Análisis macromorfológico y citogenético del género Cosmos (Asteraceae, Coreopsideae), con una clave para su identificación

Macromorphological and cytogenetic analysis of the genus Cosmos (Asteraceae, Coreopsideae), with an identification key

Arturo Castro-Castro¹, Georgina Vargas-Amado², Mollie Harker² y Aarón Rodríguez^2,3

¹ Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Guadalajara, Zapopan, Jalisco, México.

³ Autor para la correspondencia: rca08742@cucba.udg.mx.

Recibido: 23 de agosto de 2013
Aceptado: 26 de octubre de 2013

Resumen

Cosmos es un género que tiene sus límites de distribución natural en América, y México representa su centro de diversificación. Su repartición geográfica es interesante, pues algunas especies tienen una amplia distribución y han sido intensamente recolectadas, mientras que otras, debido a su distribución restringuida, son poco conocidas. Este hecho ha generado incomprensión sobre su variabilidad morfológica y sus límites infragenéricos, interespecíficos, e incluso, intergenéricos en la tribu Coreopsideae. En Cosmos, la variabilidad en los niveles de ploidía entre especies y entre poblaciones de una misma especie, sugiere que la poliploidía y aneuploidía han jugado un papel importante en la especiación del grupo. Ante este escenario, se aportan datos macromorfológicos para el entendimiento de los límites intergenéricos, de los grupos infragenéricos y de las especies. Además, se incluye información acerca de la variabilidad cromosómica y distribución geográfica de Cosmos. Por último, se brinda una clave para la identiicación de todas las especies.

Palabras clave: endemismo, México, poliploidía, xilopodio.

The genus Cosmos is restricted to the Americas, and Mexico represents its center of diversification. Some species have a wide distribution and have been intensively collected, whereas others, due to their narrow distribution, are poorly known. This has generated a poor understanding of its morphological variability and infrageneric and interspecific limits, as well as confusion at the intergeneric level within tribe Coreopsideae. Polyploidy and aneuploidy have played an important role in the speciation of the group. The ploidy level variation can be seen between species, as well as in populations of the same species. Macromorphological data are used to support recognition of intergeneric limits, infrageneric groups, and species. Evidence of chromosome number variability and geographic distribution information for Cosmos is also included. These data are fundamental for the taxonomic understanding of the genus. A key for the identiication of all species of Cosmos is provided.

Keywords: endemism, Mexico, polyploidy, xylopodium.

La circunscripción de la tribu Coreopsideae Lindl. (Asteraceae) ha sido propuesta en múltiples formas (Panero y Funk, 2002; Kimball y Crawford, 2004; Mort et al., 2008; Panero, 2007; Crawford et al., 2009). Crawford y Stuessy (1981), Robinson (1981) y Ryding y Bremer (1992) la reconocieron por la presencia de dos series de filarias distintas, con canales resiníferos conspicuos en la serie interna y la presencia de pigmentos flavonoides. De acuerdo con Panero y Funk (2002) y Crawford et al. (2009), la tribu integra a 24 géneros y cerca de 600 especies. Como alternativa, Panero (2007) reconoce 30 géneros y alrededor de 550 especies. Aunque es cosmopolita, su mayor diversidad se encuentra en América, donde los géneros Bidens L., Coreopsis L., Cosmos Cav. y Dahlia Cav. representan el 85% de su diversidad. México es diverso en Coreopsideae y concentra el 50% de su riqueza en los géneros Bidens, Chrysanthellum Rich., Coreocarpus Benth., Coreopsis, Cosmos, Dahlia, Dicranocarpus A.Gray, Goldmanella (Greenm.) Greenm., Henricksonia B.L.Turner, Heterosperma Cav., Hidalgoa La Llave & Lex. y Thelesperma Less.

Un caso particular de la diversidad de Coreopsideae en América y en México es Cosmos, grupo que concentra a 35 especies (Castro-Castro et al., 2013; Cuadro 1). El género tiene sus límites de distribución natural en América. Se desarolla desde los 38.1° N, en el centro del estado de Colorado, en E.U.A., hasta los 26.7° S, en las provincias de Catamarca y Tucumán en el noroeste de Argentina (Vargas-Amado et al., 2013; Cuadro 1). El género ha diversificado y colonizado una gran variedad de ambientes y constituye un elemento importante en el paisaje de numerosas formaciones vegetales. Cosmos parviftorus (Jacq.) Pers. tiene la distribución más boreal, mientras que C. caudatus Kunth y C. peucedanifolius Wedd. crecen en las regiones más australes. En un contexto biogeográfico y evolutivo, C. peucedanifolius se distingue por ser endémica a Sudamérica (Cuadro 1). Por su parte C. caudatus, C. pacficus Melchert y C. sulphureus Cav. se encuentran en las islas del Caribe y planicies costeras de México, Centroamérica y Sudamérica. Además, C. atrosanguineus (Hook.) A.Voss, C. bipinnatus Cav., C. caudatus y C. sulphureus se cultivan y han naturalizado en el trópico y subtrópico.

