, inmaduro; II, en desarrollo; III, en desove; y IV, posdesove (Cabral 1998). También se determinó tanto el peso gonádico como el hepático para calcular el índice gonadoso–mático (GSI, peso gonádico/peso corporal x 100) y el índice hepatosomático (HSI, peso hepático/peso corporal x 100). A cada individuo se le retiró el estómago, el cual fue preservado en etanol al 70% para posteriormente ser disectado bajo un microscopio estereoscópico (hasta 40x de magnificación). Se contaron todas las presas y se clasificaron de acuerdo con la taxonomía presentada en el Registro Europeo de Especies Marinas (MarBEF 2008).

Análisis de datos

Considerando que todas las especies que exhiben dimorfismo sexual generalmente también muestran algún tipo de segregación sexual en su hábitat (Sims 2003), se determinaron las diferencias en la dieta de S. micrurum según el sexo mediante una prueba t para muestras independientes. Para normalizar los datos y estandarizar la varianza, el número de componentes de cada taxón de presa registrado para cada pez fue transformado mediante log (x + 1) antes de realizar las pruebas, una para la muestra obtenida en noviembre y otra para la de abril. Las pruebas se realizaron usando el paquete estadístico SPSS (SPSS Inc.) y considerando un nivel de significancia de 0.05. El análisis de la importancia relativa de las presas o componentes alimenticios se realizó usando la frecuencia de ocurrencia de cada presa (%Fi) y su porcentaje por número (%Ni): %Fi se calculó como el número de estómagos con una presa i en comparación con todos los estómagos no vacíos, mientras que %Ni se calculó como el número de presas i en comparación con el número total de presas (Hyslop 1980). Dado que la mayoría de las presas presentaron un alto grado de digestión, no fue posible determinar correctamente su peso y, por tanto, no se tomó en consideración. También se calculó la tasa de actividad alimentaria y se expresó como el índice de vacuidad: V = Ne/Ns, donde Ne es el número de estómagos vacíos y Ns es el número total de estómagos examinados.

Para evaluar cambios en la dieta de acuerdo con el desarrollo ontogenético de los individuos o las diferencias ambientales entre las dos fechas de muestreo, se llevaron a cabo análisis de conglomerados y de correspondencia. Para evitar una redundancia al definir las clases de talla (longitud) con base en las similitudes de la dieta, los datos se agruparon en clases de talla de 30 mm y se analizaron con base en los valores de %Ni para cada clase usando la disimilitud de Bray–Curtis (ya que considera las ocurrencias conjuntas) y el método de aglomeración de promedios de grupos. Para cada fecha de muestreo se evaluó la diversidad de la dieta dentro de cada clase de talla considerando el número de diferentes taxones encontrados (S), el índice de diversidad de Shannon–Wiener (H') y el índice de equitatividad de Pielou (J'). También se utilizaron dos índices de diversidad desarrollados recientemente: diversidad taxonómica (i.e., la "anchura" taxonómica dentro de una muestra, A) y distinción taxonómica (i.e., la longitud de la ruta taxonómica entre dos taxones, Δ⁺) (Clarke y Warwick 1998, 1999; Warwick y Clarke 2001). Estos índices proporcionan información sobre la potencial relación entre presas y, consecuentemente, de las preferencias alimenticias. Estos análisis se realizaron usando la paquetería PRIMER 5 (PRIMER–E Ltd. 2001).

También se calcularon los índices %Fi y %Ni para cada combinación de clase de talla, sexo, estado de maduración y fecha de muestreo (29 muestras) considerando los principales componentes alimenticios, esto es, los que representaban por lo menos 10% de las presas ingeridas y encontradas en más de una muestra. Para determinar las diferencias en el consumo de presas según la clase de talla, sexo, estado de maduración y fecha de muestreo, se realizaron análisis de correspondencia usando los datos de %Fi y %Ni con la paquetería CANOCO 4.5 (ter Braack y Smilauer 2002). Dado que los datos de %Ni resultantes no fueron concluyentes, también se realizó un análisis de conglomerados para agrupar las muestras con base en la similitud del número de presas ingeridas. Para este análisis se utilizó la paquetería PRIMER 5, así como la disimilitud de Bray–Curtis y el método de aglomeración por promedios de grupos.

Resultados

Durante el estudio se recolectaron un total de 413 lenguados anillados entre 153 y 316 mm de longitud total (LT) (tabla 1). La talla mayor correspondió a una hembra muestreada en abril y la menor a un macho recolectado en noviembre. Todos los individuos fueron adultos y en etapa de maduración II ó III, aunque se encontró una mayor proporción de individuos en etapa III en abril (fig. 2). Los promedios de GSI y HSI también resultaron más altos para las hembras muestreadas en abril (tabla 1).

