Mineral and chlorophyll content of the Psittacanthus calyculatus (DC) G. Don hemiparasitic plant and four host trees

J. Carlos Raya-Pérez; J. Gabriel Ramírez-Pimentel; Jorge Covarrubias-Prieto; Bryan Acevedo-Lara; César Aguirre-Mancilla*.

División de Estudios de Posgrado e Investigación, Instituto Tecnológico de Roque. km 8 Carretera Celaya-Juventino Rosas. C. P. 38110. Celaya, Guanajuato, México. Correo-e: cesar.aguirre.m@gmail.com Tel.: 461 6115903 ext. 135 (*Autor para correspondencia).

Recibido: 05 de junio, 2013 ]]> Aceptado: 20 de febrero, 2014

Resumen

Se colectaron hojas de la planta hemiparásita Psittacanthus calyculatus y de sus árboles hospederos Salix taxifolia, Ulmus divaricate, Fraxinus uhdei y Prosopis laevigata, con el objetivo de conocer y comparar los contenidos de Mg, Al, Si, P, S, K, Ca, clorofila y proteína. Los análisis se realizaron con un microscopio electrónico de barrido (SEM) equipado con una sonda dispersiva de rayos X (EDS). Los resultados mostraron que la hemiparásita acumuló más K (al menos dos veces más) que sus hospederos, lo que indica que usa un mecanismo activo para lograr esta acumulación. De acuerdo con el análisis estadístico (P = 0.05), U. divaricate es la especie que acumula más S, Si y Ca. El contenido de Mg también fue mayor en U. divaricate, pero fue estadísticamente similar (P = 0.05) que en la hemiparásita. El contenido de P fue similar (P = 0.05) tanto en P. calyculatus como en sus hospederos. Fraxinus uhdei acumuló más C que el resto de las especies. El contenido de clorofila fue mayor en F. uhdei y S. taxifolia, mientras que P. laevigata tuvo el contenido más bajo. Las hojas de P. calyculatus tuvieron alto contenido de proteína (21 %).

Palabras clave: Flujo transpiracional, composición mineral, estomas, nutrición mineral.

Abstract

We collected leaves from the Psittacanthus calyculatus hemiparasitic plant and Salix taxifolia, Ulmus divaricate, Fraxinus uhdei y Prosopis laevigata host trees, to understand and compare the contents of Mg, Al, Si, P, S, K, Ca, chlorophyll and protein. Analyses were performed with a scanning electron microscope (SEM) equipped with an energy dispersive X-ray spectrometer (EDS). The results showed that the hemiparasitic plant accumulated (at least twice) more K compared to its host trees, indicating that the hemiparasitic plant use an active mechanism to achieve this accumulation. According to the statistical analysis (P = 0.05), U. divaricate is the species that accumulates more S, Si and Ca. Mg content was also higher in U. divaricate, but was statistically similar (P = 0.05) than in the hemiparasitic plant. P content was similar (P = 0.05) in both P. calyculatus and their host trees. Fraxinus uhdei accumulated more C than the rest of the species. Chlorophyll content was higher in F. uhdei and S. taxifolia, while P. laevigata had the lowest content. P. calyculatus leaves had high protein content (21 %).

Keywords: Transpirational flow, mineral composition, stomata, mineral nutrition.

Las plantas parásitas y hemiparásitas alteran la competencia entre las especies, lo cual ocasiona cambios en la estructura y diversidad de la comunidad, así como en la disponibilidad de recursos o en las interacciones planta-polinizador y planta-herbívoro, afectando a los dispersores de semillas. Por esto, las plantas parásitas y hemiparásitas son consideradas especies clave dentro de los ecosistemas ejerciendo una gran influencia dentro de la comunidad, independientemente de la abundancia o biomasa. El muérdago es un caso importante de parasitismo ya que ocasiona una baja en la productividad, disminuyendo el crecimiento de su hospedero hasta 65 % (Press, Shah, Tuohy, & Stewart, 1987); a su vez, la dominancia de la especie se reduce, permitiendo que especies secundarias lleguen a ser dominantes, incluso pueden causar la muerte del hospedero (Press & Phoenix, 2005). Las plantas parásitas tienen un papel muy relevante en los ecosistemas, por encima de la abundancia o producción de materia seca. En el caso de los muérdagos, en particular, se ha levantado la voz de alarma por el daño grave que están causando a los árboles del entorno urbano. La contribución al conocimiento de estas plantas es necesaria en todas las disciplinas a fin de encontrar la manera de controlarlas y, por qué no, de aprovecharlas.

