Incidence and infestation level of varroatosis in honeybees (Apis mellifera) at the bee identification and diagnosis laboratory from 2002 to 2006

Agustín Ruiz–Flores^1*; Emmanuel Ramírez–Hernández²; Ema Maldonado–Simán¹; Joyce Palafox–Guillén²; Esperanza Ochoa–Torres²; Rufino López–Ordaz¹

¹ Posgrado en Producción Animal, Departamento de Zootecnia, Universidad Autónoma Chapingo, km 38.5 Carretera México–Texcoco, Chapingo, Estado de México. C. P. 56230. Correo–e: arf@correo.chapingo.mx (*Autor para correspondencia).

² Laboratorio de Identificación y Diagnóstico Apícola del Programa para el Control de la Abeja Africana de la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (SAGARPA), Barrio Xaltocán, Xochimilco, D. F.

RESUMEN

El objetivo fue estudiar las tendencias anuales y mensuales para el número de muestras positivas (NMP) y el nivel de infestación (NI) por Varroa destructor en abejas (Apis mellifera). El estudio se realizó de 2002 a 2006 en el Laboratorio de Identificación y Diagnóstico Apícola de la SAGARPA. La detección del ácaro se realizó con la técnica de De Jong para V. destructor. Los estimadores de las tendencias anuales y mensuales para NMP y NI se obtuvieron mediante regresión. El promedio mensual para NMP fue 47.6 ± 49.3 (0 a 248 muestras). La tendencia anual para el incremento del NMP fue –5.69 ± 4.48 (P = 0.2087). La tendencia mensual de enero a diciembre fue 0.91 ± 1.7 (P = 0.6024). El NI promedio fue 3.27 ± 2.6 %, el promedio mensual varió de 0 a 10.06 %. La tasa media de incremento anual en el NI fue 0.34 ± 0.23 % (P = 0.2494). La tasa media de incremento mensual de enero a diciembre fue –0.17 ± 0.1 % (P = 0.1194). Los NMP con V. destructor y los NI, no mostraron incrementos significativos para el periodo estudiado. No se detectó el efecto de la estacionalidad sobre el NMP y NI. 

Palabras clave: Varroa destructor, ocurrencia.

ABSTRACT

The objective was to study the yearly and monthly trends for the number of positive samples (NPS) and the infestation level (IL) of Varroa destructor in honeybees (Apis mellifera). The study was carried out from 2002 to 2006 at the SAGARPA Bee Identification and Diagnosis Laboratory. Mite detection was performed using the De Jong procedure for V. destructor. Estimates of annual and monthly trends for NPS and IL were obtained through regression analysis. The monthly average for NPS was 47.6 ± 49.3 NMP, with the range varying from 0 to 248 samples per month. The annual trend (–5.69 ± 4.48) for the increase in the number of bee samples tested positive for V. destructor was not different from zero (P = 0.2087). The monthly trend from January to December was 0.91 ± 1.7 (P = 0.6024). The average IL in the positive samples was 3.27 ± 2.6 %, while the monthly average ranged from 0 to 10.06 %. The average annual rate of increase in IL was 0.34 ± 0.23 % (P = 0.2494). The average monthly rate of increase, from January to December, was –0.17 ± 0.1 % (P = 0.1194). The NPS with V. destructor and the IL showed no significant increases for the period studied. There was no effect of seasonality on NPS and IL.

Key words: Varroa destructor, occurrence.

INTRODUCCIÓN

El ácaro Varroa destructor, anteriormente Varroa jacobsoni Oudeman, está distribuido en la mayor parte del mundo y es considerada una de las peores plagas de las abejas (Amdam, Hortfelder, Norberg, Hagen, & Omholt, 2004; Santillán–Galicia Carzaniga, Ball, & Alderson, 2008). El ácaro fue descubierto en México, en 1992 (Chihu, Rojas, & Rodríguez, 1992). Es un parásito externo que vive de la hemolinfa de las abejas adultas y se reproduce en las larvas; si la cría no muere, dará origen a adultos deformes. Los adultos infestados son débiles y tienen vidas productivas más cortas que los sanos (De Jong & De Jong, 1983).