Dieta de los peces

No se encontraron diferencias estadísticas en el número de cada taxón de presa ingerida por cada sexo durante cada fecha de muestreo (t < 1.687, P > 0.05 en todas las pruebas). La dieta de S. micrurum consistió principalmente de crustáceos (particularmente braquiuros) y poliquetos, como lo indica su alta frecuencia de ocurrencia (%Fi) y porcentaje de número (%Ni) en ambas fechas de muestreo (tabla 2); sin embargo, los foraminíforos también fueron una presa importante en abril, cuando presentaron el mayor valor de %Ni. Aunque el número de taxones consumidos (S), así como la diversidad (H') y la equitatividad (J') de la dieta, fueron similares en ambos meses, los valores de estos índices fueron generalmente mayores en noviembre, a pesar del alto valor observado para el índice de vacuidad (tabla 1). Por otro lado, en abril se obtuvieron valores mayores para los índices de diversidad taxonómica (Δ) y distinción taxonómica (Δ⁺), lo que indica que durante este periodo hubo una ingestión de un mayor intervalo taxonómico de presas (tabla 1).

El análisis de conglomerados realizado para el número de presas consumidas por individuos de cada clase de talla predefinida (30 mm) evidenció cinco grupos principales (fig. 3): LT < 200 mm, 200 < LT < 230 mm, 230 < LT < 260 mm, 260 < LT < 290 mm y 290 < LT < 320 mm. Dado que pocos individuos fueron <200 mm LT, se juntaron los primeros dos grupos (<200 mm y 200 < TL < 230 mm), quedando definidas cuatro clases de talla. Los cambios ontogenéticos en la dieta en general estuvieron relacionados con el número de taxones consumidos (S), que fue el doble en las clases II y III (tabla 3). Las diferencias entre las clases de talla en cuanto a los otros índices no fueron tan notables, aunque las clases II ó III normalmente presentaron los valores más altos. Las excepciones fueron el mayor valor de equitatividad de la clase IV en noviembre y de la clase I en abril, y el alto valor de distinción taxonómica observado para la clase IV en abril (tabla 3).

La importancia relativa de cada presa también mostró diferencias en la dieta de cada clase de talla (fig. 4). Aunque los braquiuros fueron las presas más frecuentes en todas las clases de talla, se observaron diferencias entre noviembre y abril para dos clases en cuanto a la segunda presa más consumida: en noviembre, individuos <230 mm LT (clase I) también consumieron poliquetos, e individuos >290 mm LT (clase IV) también consumieron estomatópodos, pero en abril los individuos de clase I preferentemente consumieron carideos y los de clase IV, foraminíferos (fig. 4a). Considerando el %Ni, los individuos de clase IV consumieron mayores cantidades de carideos en noviembre y de foraminíferos en abril (fig. 4b).

Discusión

Este estudio mostró que la dieta de S. micrurum en Cabo Verde consiste de 20 grupos de presas differentes, y que los braquiuros, carideos y poliquetos generalmente constituyen 70% de lo ingerido. Por tanto, el lenguado anillado podría considerarse un consumidor de poliquetos y crustáceos pequeños, con base en la clasificación de Link et al. (2005). Para los peces de la familia Paralichthyidae que se alimentan principalmente de crustáceos, los anfípodos tienden a ser la presa más común (Lurdon–Branco y Branco 2003, Link et al. 2005, y referencias citadas ahí), aunque se ha informado que actinopterigios y misidáceos son importantes para las platijas Paralichthys dentatus (Linnaeus 1766) y P. lethostigma Jordan y Gilbert 1884 en Carolina del Norte (Gilbert 1986). Estos resultados sugieren una diferenciación de la dieta de S. micrurum en relación con otros miembros de su familia; sin embargo, como los Paralichthyidae son alimentadores generalistas (Link et al. 2005) y la mayoría de los trabajos sobre sus dietas se han realizado en el Atlántico occidental, mientras que este trabajo se llevó a cabo en el Atlántico oriental, se requieren más estudios para eliminar el efecto que podrían tener las diferencias de hábitat al comparar las dietas de tales peces.