El conocimiento de la composición mineral de las plantas es importante por varias razones; para saber las necesidades nutrimentales de los cultivos, recuperar los suelos agotados y contaminados con el uso de plantas bioacumuladoras de metales, así como para mejorar la dieta humana y animal con base en la disponibilidad de minerales y otros compuestos. La composición mineral se ha investigado en cultivos anuales de interés antropocéntrico, principalmente sobre herbáceas y poco sobre árboles, a fin de suplir los elementos faltantes o en deficiencia. Es importante incluir elementos considerados no significativos en la nutrición y fisiología vegetal, como el silicio (Si). Se conoce que el N, P y K deben estar a disposición de la planta de manera permanente para lograr un buen desarrollo. El P es un elemento con escasa movilidad en el suelo, pero dentro de la planta puede ser removido, vía simplástica, desde las partes más viejas hacia las más jóvenes. Por otra parte, se ha determinado que el K puede constituir hasta 8 % del peso seco de la planta, elemento que, además, es muy importante como soluto, mientras que el Si puede constituir hasta 10 % del peso seco en algunas especies como el arroz (Epstein, 1994). El Ca es abundante en la litosfera, pero la percolación puede ocasionar deficiencias; en la planta tiende a ser almacenado en la vacuola. Las plantas parásitas como Cuscuta spp. son capaces de acumular grandes cantidades de Na y K que actúan como osmolitos para atraer agua y sales minerales desde la planta huésped (Kelly & Horning, 1999; Press et al., 1987; Press & Phoenix, 2005). Las plantas hemiparásitas, tales como Striga hermonthica (Del.) Benth. mantienen los estomas abiertos aun en la oscuridad, y bajo estrés hídrico mantienen mayor concentración de K en las hojas, lo que da por resultado un incremento en la tasa transpiratoria (Smith & Stewart, 1990). Además, las plantas parásitas pueden tener características interesantes como gran eficiencia en el uso de Fe y realización de la fotosíntesis bajo condiciones de salinidad (Llugany, Lombini, Dinelli, Poschenrieder, & Barceló, 2009). Conocer los mecanismos que controlan la homeostasis del Fe en las plantas es crucial para mejorar el rendimiento en suelos alcalinos, donde generalmente se presenta escasez de este mineral (Hänsch & Mendel, 2009).

Psittacanthus calyculatus (DC) G. Don es una especie hemiparásita que frecuentemente crece a expensas de árboles como Salix spp., Ulmus spp., Fraxinus spp. y Prosopis spp., causándoles serios daños e incluso la muerte en zonas donde ya quedan pocos árboles, como es el caso de "El Bajío Guanajuatense". En las áreas urbanas, el problema aparentemente se agrava pues aumenta el número de árboles invadidos, quizá debido a la presencia de gran número de pájaros que transportan las semillas pegajosas que se adhieren a los árboles, donde germinan rápidamente. El ciclo de vida de Psittacanthus y su impacto sobre las coniferas en México ha sido también objeto de estudio (Clark-Tapia et al., 2011; Press & Phoenix, 2005; Vázquez-Collazo & Geils, 2002). Algunas plantas causan pérdidas considerables en la agricultura, como Striga spp. que parasita al sorgo (Sorghum bicolor [L.] Moench.) o el muérdago enano que parasita pinos (Kelly & Horning, 1999).