También se han observado efectos negativos de la infestación por Varroa, en el peso de las abejas al momento de emerger de la celda. De Jong, De Jong, y Goncalves (1982) y Schneider y Drescher (1987) observaron que, en colmenas infestadas, las abejas nacieron con menor peso que en aquellas no infestadas. Adicionalmente, existen evidencias de que V. destructor, trasmite enfermedades virales (Santillán–Galicia et al., 2008; Santillán–Galicia, Ball, Clark Alderson, 2010), bacterianas (Kanbar, Engels, Nicholson, Hertle, & Voinkelmann, 2004) y fungales (Medina & Vicario, 1999).

El impacto de Varroa depende del grado de infestación de las colmenas afectadas. Una infestación baja, causa daños ligeros, mientras que una infestación severa puede acabar por completo con las colmenas (Guzmán & Correa, 1999). Martínez y Medina (2011) utilizaron piretroides y tratamientos alternativos para el control de Varroa. Estos autores no encontraron evidencia de que V. destructor sea resistente al fluvalinato (Apistan®, Bayer, México, D. F.) y concluyeron que los tratamientos alternativos pueden ser efectivos para el control de la varroasis.

La producción de miel en colonias infestadas por V. destructor es menor que la de colmenas sanas. Arecha–valeta y Guzmán–Novoa (2000) estimaron que la producción de miel de abejas tratadas con fluvalinato (Apistan^®) fue 65.5 % superior que la de un grupo testigo no tratado. En otro estudio, Medina–Flores, Guzmán–Novoa, Aréchiga–Flores, Aguilera–Soto, y Gutiérrez Piña (2011). encontraron una correlación negativa, r = –0.44 (P = 0.01), entre nivel de infestación y producción de miel.

Los estudios de tendencias en el número de muestras positivas (NMP) y nivel de infestación (NI) sirven de base para determinar la estrategia de tratamiento. En México, son pocos los estudios acerca de la incidencia de infestación por V. destructor en abejas de la región central del país. El objetivo de este estudio fue obtener estimadores de las tendencias mensuales y anuales del número de muestras positivas y del nivel de infestación con V. destructor en abejas (A. mellifera), procedentes del centro del país, en el periodo 2002–2006.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se realizó en el Laboratorio de Identificación y Diagnóstico Apícola del Programa para el Control de la Abeja Africana de la SAGARPA, ubicado en el anexo del bosque de Nativitas, Barrio Xaltocán, Xochimilco, D. F. Este laboratorio se estableció en 1985 con la llegada de la abeja africana a México, año en que inició las actividades para su control. Posteriormente, en 1994, inició las actividades para el control de la varroasis, poco después que se descubrió esta plaga en México.

El origen de las muestras incluyó el área rural del Distrito Federal (65 %), Estado de México (25 %) y otros estados (10 %). En la mayor parte del Distrito Federal, el clima es templado subhúmedo (87 %), en el resto es seco y semiseco (7 %) y templado húmedo (6 %). La temperatura media anual es de 16 °C, la más alta es mayor a 25 °C (marzo a mayo) y la más baja es cercana a 5 °C (enero). Las lluvias se concentran en verano; la precipitación total anual en la región seca es aproximadamente 600 mm y en la templada húmeda es alrededor de 1,200 mm anuales (García, 1989).

La información se obtuvo de las muestras ingresadas al laboratorio para su análisis. El padrón base estuvo constituido por los apicultores del Distrito Federal. Las muestras procedentes de los estados fueron de apicultores interesados, principalmente criadores de pie de cría. Estos apicultores deben muestrear para certificarse como apiarios libres y con ello comercializar abejas reina.

Las muestras provinieron de aproximadamente 208 apiarios. El manejo de éstos es diferente en cada uno de ellos, aunque cuando resultaron muestras positivas con niveles de infestación igual o superior a 5 %, se recomendó un tratamiento uniforme con base en piretroides. éste se aplicó después de la cosecha para evitar la contaminación de la miel. Las colmenas fueron tipo Jumbo y Langstrom. Los genotipos de las abejas utilizadas fueron Cordovana (Apis mellifera caucásica), Lamarkiana (Apis mellifera lamarckii) y Africanizada (Apis mellifera Adansonii).