Los análisis de correspondencia y conglomerados realizados motraron diferencias en la ecología alimenticia de S. micrurum de acuerdo con el tamaño y estado de maduración de los peces, y con la fecha de muestreo. Los individuos de talla pequeña (clase I) consumieron crustáceos y poliquetos pequeños, pero los de tallas mediana y grande presentaron una dieta más diversa, incluyendo actinopterigios, octópodos y crustáceos más grandes, como decápodos y anomuros. Se han encontrado relaciones similares para peces planos en general (Link et al. 2002, 2005) y para otras especies de la familia Paralichthyidae en el Atlántico (e.g., Lurdon–Branco y Branco 2003, Norbis y Galli 2004, Latour et al. 2008). Sin embargo, estas diferencias ontogenéticas no son tan pronunciadas como las diferencias encontradas entre las fechas de muestreo, lo cual fue sustentado por el mayor número de diferentes taxones consumidos en noviembre, a pesar del particularmente alto índice de vacuidad (>42%) registrado para tal mes. De forma similar a lo descrito para otras especies de la familia Paralichthyidae que habitan en el Atlántico (Gilbert 1986, Lurdon–Branco y Branco 2003, Bornatowski et al. 2004, Latour et al. 2008), la dieta de S. micrurum parece depender más de la abundancia y ocurrencia de las presas que de la selección específica de éstas. Aunque no existen estudios detallados sobre la fauna marina de Cabo Verde, se ha sugerido que ésta tiene un nivel significativo de endemismo y que algunas especies son genéticamente muy diferentes de las que se encuentran en otras regiones de la Macaronesia, como las islas Canarias, Azores y Madeira (Quinteiro et al. 2007, Van den Broek et al. 2008). Dado que Cabo Verde se localiza en la frontera entre la provincia de Lusitania (Atlántico subtropical noro–riental) y la subregión tropical de África occidental (Monteiro et al. 2008), y está sujeto a patrones estacionales de los sistemas CCNE y CC, es de esperarse que ocurran cambios en la composición y abundancia de los grupos faunísticos, y tales cambios podrían explicar las diferencias encontradas en la dieta de S. micrurum entre noviembre y abril. De hecho, los valores más altos de los índices de diversidad encontrados para cada clase de talla en noviembre, ya sea en términos de taxones totales (S y H') o del intervalo taxonómico de esos taxones (Δ y Δ⁺), debido principalmente a la presencia de varios peces pelágicos (Gadiformes, Perciformes, Scorpaeniformes, Tetraodon–tiformes), podrían estar relacionados con la distinta influencia que ejercen la CCNE y la CC en la zona: en noviembre la CCNE domina los patrones de circulación en el área, pero en abril el flujo frío de norte a sur de la CC tiene un efecto más pronunciado, probablemente ocasionando un descenso en la temperatura del agua que no permite la presencia de algunos taxones.

El alto índice de vacuidad encontrado en noviembre contrastó con los valores generalmente bajos registrados para algunas especies de peces planos en el Atlántico oriental y el Mediterráneo (e.g., Belghyti et al. 1993, Cabral et al. 2002), pero fue ligeramente menor que el valor (46%) registrado para Etropus crossotus Jordan y Gilbert 1882 en aguas brasileñas (Lurdon–Branco y Branco 2003). Aunque se ha sugerido que algunos peces planos dejan de alimentarse durante su periodo de desove (Rijnsdorp y Witthames 2005), lo que podría explicar los altos índices de vacuidad encontrados, aparentemente S. micrurum empieza a desovar en mayo o junio ya que la mayoría de los individuos muestreados en abril se encontraban en etapa III de maduración y los valores del GSI registrados para las hembras mostraron un incremento de noviembre a abril. Esta temporada reproductiva coincide con la observada en otras especies de Syacium, como S. ovale (Günther 1864) del Golfo de California (Aceves–Medina et al. 2003) y S. gunteri Ginsburg 1933 del Golfo de México (García–Abad et al. 1992, Sánchez–Iturbe et al. 2006), y para Paralichthys orbignyanus (Valenciennes 1839), que desova cuando las temperaturas del agua descienden hasta alrededor de 20°C (López–Cazorla 2005, Radonic et al. 2007). Por tanto, el alto valor del índice de vacuidad no está relacionado con la reproducción y es probablemente un reflejo de otro factor fisiológico interno.

El ordenamiento y las regulaciones de pesquerías aún se encuentran en vías de desarrollo en África occidental, pero recientemente se ha sugerido que las poblaciones de peces de las diferentes islas de Cabo Verde deberían de considerarse como unidades discretas de manejo (Medina et al. 2007). Aunque la pesca puede alterar las relaciones tróficas al tener un impacto fuerte sobre las comunidades bénticas (Rijnsdorp y Vingerhoed 2001, Link et al. 2002), no ha sido hasta recientemente que se han aplicado enfoques ecosistémicos al manejo pesquero que incluyan información sobre la dinámica trófica de los peces. De esta forma, el presente estudio contribuye al conocimiento de la ecología de una importante especie comercial en Cabo Verde, y debería de integrarse con evaluaciones de la abundancia de presas y predadores para lograr un manejo más efectivo de estos importantes recursos marinos.

Este trabajo fue parcialmente financiado por la Fundación para la Ciencia y la Tecnología (FCT) de Portugal, a través de fondos otorgados a JF Marques (SFRH/BD/8983/2002) y CM Teixeira (SFRH/BD/19319/2004), y por el Instituto Piaget. Los autores agradecen a INDP y ISECMAR (Cabo Verde) su ayuda e información valiosa, así como al editor y dos revisores anónimos sus comentarios y correcciones que ayudaron a mejorar el manuscrito.

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Notas

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Traducido al español por Christine Harris.