México representa el centro de diversificación de Cosmos. En su territorio crecen 34 especies (94% de la diversidad), de las cuales, 32 (86%) son endémicas (Cuadro 1). Los estados de Durango, Guerrero, Jalisco y México son las entidades con mayor diversidad y endemismos (Vargas-Amado et al., 2013). Jalisco es el estado con la mayor riqueza, con 19 taxa, seguido de Durango con 12 y el Estado de México y Guerrero con 11 cada uno (Vargas-Amado et al., 2013; Cuadro 1). Su repartición geográfica es interesante, Cosmos bipinnatus, C. caudatus, C. crithmifolius Kunth, C. parviftorus, C. peucedanifolius y C. sulphureus tienen una amplia distribución y han sido intensamente recolectadas, mientras que C. deficiens (Sherff) Melchert, C. juxtlahua-censis Panero & J.L.Villaseñor, C. longipetiolatus Melchert, C. mattfeldii Sherff, C. schaffneri Sherff y C. sherffii Melchert, debido a su estrecho endemismo o por su distribución irregular y localizada, casi no se han colectado, sino en tiempos recientes (Vargas-Amado et al., 2013). Este fenómeno es tan marcado que se puede suponer la existencia de especies aún no descritas.

Sherff (1932, 1955) estudió la taxonomía de Cosmos. Con base en los hábitos de crecimiento, color de las flores liguladas y la morfología de los aquenios, él estableció a C. sección Cosmos, C. sección Discopoda (DC.) Sherff, C. sección Klibea Sherff y C. sección Mesinenia Sherff. En la sección Cosmos incluyó a ocho especies: "hierbas, anuales y con flores liguladas anaranjadas, amarillas, rosadas, blancas, etc., aquenios por lo común más o menos tetragonales, rostrados o errostrados, aristados, aristas retrorso barbadas, glabros y no alados". Por otro lado, en la sección Discopoda circunscribió 13 especies: "hierbas perennes, de raíces tuberoso fasciculadas, ascendentes o erectas. Hojas caulinares o basales. Flores liguladas rara vez blanco rosadas, en su mayoría rosadas, violadas, lilas, púrpuras o atropurpúreas. Aquenios de base atenuada, irregular, areolada, rostro elongado, aristas retrorso barbadas". En la sección Mesinenia limitó a cinco: "hierbas perennes, erectas, base leñosa y en consecuencia más o menos engrosada. Flores liguladas blancas, rosadas, violadas, etc. Aquenios por lo general tetragonales, nunca alados, rostro atenuado a elongado, aristados, retrorso barbados". En contraste, integró en la sección Klibea a tres especies [C. blakei (Sherff) Melchert, C. exiguus A.Gray y C. steyermarkii Sherff] por ser: "hierbas probablemente anuales. Flores liguladas, rosadas o blancas. Aquenios fuertemente aplanados, alados o no alados, rostrados, aristados, aristas por completo híspidas". Sin embargo, con base en la presencia de flavonoides tipo chalconas y auronas en sus hojas, lígulas amarillas, bicolores, con máculas rojizas en su base, filamentos glabros y aquenios con tres surcos longitudinales en cada una de sus caras, los miembros de Cosmos sección Klibea fueron transferidos a Bidens (Melchert, 1975).

La filogenia de Cosmos no ha sido resuelta. Evidencia morfológica (Ryding y Bremer, 1992) y molecular (Kimball y Crawford, 2004; Mort et al., 2008; Muñiz-Mendoza, 2008) apoyan la monofilia del género. Los filamentos pubescentes y los aquenios tetrangulares con uno o dos surcos longitudinales por cara son caracteres sinapomórficos. Además, con distintas fuentes de evidencia se reconocen a Bidens (Tadesse et al., 2001), Coreocarpus (Kimball y Crawford, 2004; Mort et al., 2008; Muñiz-Mendoza, 2008) y Heterosperma (Ryding y Bremer, 1992) como su grupo hermano. Sin embargo, estas hipótesis deben ser consideradas con mesura, debido al incompleto número de géneros incluidos, el reducido número de especies de Cosmos analizadas y el soporte débil de las relaciones filogenéticas identificadas.

Se ha sugerido que reducciones y duplicaciones cromosómicas han favorecido la diversificación de Coreopsideae (Robinson et al., 1981; Crawford et al., 2009; Semple y Watanabe, 2009). De acuerdo con Robinson et al. (1981) y Smith (1975), los números cromosómicos básicos (x) más comunes en la tribu son x = 12 ó 14. Sin embargo, Crawford et al. (2009) determinaron el valor de x = 16 como número básico, argumentando distintos eventos de aneuploidía. Un escenario similar ocurre en Cosmos, en donde distintos eventos de poliploidía y aneuploidía se han asociado con su evolución. Melchert (1968) correlacionó la morfología con los datos cromosómicos y sugirió la existencia de dos complejos. La primera dicotomía evolutiva originó a las secciones Cosmos y Discopoda por un lado y a Mesinenia por el otro. Las especies sufrútices de la sección Mesinenia poseen un número cromosómico básico x = 11 (n = 11, 22, 33). En contraste, las hierbas perennes de la sección Discopoda y las anuales de la sección Cosmos poseen un número base de x = 12 (n = 12, 24, 36, 48).