Procesamiento de muestras mediante la técnica de De Jong (De Jong, 1980) para detección de V. destructor

La prueba de De Jong (De Jong, 1980) se realizó en el 100 % de las muestras de abejas que ingresaron al laboratorio. El protocolo utilizado para el análisis de éstas, se encuentra especificado en el Manual de Procedimientos de la Campaña Nacional contra la Varroasis de las Abejas (Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación [SAGARPA], s/f). Para la realización de la prueba se utilizó; una botella de plástico (1 L, con tapa de rosca) se cortó a la mitad horizontalmente. El extremo de la tapa se colocó de forma invertida en un anillo sujeto a un soporte universal.

En un frasco de boca ancha (1 L) se ajustó una manta blanca (30 x 30 cm) y sobre ésta se colocó una malla–criba. Por otra parte, la muestra de abejas (conservada en alcohol) se agitó por un minuto. Posteriormente, se depositó en la botella invertida y se agitó nuevamente por otro minuto con movimientos circulares con ayuda de un agitador de vidrio. Enseguida, se retiró la tapa lentamente de la botella y el alcohol se vertió a través de la malla–criba, el cual se filtró en la manta. La malla sólo permitió el paso de los ácaros, los cuales fueron retenidos en la manta blanca. Finalmente, se contó el número de abejas retenidas en la malla y el número de ácaros. El lavado del material se realizó cada hora para evitar su saturación con sedimentos.

El nivel de infestación se estimó en lotes de 15 muestras. Éste se obtuvo utilizando la ecuación:

Tasa media de incremento en el número de muestras positivas y nivel de infestación de V. destructor

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Tendencias anuales y mensuales para el número de muestras positivas con V. destructor

En el Cuadro 1 se presenta la cantidad de muestras estudiadas que resultaron positivas con V. destructor. El promedio anual para NMP fue de 570.8 ± 191.8 con un rango de 356 (2005) a 873 (2002), mientras que el promedio mensual fue de 47.6 ± 49.3 con un rango de 0 a 248. La tasa media de incremento anual en el NMP con V. destructor fue –5.69 ± 4.48 (P = 0.2087). Esto significa que aunque hubo una reducción anual en el NMP con Varroa, no fue estadísticamente significativa. En un estudio realizado por Martínez, Medina y Catzin (2011) con abejas de colonias manejadas y enjambres silvestres, se reportaron frecuencias de V. destructor de 62.9 y 55.1 %, respectivamente.

El estimador de regresión parcial para las muestras ingresadas que resultaron positivas mensualmente con V. destructor, fue 0.91 ± 1.70 (P = 0.6024). Esto significa que aunque existe un ligero aumento en la tasa de incremento mensual, no fue estadísticamente significativo. Lo anterior sugiere que no existe una marcada estacionalidad en el año para la presentación de la varroasis, es decir, el mes del año y factores asociados con el mismo, no influyen en el crecimiento estacional de las poblaciones del ácaro. En contraste, Kovac y Crailsheim (1988) señalaron en su estudio que la variación estacional fue importante para el número de muestras positivas a Varroa. Estos autores también observaron periodos de cosecha menores (P < 0.01) para las abejas infestadas, en comparación con las que no lo estaban; el periodo de cosecha varió de 9 a 51 días. El nivel de infestación tuvo una influencia negativa significativa (r = –0.2248, P < 0.01) en el periodo de vida.

Tendencias anuales y mensuales para el nivel de infestación de V. destructor

En el Cuadro 2 se muestran los promedios mensuales y anuales para NI de V. destructor mediante la prueba de De Jong para laboratorio. El promedio mensual de infestación fue 3.27 ± 2.60 %, con un rango de variación de 0 a 10.06 %. El estimador de regresión parcial para los promedios mensuales fue –0.17 ± 0.10. No se encontró diferencia estadísticamente significativa (P = 0.1194). Esto significa, que aunque existe una disminución en el promedio mensual de enero a diciembre para NI, no fue importante. Lo anterior sugiere que no existe una marcada estacionalidad en el año para el NI en las muestras que resultaron positivas a Varroa.

Respecto a los promedios anuales para NI, el menor se presentó en 2003 (2.31) y el mayor en 2006 (4.51). La tasa media de incremento anual en NI fue 0.34 ± 0.23 % (P = 0.2494). En general, estos porcentajes de infestación pueden considerarse bajos.