En México, la presencia de plantas hemiparásitas es conspicua y la muerte de árboles a causa de infestaciones severas es notaria. La poda de las ramas afectadas se recomienda para evitar el crecimiento de las parásitas. El estudio de estas plantas a nivel bioquímico y molecular puede dar resultados interesantes tanto desde el punto de vista de la generación de conocimientos como para su control. Se han reportado estudios sobre la composición de herbáceas y árboles por su utilidad como forrajeras, destacando la hemiparásita P. calyculatus muy utilizada como alimento para el ganado caprino (Aizpuru & Catalán-Rodríguez, 1985; Clark-Tapia et al., 2011); en la medicina tradicional se emplea para tratar afecciones de la piel y otras enfermedades, por lo cual se ha estudiado la presencia de metabolitos secundarios en sus hojas (Moustapha, Gutiérrez-Avella, Fuentes-Ordaz, Castañeda-Moreno, & Martínez, 2011). El objetivo de este trabajo fue investigar los contenidos de Mg, Al, Si, P, S, K, Ca, proteína y clorofila en el follaje de la planta hemiparásita P. calyculatus y de sus árboles hospederos Salix taxifolia Kunth, Ulmus divaricate CH Muell., Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh. y Prosopis laevigata (Humb. et Bonpl. ex Willd) para compararlos entre ellos y establecer posibles relaciones en función de las cantidades encontradas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Cuantificación de minerales

Las hojas de P calyculatus y de sus árboles hospederos S. taxifolia, U. divaricate, F. uhdei y P. laevigata, adultos y con apariencia sana, se colectaron (50 g de cada uno) en dos años (2008 y 2009) al final de la estación lluviosa en el CINVESTAV-Unidad Irapuato, México (20° 40 ' 18 " N, 101° 20 ' 48 " O; clima subhúmedo templado; 1,730 m). Las hojas se secaron en un horno de convección (modelo H62, México) a 60 °C por 48 h, se molieron en una licuadora y luego en un molino de bolas (RETSCH MM 301, Alemania) para obtener un tamaño de partícula de 5 µm y elaborar pastillas de 0.5 cm de diámetro en una prensa hidráulica (CARVER 3853-0, Estados Unidos). El análisis se hizo con un microscopio electrónico de barrido (JEOL JSM-6480LV, Japón) acoplado a una sonda dispersiva de rayos X (INCAx-sight Oxford Instruments, Reino Unido) siguiendo el procedimiento sugerido por el fabricante. Los elementos cuantificados fueron C, O, Mg, Al, Si, P, S, K y Ca (Liu, Kottke, & Adam, 2007; Raya-Pérez & Aguirre-Mancilla, 2009); se hicieron al menos seis análisis por muestra.

Cuantificación de clorofila

Clorofila a: 12.7 x A₆₆₃ - 2.7 x A₆₄₅

Clorofila b: 22.9 x A₆₄₅ - 4.7 x A₆₆₃

La proteína se cuantificó, por duplicado, determinando N total de la hemiparásita utilizando el método Kjeldhal (Association of Officiai Analytical Chemists [AOAC], 1990).

Análisis estadístico

Los datos del contenido mineral y clorofila de la hemiparásita y los cuatro hospederos se analizaron mediante un diseño completamente al azar con ocho repeticiones para P. laevigata y seis repeticiones para el resto de las especies. La comparación de medias se realizó mediante la prueba DMS (P = 0.05). Los análisis estadísticos se realizaron mediante el paquete SAS 9.0 (Statistical Analysis System [SAS], 2002).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Contenido mineral en P. calyculatus y sus hospederos

El análisis de varianza mostró que el contenido mineral de las hojas de las especies presenta diferencias altamente significativas (P = 0.01) (Cuadro 1). En el Cuadro 2 se muestra la comparación de medias del contenido mineral de las hojas de las cinco especies.