Una clave dicotómica es útil para la identificación de los taxa. Sherff (1932, 1955) generó una para la identificación de 20 especies. Por su parte, Melchert (2010b) propuso otra, pero además de no incluir a todas las especies, tiene problemas en algunos dilemas. Por ejemplo, se omiten o no siguen un mismo orden los caracteres entre los pares 6, 7, 8, 11, 17, 19. El número del par 22 está duplicado. Los caracteres de la copla 3 se encuentran repetidos. Existen incosistencias en el uso del color de las flores del disco entre los dilemas 22, 25, 26, 28 y 29. Otro caso es el conjunto de coplas para separar a las especies de Cosmos sección Mesinenia, en el que se incluye a C. juxtlahuacensis (Cosmos sección Discopoda: 15, 15'). Aún más, en los pares 8, 22 y 27 el redireccionamiento hacia otro par es incorrecto. Por tal razón, aquí se presenta una clave enmendada y que incluye a todas las especies ahora conocidas.

Materiales y métodos

Los datos morfológicos y geográficos fueron obtenidos de ejemplares de herbario depositados en BAA, CIIDIR, ENCB, GUADA, HCIB, HUMO, IBUG, IEB, JUA, LIL, LP, LPAG, LPB, LPC, MCNS, MEXU, MO, MOL, NY, TEX, UAGC, USZ, XAL y ZEA (acrónimos según Thiers, 2013). Asimismo, especímenes tipo fueron consultados por medio de los sitios virtuales de los herbarios B, F, G, GH, IA, K, MICH, NY, P, TEX y US (acrónimos según Thiers, 2013). Además, de 2009 a 2013 fueron recolectadas todas las especies en sus localidades tipo y otros sitios de presencia esperada. La colección principal ha sido depositada en el herbario IBUG y los duplicados fueron enviados a CIIDIR, ENCB, IEB, MEXU, XAL y ZEA.

Por otro lado, fueron revisados los protólogos y otras descripciones de las especies incluidas en monografías y trabajos florísticos (De Candolle, 1836; Greenman, 1904; Robinson, 1909; Sherff, 1917, 1923, 1925, 1926 1929, 1930, 1932, 1936, 1937, 1955, 1959, 1962, 1964; Melchert, 1967, 1968, 1975, 1976, 1990a, b, c, 2010b; McVaugh, 1984; Melchert y Turner, 1990; Panero y Villaseñor, 1996; Strother, 1999; Hind y Fay, 2003; Hind, 2005; Rzedowski y Calderón de Rzedowski, 2008; Novara y Gutiérrez, 2010). También, se hicieron ilustraciones y se tomaron fotografías de las estructuras que demuestran la variablidad morfológica. Las definiciones sobre los distintos caracteres morfológicos siguen los conceptos de Font Quer (1953), Moreno (1984) y Harris y Harris (1994).

La información cromosómica de Cosmos fue obtenida de Melchert (1968, 1990a, b, 2010a), Keil y Stuessy (1975), Robinson et al. (1981), Crawford (1982), Strother (1983), Sundberg et al. (1986), Carr et al. (1999), Strother y Panero (2001) y Castro-Castro et al. (datos sin publicar). También se utilizó la base de datos Index to Chromosome Numbers in Asteraceae (Watanabe, 2013).

Resultados

A partir del análisis de la variabilidad morfológica y distribución geográfica de 3,400 ejemplares de herbario, y la recolección y estudio de todas las especies en campo, se coincidió con Sherff (1932) en la definición de los grupos infragenéricos en Cosmos.