Los resultados observados para NI en este estudio son similares a los obtenidos por Martínez et al. (2011). Ellos encontraron niveles de infestación de 1.70 ± 0.26 % en colonias manejadas y de 1.96 ± 0.44 % en enjambres silvestres. En otros estudios, Boot, Sissclar, Calis, y Beetsma (1994) y Eguaras, Marcangeli, Oppedisano, y Fernándes (1994) encontraron que el número de ácaros Varroa, se relacionó con la estación del año y la disponibilidad de larvas de abejas en la colonia. Por su parte, Moretto y Leonidas (2003) en un estudio con abejas africanizadas, encontraron niveles de infestación con V. destructor de 2.33 ± 0.83 % en abejas adultas y 5.06 ± 2.47 % en larvas. Los mismos autores sugieren que las condiciones climáticas de Brasil, junto con varios mecanismos presentes en las abejas africanizadas favorecen la resistencia al ácaro.

Aunque la estación de nacimiento de las abejas es importante en la duración de su vida productiva, quizá sea más importante conocer si hay o no infestación por V. destructor. En un estudio realizado por Kovac y Crailsheim (1988), los periodos de vida fueron siempre menores para las abejas infestadas, en comparación con las no infestadas, independientemente de la estación de nacimiento.

CONCLUSIONES

La tasa media de incremento anual en el periodo 2002 a 2006, para el número de muestras que resultaron positivas con V. destructor y para el nivel de infestación fueron –5.69 ± 4.48 y 0.34 ± 0.23 %, respectivamente. La tasa media de incremento mensual para el número de muestras positivas y para el nivel de infestación con V. destructor fueron 0.91 ± 1.70 y –0.17 ± 0.10, respectivamente. Los niveles de infestación anuales fueron relativamente bajos (2.31 a 4.51 %). No se detectó el efecto de estacionalidad en el número de muestras positivas y el nivel de infestación con V. destructor.

AGRADECIMIENTOS

Al MVZ Carlos José Arroyo Santisteban, Delegado de la SAGARPA en el Distrito Federal, y personal del Laboratorio de Identificación y Diagnóstico Apícola del Programa Nacional para el Control de la Abeja Africana, SAGARPA.

REFERENCIAS

Amdam, G. V., Hartfelder, K., Norberg, K., Hagen, A., & Omholt, S. W. (2004). Altered physiology in worker honey bees (Hymenoptera: Apidae) infested with the mite Varroa destructor (Acari: Varroidae): A factor in colony loss during overwintering? Journal of Economic Entomology, 97(3), 741–747.         [ Links ]

Arechavaleta, V. M., & Guzmán–Novoa, E. (2000). Producción de miel en colonias de abejas (Apis mellifera L.) tratadas y no tratadas con un acaricida contra Varroa jacobsoni Oudemans en el Valle de Bravo, Estado de México. Veterinaria México, 31, 381–384.         [ Links ]

Boot, J., Sisselar, D. J. A., Calis, J. N. M., & Beetsma, J. (1994). Factors affecting invasion of Varroa jacobsoni (Acari: Varroidae) into honeybee, Apis mellifera (hymenoptera: Apidade), brood cells. Bulletin of Entomological Research, 84, 3–10. doi: /10.1017/S0007485300032168        [ Links ]

Chihu A. D., A. L. M., & S. R. Rodríguez D. S. R. (1992). Presencia en Veracruz, México, del ácaro Varroa jacobsoni, causante de la varroasis de la abeja melifera (Apis mellifera L.). Técnica Pecuaria en México, 30, 133–135.         [ Links ]

De Jong, D. (1980). Varroa jacobsoni, Survey Techniques. U.S.A.: University of Maryland.         [ Links ]

De Jong D., & De Jong P. H. (1983). Longevity of africanized honey bees (Hymenoptera: Apidae) infested by Varroa jacobsoni (Parasitiformes: Varroidae). Journal of Economic Entomology, 76, 766–768.         [ Links ]

De Jong, D., De Jong, P. H., & Gongalves, L. S. (1982). Weight loss and other damage to developing worker honeybees from infestation with Varroa jacobsoni. Journal of Apicultural Research, 21, 165–167.         [ Links ]