La acumulación de minerales es una característica con componentes hereditarios y, por tanto, se pueden observar concentraciones similares entre plantas del mismo género o familia. Sin embargo, la influencia del medio actúa de tal manera que al analizar muestras de plantas del mismo género o familia, crecidas en localidades distintas, también es posible encontrar diferencias en el contenido mineral. Por ejemplo, Salix acumula Ca, Fe y Zn, en cambio Populus muestra un mayor contenido de Mg (Broadley et al., 2008; Carou, De Loof, Casaubon, González, & Dallorso, 2010).

El Ca fue absorbido a altos niveles por U. divaricate y P. calyculatus (Cuadro 2) a diferencia de la hemiparásita Odontites spp. que tiende a acumularlo menos que sus hospederos (Llugany et al., 2009), a pesar de las altas tasas transpiratorias de las parásitas y hemiparásitas (Smith & Stewart, 1990; Kelly & Horning, 1999). Las tasas transpiratorias son logradas a través de la acumulación de solutos, como el K, en las células estomáticas (Smith & Stewart, 1990). Se ha postulado que si el Si siguiera el flujo transpiratorio, este elemento podría ser acumulado a altos niveles en las hojas de las hemiparásitas, más que en las de sus plantas hospederas (Baxter, 2009; Motomura, Fujii, & Susuki, 2006; Smith & Stewart, 1990). La disminución del flujo transpiratorio, causada por el incremento de la suberina depositada en la raíz, provoca decremento en las cantidades de Ca, Mn y Zn que se acumulan en las hojas (Baxter, 2009). Estos elementos entran a la planta siguiendo la vía apoplástica; en contraste, los elementos como S, K, As, y Mo, que entran usando la vía simplástica, incrementan su concentración en las hojas, bajo dicha condición.

Smith y Stewart (1990) proponen que el comportamiento de los estomas de S. hermonthica puede servir como modelo para el comportamiento de otras plantas hemiparásitas. Estas plantas tienen altas tasas transpiracionales, baja sensibilidad a la reducción de la cantidad de agua disponible y mantienen los estomas abiertos durante la noche debido a las altas concentraciones de K. Con base en los resultados del presente estudio, P. laevigata es el hospedero más eficiente para P. calyculatus. En general, el contenido mineral de P. laevigata fue menor que el de los otros hospederos, lo que podría deberse a que sufre mayor extracción por parte de la hemiparásita. Esto también se fundamenta en lo reportado por Gómez-Sánchez & Salazar-Olivo (2012), quienes señalan que P. laevigata, aparentemente, es el hospedero ancestral de la hemiparásita. Además, las hemiparásitas prefieren a las leguminosas como hospederos, debido a la mayor disponibilidad de N (Llugany et al, 2009); esto podría explicar el relativamente alto contenido de proteína de la hoja de Psittacanthus. De acuerdo con los resultados aquí mostrados, P. calyculatus es una planta que extrae eficientemente nutrientes de sus hospederos, acumulando K a altos niveles que es usado como osmolito para atraer el flujo transpiracional hacia sus propias hojas (Schnabl & Rascke, 1980; Kelly & Horning, 1999). El análisis estadístico indica que U. divaricate acumula mayores cantidades de ciertos minerales que podrían ser usados en el estudio de situaciones específicas, como la fitorremediación (Baxter, 2009). Se considera que P. calyculatus es un buen modelo para estudiar el transporte de nutrientes y su acumulación en los tejidos.