Cosmos sección Discopoda. Hierbas perennes, 0.3-1.5 m de altura. Rizomas cortos con raíces tuberosas, rizomas largos que producen plantas en apariencia independientes (Cosmos diversifolius Otto ex Knowles & Westc.) o rizoma largo y con raíces fibrosas (C. mcvaughii Sherff; Figura 1B, C, D, F). Tallos glabros o ligeramente pubescentes, lisos, teretes o hexagonales (C. ramirezianus Art.Castro, M.Harker & Aaron Rodr.). La variación foliar en Cosmos sección Discopoda se resume en el Apéndice 2 (Apéndice 1). Capítulos solitarios a manera de un escapo o reunidos en dicasios corimbiformes que ramifican por debajo o arriba de la mitad del eje principal. Pedúnculos 10-80 cm de longitud (Figura 2B, D-G). Involucro campanulado o subhemisférico. Filarias externas, por lo común (6-)8-10, aunque llegan a 12 en C. mcvaughii y C. nelsonii Rob. & Fern., oblongas o triangulares, lanceoladas, ensiformes, obovadas o truladas y acuminadas o redondeadas, de color verde oscuro, amarillento o pardo, con nervaduras múltiples, oscuras y conspicuas en su cara dorsal, glabras, adpresas, deflexas, imbricadas o libres (Figura 3A-O); filarias internas ocho, aunque siete en C. peucedanifolius o diez en C. concolor Sherff y C. diversifolius, glabras pero algunas especies tienen un mechón de pelos multicelulares en el ápice, oblongas a oblanceoladas, obovadas u ovadas, a menudo acrescentes, endurecidas en el ápice en la madurez de los capítulos, de color gris, amarillo, verde, púrpura o bien pueden ser translúcidas, con múltiples nervaduras conspicuas, hialinas (Figura 3A-O). Páleas linear-oblongas, con nervaduras oscuras o por completo translúcidas y glabras, semejando a las filarias internas. Un resumen de la variabilidad de las filarias externas e internas en Cosmos sección Discopoda se muestra en el Apéndice 2 (Apéndice 1). Flores liguladas ocho, aunque pueden ser diez en C. concolor, C. diversifolius y C. nelsonii, ágamas; ligulas ovadas, obovadas a oblanceoladas, de color blanco (Figura 4A-F), violado (Figura 4G-X), púrpura o atropurpúreo (Figura 4AA, BB, EE, GG-MM), 3-5 nervadas y pilosas en su cara dorsal, ápice entero o tridentado. Flores del disco 21-50, aunque pueden ser 80 o más, pero en C. mcvaughii, C. nelsonii, C. pringlei B.L. Rob. y C. pseudoperfoliatus, corolas infundibuliformes o tubulares (C. nelsonii), 5-lobadas o 4-lobadas (C. pseudoperfoliatus), glabras o puberulentas en el tubo y en la garganta, de color amarillo, amarillo con lóbulos púrpura o blanco con lóbulos púrpura (Apéndice 2 (Apéndice 1); Figura 4). Androceo fanerostémono, de color café o negro; anteras sagitadas, con lóbulos agudos a redondeados, apéndices ovados, caudados a redondeados, con o sin prolongación evidente del conectivo (Figura 5). Polen de color amarillo. Estigma bifurcado, sus ramas seríceas en su porción media a terminal (Figura 5E-Z). La morfología de los aquenios en Cosmos sección Discopoda es útil para el reconocimiento de las especies. Aquenios lineares a fusiformes, tetragonales, erostrados y con un surco longitudinal en cada una de sus caras, rectos o falcados (C. mattfeldii y C. peucedanifolius, Figura 7H), de color café claro, café obscuro o negro, glabros, escábridos en la parte distal, glabriúsculos en la porción basal o tuberculados (C. longipetiolatus, C. pseudoperfoliatus, C. sessilis y C. stellatus, Figura 7G, P, V, W). Vilano de 2-4 aristas, hasta seis (C. nelsonii, C. palmeriy C. pringlei) o exaristados (C. deficiensy C. mcvaughii), aristas peniciladas, retrorsamente barbeladas. Carpóforo discoide, romboide o poligonal (Figura 7). Receptáculo convexo. El número cromosómico básico en la sección es x = 12, en su mayoría las especies son diploides, pero existen especies tetraploides, hexaploides y octoploides. Además, extremos de variación cromosómica se presentan en C. juxtlahuacensis (n = 13) y C. pringlei (n = 46; Cuadro 1).

Cosmos sección Mesinenia. Sufrútices, 0.6-1.3 m de altura. Rizomas con raíces adventicias robustas a manera de un xilopodio (Figura 1E, G, H). Tallos glabros o pubescentes (Cosmos carvifolius Benth.), estriados, hexagonales o teretes (C. carvifolius y C. intercedens Sherff). Pecíolos alados y pericládicos (C. carvifolius, C. crithmifolius Kunth, C. intercedens y C. landii Sherff) o sésiles y casi perfoliados [C. linearifolius (Sch. Bip.) Hemsl. y C. ochroleucoflorus Melchert]. Hojas caulinares, coriáceas o membranáceas (C. carvifolius), enteras, lobadas o pinnatisectas, glabras o pubescentes (C. carvifolius y C. intercedens), márgenes involutos, con frecuencia con pelos rígidos y retrorsos. Segmentos y sus lóbulos lineares, filiformes o ensiformes, ápices rígidos o suavemente acuminados, con frecuencia falcados. Capítulos ordenados en un multidicasio folioso asimétrico que ramifica cerca de la base del eje principal (Figura 2C). El involucro es campanulado a subhemisférico. Filarias externas 4-8 (C. carvifolius), cinco (C. intercedens y C. landii) o 6-12 (C. crithmifolius, C. linearifolius y C. ochroleucoflorus), lineares o deltoides, rígido-acuminadas, deflexas o extendidas, no adpresas a las filarias internas, libres, de color verde, glabras (Figura 3R-T); filarias internas ocho (C. intercedens, C. landii, C. ochroleucoflorus), cinco (C. carvifolius y C. crithmifolius) u 8-10 (C. linearifolius), de color translúcido-grisáceo a violado, con nervaduras oscuras inconspicuas, oblongas a elípticas, agudas, naviculares, glabras pero con un mechón de pelos simples en el ápice, sus bases forman un tubo que envuelve y separa a todas las flores y páleas de las filarias externas (Figura 3R-T). Flores liguladas cinco (C. critmifolius, C. intercedens, C. landii y C. ochroleucoflorus), 5-8 (C. carvifolius) u 8-10 (C. crithmifolius y C. linearifolius), ágamas o neutras (C. crithmifolius), lígulas circulares, elípticas, lanceoladas, ovadas u oblanceoladas, de color rosado a violado (C. carvifolius, C. crithmifolius, C. intercedens, C. ochroleucoflorus y C. linearifolius), amarillo (C. landii var. landii) o amarillo pálidas (C. landii var. achalconensis Melchert), con 3-5 nervaduras pilosas en su cara dorsal (Figura 4G, I, O, R, S, V, DD, EE). Flores del disco 10-30(-60), C. crithmifolius presenta la más amplia variación, que va desde 10 hasta 60 flores, corolas tubulosas, 5-lobadas, puberulentas en el tubo y la garganta, de color amarillo (C. crithmifolius, C. intercedens y C. landii), blanco-translúcido (C. carvifolius y C. ochroleucoflorus) o violado (C. linearifolius; Figura 4G, I, O, R, S, V, DD, EE). Androceo de color café (C. crithmifolius, C. intercedens, C. landii y C. linearifolius) o negro (C. carvifolius y C. ochroleucoflorus; Figura 5), anteras sagitadas, con lóbulos agudos a redondeados, apéndices deltoides, con prolongación evidente del conectivo (Figura 5AA-GG). Polen de color amarillo en las especies con flores del disco de color amarillo, y blanco en las especies con flores del disco de color blanco o violado. Estigma bifurcado, ramas seríceas en su porción media a terminal (Figura 5AA-GG). Aquenios lineares a penicilados, erostrados, tetragonales, con 1 o 2 surcos longitudinales en cada una de sus caras, de color café claro u oscuro, escábridos en su porción distal o glabros (C. carvifolius), lisos (C. carvifolius, C. linearifolius y C. ochroleucoflorus), muricados (C. landii var. achalconensis) o tuberculados (C. crithmifolius y C. intercedens). Vilano de 2-6 aristas lineares o deltoides, retrorsamente barbeladas. Carpóforo discoide (C. carvifolius, C. crithmifolius y C. linearifolius), romboide (C. landii y C. ochroleucoflorus) o deltoide (C. intercedens; Figura 8). Receptáculo convexo. El número cromosómico básico en Cosmos sección Mesinenia es x = 11, condición autapomórfica para la sección. Cosmos carvifolius y C. intercedens son diploides; C. landii, C. linearifolius y C. ochroleucoflorus son tetraploides y C. chrithmifolius es hexaploide (Cuadro 1).