Eguaras, M., Marcangeli, J., Oppedisano, M., & Fernandes, N. (1994). Seasonal changes in Varroa jacobsoni Oud. Reproduction in temperate climate of Argentina. Bee Science, 3, 120–123.         [ Links ]

García, E. 1989. Apuntes de climatología. México, D. F.         [ Links ]

Guzmán, N. E., & Correa, A. B. (1999). Selección de abejas melíferas, (Apis mellifera), resistentes al ácaro Varroa Jacobsoni Oudeman. Veterinaria México, 27, 149–155.         [ Links ]

Kanbar, G., Engels, W., Nicholson, G. J., Hertle, R., & Winkelmann, G. (2004). Tyramine functions as a toxin in honey bee larvae during Varroa transmittes infection by Melissococcus pluton. FEMS Microbiology, 234, 149–154. doi: /10.1016/j.femsle.2004.03.022        [ Links ]

Korpela, S., Aarhus, A., Fries, I., & Hansen, H. (1992). Varroa jacobsoni Oud. in cold climates: Population growth, winter mortality and influence on the survival of honey bee colonies. Journal of Apicultural Research, 31, 83–95.         [ Links ]

Kovac, H., & Crailshem, K. (1988). Lifespan of Apis mellifera carnica Pollm. infested by Varroa jacobsoni Oud. in relation to season and extent of infestation. Journal of Apicultural Research, 27, 230–238.         [ Links ]

Martínez P. J. F., & Medina M., L. A. (2011). Evaluación de la resistencia del ácaro Varroa destructor al fluvalinato en colonias de abejas (Apis mellifera) en Yucatán, México. Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, 2(1), 93–99.         [ Links ]

Martínez P. J. F., Medina M. L. A., & Catzín V. G. A. (2011). Frecuencia de Varroa destructor, Nosema apis y Acarapis woodi en colonias manejadas y enjambres silvestres de abejas (Apis mellifera) en Mérida, Yucatán, México. Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, 2, 25–38.         [ Links ]

Medina–Flores, C. A., Guzmán–Novoa, E., Aréchiga–Flores, C. F., Aguilera–Soto, J. I. F., & Gutiérrez–Piña, J. (2011). Efecto del nivel de infestación de Varroa destructor sobre la producción de miel de colonias de Apis mellifera en el altiplano semiárido de México. Revista Mexicana de Ciencias Pecuarias, 2, 313–317.         [ Links ]

Medina M. L., & Vicario M. E. (1999). The presence of Varroa jacobsoni mite and Ascosphera apis fungi in collapsing and normal honey bee (Apis mellifera L.) colonies in Yucatan, Mexico. American Bee Journal, 139, 794–796.         [ Links ]

Moretto, G., & Leonidas, J. De M. (2003). Infestation and distribution of the mite Varroa destructor in colonies of africanized bees. Brazilian Journal of Biology, 63(1), 83–86. doi: /10.1590/S1519–69842003000100011        [ Links ]

Santillán–Galicia, M. T., Ball, B. V., Clark, S. J., & Alderson, P. G. (2010). Transmission of deformed wing virus and slow paralysis to adult bees (Apis mellifera L.) by Varroa destructor. Journal of Apicultural Research and Bee World, 89(2), 141–148. doi: 10.3896/IBRA.1.49.2.01        [ Links ]

Santillán–Galicia, M. T., Carzaniga, R., Ball, B. V., & Alderson, P. G. (2008). Immunolocalization of deformed wing virus particles within the mite Varroa destructor. Journal of General Virology, 89, 1685–1689. doi: 10.1099/vir.0.83223–0        [ Links ]

Schneider, P., & Drescher, W. (1987). Einflub der parasitierung durch die Milbe Varroa jacobsoni Oud. auf das Schupfgewicht, die Gewichtsentwicklung, die Entwicklung der Hypopharynxdrüsen und die Lebensdauer von Apis mellifera L. Apidologie, 18, 101–109.         [ Links ]

Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural,Pesca y Alimentación (SAGARPAS). (s/f.) Campaña nacional de procedimientos contra la Varroasis de las abejas. Manual de Procedimientos. s/l. s/f. 17 p.         [ Links ]

Statistical Analysis System. (SAS), (2002). User's guide: Statistics. Version 9.1 3rd edition. SAS Institute Inc., Cary, N. C, USA.         [ Links ]