Contenido de clorofila en P. calyculatus y sus hospederos

El análisis de varianza mostró que hay diferencias significativas (P = 0.01) en el contenido de clorofila entre especies (Cuadro 3). La comparación de medias agrupa a F. uhdei y S. taxifolia con el mayor contenido de clorofilas a, b y total (Cuadro 4). Las clorofilas son muy importantes para las plantas ya que, además de permitirles llevar a cabo la fotosíntesis, estabilizan las proteínas a las que se unen y las protegen de la degradación. Los centros de reacción contienen clorofila a, en tanto los complejos cosechadores de luz contienen también clorofila b. Ambas clorofilas fueron detectadas en la hemiparásita y sus hospederos. Dependiendo de las condiciones de luz, las plantas pueden alterar la relación del LHCII (complejo cosechador de luz) que se asocia con alguno de los fotosistemas; cuando el LHCII es fosforilado, se mueve para asociarse con el fotosistema I (PSI) a fin de aliviar la sobre reducción de la plastoquinona. A más largo plazo, esto se refleja al incrementarse la cantidad de clorofila a respecto de la clorofila b (Alien, Santabárbara, Alien, & Puthiyaveetil, 2011). Se ha reportado que las condiciones de estrés como el calor, la sequía, el frío y la salinidad tienen un efecto adverso, provocando, entre otras cosas, la disminución en el contenido de clorofila (Díaz & Garza, 2006; González, Pastenes, & Horton, 2001). Esto podría explicar el bajo contenido hallado en Prosopis, un árbol adaptado a las condiciones de sequía que aunado a la extracción de nutrientes por parte de la hemiparásita ocasionan un efecto detrimental en la fisiología del árbol. Resulta notable que la hemiparásita contenga incluso más clorofila que algunos de sus hospederos; esto podría explicar el desarrollo de gran cantidad de follaje imponiéndose y cubriendo el follaje del hospedero, además de tener alta tasa transpiratoria que favorecería este crecimiento, algo que sin duda es necesario explorar más. También se ha demostrado que las hemiparásitas pueden adquirir compuestos carbonados de sus hospederos, además de agua y sales minerales; de tal forma que a pesar de la presencia de clorofila y del aparato fotosintético en las hemiparásitas, éstas sustraen fotoasimilados de sus hospederos (Press et al., 1987).

Contenido de proteína en P. calyculatus

Los resultados mostraron que la hoja de la hemiparásita contiene 21 % de proteína, lo cual podría explicar que los pastores la incluyan en la alimentación del ganado caprino principalmente, pues al parecer favorece la producción de leche. Se ha reportado que el mezquite (P. laevigata) contiene 12.6 % de proteína (Carranza-Montaño, Sánchez-Velázquez, Pineda-López, & Cuevas-Guzmán, 2003) y Fraxinus y Ulmus tienen 13.3 y 11.9 %, respectivamente (Aizpuru & Catalán-Rodríguez, 1985). Es probable que la hemiparásita contenga N no proteico y eso explique, en parte, el alto contenido de proteína con relación al reportado para algunos árboles que le sirven de hospedero. Se ha documentado que la hemiparásita contiene metabolitos secundarios, entre ellos aminoácidos no proteicos que sin duda contribuyen al contenido de N total (Moustapha et al., 2011). También resulta interesante la relativamente alta concentración de clorofila, que muy probablemente debe estar unida a las proteínas.

CONCLUSIONES

El muérdago P. calyculatus acumuló más K que sus hospederos y más P que P. laevigata. La hemiparásita mostró mayor contenido de clorofila que P. laevigata y U. divaricate; asimismo, el contenido de proteína (21 %) fue mayor que el reportado para sus hospederos. El alto contenido de proteína y el gran contenido de K y minerales explican la utilidad de P. calyculatus como forraje para ganado y, en parte, el impacto que tiene sobre sus hospederos. El hospedero F. uhdei presentó mayor contenido de C que las otras especies, lo cual lo hace candidato para estudios de captura de tal elemento. Por otra parte, U. divaricate acumuló más Si que las otras especies, por lo que pudiera considerarse como modelo de estudio para observar los efectos de este nutriente. La hemiparásita P. calyculatus es un buen modelo para estudiar el transporte de nutrientes y su acumulación en los tejidos de la planta.

AGRADECIMIENTOS

Al CONCYTEG por el apoyo a los proyectos GTO-2011-C03-160509 Y GTO-2011-C03-160518.

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