Discusión

Límites morfológicos entre Cosmos y Bidens. El límite entre Cosmos y Bidens no ha sido claro, por lo que esta situación ha asimilado abundante sinonimia (p. ej. Hemsley, 1881; Sherff, 1929, 1932; Melchert, 1975, 1990a, c). Sin embargo, existen caracteres morfológicos que permiten distinguirlos. Por ejemplo, Cosmos agrupa a hierbas erectas pero algunas especies de Bidens son rastreras o trepadoras. En corte transversal, los tallos de Cosmos son teretes o hexagonales, mientras que en Bidens pueden ser teretes, tetragonales o hexagonales. En Cosmos, las hojas son opuestas. Por el contrario, en Bidens algunas especies producen hojas alternas. En Cosmos, el número de filarias oscila entre 5-8 (-10) por serie, en general son glabras y con canales resiníferos bien marcados. En contraste, en Bidens el número de filarias varía entre 4 y 22, con frecuencia son pubescentes y los canales resiníferos están ausentes o son inconspicuos. En Cosmos los capítulos son heterógamos, y con frecuencia son homógamos en Bidens. Las flores liguladas son ágamas o neutras en Cosmos y fértiles en algunas especies de Bidens. En Cosmos los filamentos son pubescentes en sus partes medias pero glabros en el resto de las Coreopsideae, incluido Bidens. Por otro lado, los aquenios en Cosmos son tetragonales, con uno o dos surcos longitudinales en cada una de sus caras y con vilano de aristas retrorso barbeladas. En cambio, en Bidens, los aquenios son 3 o 4-gonales o dorsalmente aplanados, con 2-4 surcos por cara y con vilano de aristas antrorso o retrorso barbeladas. Aún más, a diferencia de Cosmos, en algunas especies de Bidens se desarrollan aquenios alados.

Complejos de especies en Cosmos sección Discopoda. Cosmos es morfológicamente muy diverso y citológicamente complejo. Para su identificación se requiere el análisis de tantos caracteres como sea posible, incluída la distribución geográfica. A partir de la experiencia obtenida de este análisis, es pertinente hacer recomendaciones sobre la recolección de ejemplares botánicos, con el fin de que el proceso de identificación sea lo más fácil posible. En primer lugar y en la medida de lo posible, se debe recolectar toda la planta; de lo contrario, se sugiere hacer observaciones sobre el hábito de crecimiento y tipo de raíz. También es importante indicar el número de filarias por serie y el color de las flores del disco. Es muy recomendable incluir aquenios y capítulos adicionales que permitan examinar todos sus lados y preparar disecciones.

Existen complejos de especies en donde los límites morfológicos no son claros. Un caso es la delimitación entre Cosmos scabiosoides, C. mattfeldii y C. jaliscensis. La morfología vegetativa de estas tres especies es confusa y parece representar una variación clinal a lo largo de una amplia área geográfica (Cuadro 1). Caracteres útiles en su delimitación son las dimensiones, pubescencia y segmentación de las hojas, forma y tamaño de las dos series de filarias y la morfología de los aquenios (Apéndice 2 (Apéndice 1); Figuras 2, 3, 4, 7). Otro aspecto que resulta de utilidad en el reconocimiento de estos taxa es su distribución geográfica. Cosmos jaliscensis sólo se conoce del oeste de Jalisco en la Faja Volcánica Transmexicana, C. mattfeldii crece en una porción estrecha de la Sierra Madre del Sur, en Guerrero, y C. scabiosoides se distribuye en el sur de la Sierra Madre Occidental y a lo largo de la Faja Volcánica Transmexicana (Vargas-Amado et al., 2013; Cuadro 1).

Otro caso es el complejo Cosmos sessilis y C. stellatus. Ambas especies tienen una distribución restringuida al occidente de México, en la zona de transición entre la Faja Volcánica Transmexicana y la Sierra Madre del Sur. De acuerdo a Sherff (1964), C. sessilis produce un sólo tallo mientras que C. stellatus ramifica en 2 o 3 tallos. En C. sessilis las hojas son 3-7 lobadas y de lóbulos lanceolados y enteros, mientras que en C. stellatus las hojas son 5-7 lobadas y de lóbulos lineares y pinnatisectos. Sherff (1964) también señaló que C. sessilis tiene capítulos discoides y aquenios exaristados. Mientras que en C. stellatus los capítulos son radiados y los aquenios biaristados. Sin embargo, estas diferencias son aparentes y dependen del estado fenológico en que se colectan. Ambas especies producen capítulos radiados pero las flores liguladas son caedizas. Aún más, las formas descritas por Sherff (1964) pueden ser localizadas en simpatía en las sierras de Juanacatlán, Quila y San Sebastián del Oeste, Jalisco, México (A. Castro-Castro y L.F. Pérez 1859; A. Rodríguez et al. 5916, 5922; J.A. Pérez de la Rosa 2031; J.G. González-Gallegos y R. Guerrero 1100; M. Harker et al. 3122, 3155, 3362, 4005; R. Ramírez-Delgadillo y A. Langle 6207; R. Ramirez-Delgadillo et al. 7689; ejemplares depositados en IBUG).

En esta misma sección, es posible que el par integrado por Cosmos palmeri y C. pringlei represente otro caso de variación clinal de una sola especie. Robinson (1909) señaló, en los protólogos de ambas especies, una serie de caracteres que cuantitativamente se traslapan o son continuos. Los individuos analizados en el presente estudio muestran esta misma situación, observándose una diferenciación local, correlacionada con las condiciones edáficas, de altitud y de clima. Esta correlación también existe cuando se analiza la distribución geográfica y los niveles de ploidía de las especies. De acuerdo a Vargas-Amado et al. (2013), C. pringlei se desarrolla con mayor frecuencia en la porción norte de la Sierra Madre Occidental, en donde las poblaciones analizadas por Melchert (2010a) son octoploides (Cuadro 1). Mientras que C. palmeri mantiene una distribución más amplia, compartiendo espacios con C. pringlei, pero extendiéndose hacia el sur del mismo sistema de montañas y con poblaciones tetraploides (Cuadro 1).

Un último complejo dentro Cosmos sección Discopoda es el formado por C. diversifolius y C. peucedanifolius. Entre ambas especies, la labilidad de los caracteres foliares es similar y amplia (Apéndice 2) (Apéndice 1). Los capítulos son también similares, aunque la forma, color y tamaño de las filarias es distinta (Apéndice 2) (Apéndice 1). Los aquenios en C. diversifolius son fusiformes, tetragonales, de color café claro y 2-6 aristados, mientras que en C. peucedanifolius son fusiformes, ligeramente aplanados, falcados, de color café oscuro y 2-3 aristados (Figura 7). En cuanto a su distribución, C. diversifolius es una especie distribuida del noreste de México a Guatemala, mientras que C. peucedanifolius se restringe al norte de Argentina, oeste de Bolivia y sur de Perú (Vargas-Amado et al., 2013).

Complejos de especies en Cosmos sección Mesinenia. Dentro de Cosmos sección Mesinenia, los límites entre C. crithmifolius, C. intercedens y C. landii son difíciles de establecer. Sherff (1964) separó a C. intercedens de C. crithmifolius por tener segmentos de las hojas falcados y de 1.5-3.5 cm de longitud, y pecíolos alados de 1.0 cm de longitud. McVaugh (1984) consideró a C. intercedens y C. landii tan sólo como variantes geográficas de C. crithmifolius, restringidas a las barrancas de las cuencas de los ríos Santiago y Ameca en el centro de Jalisco y sur de Nayarit, México. Por su lado, Melchert (2010a, b) reconoció a C. landii y C. crithmifolius, con base en los niveles de ploidía, como variantes tetraploide y hexaploide del diploide C. intercedens, respectivamente. Aunque los límites morfológicos entre estos taxa son complejos, caracteres como las dimensiones y formas foliares, el número y color de las flores liguladas y del disco, morfología de los aquenios y la distribución geográfica, son útiles en su reconocimiento (Cuadro 1; Figuras 5, 6, 9; ver clave dicotómica).

Correlación entre morfología y números cromosómicos en Cosmos. En Angiospermas, la aneuploidía y la poliploidía son frecuentes y han jugado un papel importante en su diversificación (Jiao et al., 2011). Los diferentes niveles de ploidía observados en Cosmos se han explicado como eventos de aneuploidía y poliploidía (Melchert, 1968). Como muestra, 42% de los taxa reconocidos y de los cuales se conocen sus números cromosómicos son poliploides. El número básico de cromosomas es x = 11, 12 y 13, con una serie gamética amplia (n = 11, 22, 33; n = 12, 24, 48, Cuadro 1).

En Cosmos sección Cosmos, C. bipinnatus, C. pacificus, C. parviflorusy C. sulphureus son diploides (2n = 2x = 24). En cambio, C. caudatus es tetraploide (2n = 4x = 48). Por su morfología general, C. bipinnatus y C. parviflorus representan un subconjunto distinto al grupo conformado por C. caudatus, C. pacificus y C. sulphureus, y no existe una correlación entre niveles cromosómicos y la morfología de las especies. Por su parte, en Cosmos sección Mesinenia, C. carvifolius y C. intercedens son diploides; C. landii, C. linearifolius y C. ochroleucoflorus son tetraploides y, C. crithmifolius es hexaploide. Cosmos carvifolius (n = 11), C. intercedens (n = 11) y C. landii (n = 22) representan una serie morfológicamente distinta al complejo poliploide integrado por C. crithmifolius (n = 33), C. linearifolius (n = 22) y C. ochroleucoflorus (n = 22). Aunque Melchert (2010a) encontró poblaciones diploides de C. linearifolius (n = 11), en ambas secciones la poliploidía explica la diversidad cromosómica.

En contraste, la variación cromosómica en Cosmos sección Discopoda implica otros procesos. En esta sección se distinguen dos grupos de especies morfológicamente similares y poliploides. El primer grupo está representado por los tetraploides C. atrosanguineus, C. concolor, C. montanus, C. nelsoniiy C. palmeri (2n = 4x = 48). En este mismo complejo, en C. jaliscensis hay poblaciones tetraploides y hexaploides (2n = 4x = 48; 2n = 6x = 72). De forma análoga, C. purpureus y C. scabiosoides producen poblaciones diploides y tetraploides (2n = 2x= 24; 2n = 4x = 48). Así mismo, C. pringlei representa un caso donde la poliploidía y la aneuploidía explican su variación cromosómica. En esta especie se han registrado dos tipos de poblaciones octoploides. En la primera 2n = 8x= 96. La segunda requiere además una modificación a la serie poliploide, pues 2n = 8x = 92, fenómeno denominado por Darlington (1956) y Grant (1989) como reducción de la poliploidía (Cuadro 1). En apariencia morfológica, este primer grupo es diferente a un segundo complejo de especies en su mayoría diploides y formado por C. deficiens, C. mcvaughii, C. modestus, C. nitidus, C. peucedanifolius, C. ramirezianus, C. schaffnerii, C. sessilis, C. sherffii y C. stellatus (2n = 2x = 24; Cuadro 1). En este grupo, una excepción es C. diversifolius, que tiene poblaciones diploides y tetraploides (2n = 2x = 24; 2n = 4x = 48). Otra excepción es el aneuploide C. juxtlahuacensis (2n = 2x = 26). Estos hechos resultan de interés en un contexto filogenético, bajo el cual se podría plantear la hipótesis de un origen común de las especies con niveles de ploidía compartido; o por el contrario, la repetición de distintas series de ploidía por eventos independientes.

En Cosmos, la hibridación es otro fenómeno común. Con frecuencia se encuentran individuos que representan híbridos naturales. Por ejemplo, en Cosmos sección Mesinenia han sido identificados híbridos entre C. carvifolius y C. linearifolius (Melchert, 1968), y otros examinados durante la revisión de herbarios del presente trabajo (N. Carman et al. 65b, MEXU, tres ejemplares). Estos individuos resultan interesantes en un contexto biogeográfico, puesto que se encuentran justo en las zonas de contacto de la distribución natural de estas dos especies (Vargas-Amado et al., 2013). La hibridación entre estas especies se puede inferir cuando se analizan distintos caracteres morfológicos. Los individuos híbridos presentan hojas simples y capítulos con ocho flores liguladas como en C. linearifolius, pero los segmentos de las hojas son membranáceos y filiformes como en C. carvifolius. Además, las flores del disco son translúcidas y similares a C. carvifolius, pero su cantidad en cada capítulo es semejante a C. linearifolius.

Un escenario similar ocurre entre Cosmos crithmifolius, C. intercedens y C. carvifolius. Durante el trabajo de campo del presente estudio, se encontraron poblaciones simpátricas de estos tres taxa en el municipio de Ayutla, Jalisco, México. Allí, las formas de morfología intermedia son comunes (M. Harker & A. Castro-Castro 4199, 4200, IBUG.). Otro caso fue documentado por Melchert (1968), entre C. linearifolius y C. ochroleucoflorus (D.E. Breedlove 4251, TEX). Asimismo, el aislamiento reproductivo entre especies de Cosmos sección Cosmos no es completo. La hibridación entre C. pacificus y C. sulphureus es frecuente en la vertiente del Pacífico de Jalisco, México, en donde es común localizar poblaciones en simpatría con individuos de morfología intermedia (J.G. González-Gallegos y D. Juárez 1143, IBUG, IEB, MEXU).

Por último, en Cosmos existe una correlación entre hábitos de crecimiento y números cromosómicos. Las especies perennes tienen con mayor frecuencia niveles de ploidía más elevados que las anuales (Cuadro 1). Por ejemplo, el 78% de las especies sufrútices de Cosmos sección Mesinenia son poliploides. Aún más, cuando se comparan las hierbas perennes y anuales, la tendencia a la poliploidía es mayor en las perennes (Cuadro 1). Este hecho concuerda con lo observado por Müntzing (1936) en los géneros Helianthus, Zea y Sorghum y, por Stebbins (1938) en 220 géneros de dicotiledóneas.

Correlación entre números cromosómicos y distribución geográfica en Cosmos. La poliploidía es un proceso evolutivo importante (Soltis y Soltis, 1999; Wood et al., 2009). Produce variación genética y facilita la colonización de nuevos y diferentes hábitats (Soltis et al., 2009). Como consecuencia, se espera que los poliploides tengan una distribución geográfica más amplia en comparación con sus congéneres diploides (Grant, 1989). En Cosmos, las observaciones en este sentido son contradictorias.

De forma similar, en las especies sufrútices, el hexaploide C. crithmifolius está ampliamente distribuido en México y se extiende hasta Guatemala, Honduras, Nicaragua y Costa Rica (Vargas-Amado et al., 2013; Cuadro 1). A su vez, los tetraploides C. landii, C. linearifolius y C. ochroleucoflorus tienen una distribución geográfica restringida en la Sierra Madre Occidental en México. Sin embargo, la distribución geográfica del diploide C. carvifolius es más amplia que la de sus congéneres tetraploides y se extiende en la Sierra Madre Occidental y la Faja Volcánica Transmexicana.

Cosmos sección Discopoda requiere un análisis por si sólo. La sección agrupa a 24 especies, diez son diploides y cuentan con una distribución geográfica restringida las siguientes especies: C. deficiens, C. juxtlahuacensis, C. mcvaughii, C. modestus, C. nitidus, C. ramirezianus, C. schaffneri, C. sessilis, C. sherffii y C. stellatus. La excepción entre los diploides es C. peucedanifolius, cuya distribución se extiende a través de Los Andes en Perú, Bolivia y Argentina. Cosmos diversifoloius y C. scabiosoides tienen poblaciones diploides y tetraploides con una distribución geográfica muy grande en México (Vargas-Amado et al., 2013; Cuadro 1). Ambos taxa ocupan rangos elevacionales amplios sobre hábitats diversos, comportamiento que confirma el fenómeno denominado por Grant (1989) como homeostasis fisiológica aumentada y que apoyan el principio de heterosis. En contraste, C. purpureus tiene la misma condición de ploidía, pero su rango geográfico es reducido. Cosmos atrosanguineus, C. montanus, C. nelsonii, C. palmeri y C. pseudoperfoliatus son tetraploides y microendémicos con rangos elevacionales estrechos y con requerimientos de hábitat particulares. Cosmos jaliscensis agrupa poblaciones tetraploides y hexaploides; sin embargo, es una especie endémica de la parte oeste de Jalisco, México. Otro caso interesante es C. concolor, un hexaploide endémico del sur de la Sierra Madre Occidental. Por último, se tiene el caso de C. pringlei, un octoploide restringido al norte de la Sierra Madre Occidental (Vargas-Amado et al., 2013; Cuadro 1). En conclusión, las hierbas perennes no muestran una relación directa entre los niveles de ploidía y la distribución geográfica. Inferencias acerca de la evolución cromosómica podrían ser abordadas a la luz del conocimiento de la genética de poblaciones, las relaciones filogenéticas y el análisis de procesos de hibridación e introgresión en Cosmos.

Agradecimientos

Agradecemos al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por el financiamiento otorgado al proyecto 80200 y las becas concedidas a GVA (228901) y ACC (229039). Gracias a la Universidad de Guadalajara por el apoyo financiero otorgado a ACC (V/2010/316) y a la organización Idea Wild por el equipamiento concedido a ACC. Asimismo, se agradece al personal de los herbarios B, BAA, CIIDIR, ENCB, G, GUADA, HCIB, HUMO, IBUG, IEB, JUA, LIL, LP, LPAG, LPB, LPC, MCNS, MEXU, MO, MOL, NY, TEX, UAGC, USZ, XAL y ZEA por las facilidades cedidas. Un agradecimiento especial a Tom Wendt de la Universidad de Texas por la digitalización de ejemplares de herbario. ACC agradece de manera especial a Estrella Urtubey, Mónica Ihasz y Susana Freire del Instituto de Botánica Darwinion; a Marilú Parrado, Nora Muruaga y Luis Moreno de la Fundación Miguel Lillo; a Thamara Chuviru y Roxana Ledezma del Museo de Historia Natural Noel Kempff y; a Olga Martínez y Janet Chambi de la Universidad Nacional de Salta, por la confianza, hospitalidad y asesoría conferida. Gracias a Ana Villegas, Guadalupe Munguía Lino, Judith Ochoa, Luz María González Villarreal, Pilar Zamora Tavares, Virginia Ramírez Cruz, Alfredo Frías Castro, Elián Guerrero, Ernesto De Castro Arce, Jesús González Gallegos, José Luis Villa Vázquez y Pablo Carrillo Reyes por su asistencia durante el trabajo de campo y la autorización para el uso de fotografías. Los atinados comentarios y sugerencias de tres revisores mejoraron el manuscrito sustancialmente. Por último, agradecemos a Susana A. de Santiago Moreno por la fotografía y a Daniel Barba López por su apoyo en la elaboración de ilustraciones.

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