Historical analysis of the biology of Cherehuita (Hubbsina turneri) (Pisces: Goodeidae), endemic and threatened species from Mexico

Rodrigo Moncayo-Estrada^¶

Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Instituto Politécnico Nacional, Unidad Michoacán (CIIDIR-IPN-UNIDAD MICHOACÁN). Justo Sierra Núm. 28, Col. Centro, Jiquilpan, Michoacán. C. P. 59510. MÉXICO. Correo-e: rmoncayo@hotmail.com (^¶Autor para correspondencia)

Recibido: 24 de febrero, 2011 ]]> Aceptado: 26 de octubre, 2011

RESUMEN

El presente estudio contempla un análisis histórico sobre aspectos biológicos de Hubbsina turneri, a partir de ejemplares de los lagos de Cuitzeo y Zacapu, Michoacán. Se hace de manera histórica dada la condición de restringida y en peligro de extinción de la especie, y pretende proporcionar información relevante para su conservación. La relación longitud-peso indica un crecimiento tendiente al isométrico, principalmente en los individuos de Zacapu. El factor de condición fue mayor en Zacapu (3.41) que en Cuitzeo (3.29), lo que podría estar relacionado con mejores condiciones de desarrollo de la población en el primer lago (alimento y hábitat). Se determinó que la reproducción comienza cuando las hembras alcanzan una talla promedio de 25.9 mm de longitud patrón, presentando un ciclo reproductivo múltiple, donde las crías nacen constantemente desde abril hasta noviembre. En la proporción sexual se encontró mayor dominancia por parte de las hembras. El análisis de los hábitos alimentarios indica que es un pez preferentemente carnívoro, con tendencia epibentófaga y bentófaga. No se detectó una diferencia significativa en la dieta cuando se comparan ambos lagos (análisis MRPP, A = -0.02, p = 0.71). Su nivel trófico lo clasifica como un consumidor primario por su alto consumo de detritus. Finalmente, se proponen medidas de restauración para el lago de Cuitzeo, derivando las aguas negras y tratándolas e implementando medidas de conservación para el lago de Zacapu, controlando el bombeo del agua de los manantiales que lo alimentan para mantener su hidrodinámica.

Palabras clave: Reproducción, alimentación, Lerma-Chapala, conservación.

ABSTRACT

The present study integrates a historical description of different biological aspects of Hubbsina turneri in the Cuitzeo Lake and the Zacapu Lake in Michoacán. The historical analysis responds to the restricted and threatened situation of the species and provides important information to promote conservation. Length-weight relationship indicates an isometric growth mainly related to the individuals from the Zacapu Lake. The condition coefficient of fish was greater in Zacapu (3.41) than in Cuitzeo (3.29), aspect that could be related to better development conditions in Zacapu (food and habitat). 25.9 mm standard length was determined as the average size for the first reproduction in females. This species had multiple reproductive cycles and fry born continuously from April to November. Sexual proportion presented dominance from females on males. The stomach content analysis revealed that H. turneri is an epibentophagic to bentophagic carnivorous. Diet presented no significant difference when comparing populations from both lakes (MRPP analysis, A = -0.02, p = 0.71). The trophic level classified the species as primary consumer, related to the high detritus consumption. Finally, restoration measures must be implemented in Cuitzeo Lake, principally the wastewater diversion and treatment. In Zacapu Lake, conservation measures must be related to the restriction of spring water extraction to maintain the hydrodynamic ecosystem processes.

Keywords: Reproduction, feeding, Lerma-Chapala, conservation.

El escenario de la biodiversidad íctica de aguas interiores en México es crítico; de las 506 especies conocidas, 169 se encuentran en algún nivel de riesgo y 25 se consideran extintas (Miller et al., 2005). Particularmente en la región hidrográfica Lerma-Chapala-Pacífico, que incluye una de las zonas ictiofaunísticas más importantes, se ha determinado que 50 % de los sitios donde se tienen registros de peces ya no son capaces de sostener vida, y 40 % de un total de 44 especies nativas han experimentado declinaciones en su población (Lyons et al., 2000).

Las causas del proceso de degradación de los hábitats y población de peces incluyen: 1) cambios importantes de volumen, 2) incremento en la concentración de nutrientes y contaminantes, 3) pesca excesiva derivando en sobreexplotación y 4) presencia de especies exóticas (Lyons et al., 2000). Ante este acelerado deterioro se hace prioritaria la necesidad de buscar medidas de conservación, restauración y manejo de la riqueza biológica que poseen los ecosistemas acuáticos.

Una de estas medidas incluye identificar las necesidades de las poblaciones de especies en peligro. Esto se traduce en cómo mantener las condiciones adecuadas del hábitat y su integridad, además de proveer elementos clave para programas de conservación y repoblación tanto en cautiverio como en el ambiente. Aun dada la condición de peligro de Hubbsina turneri (De Buen, 1943), según la NOM-059-ECOL-2001 (DOF, 2002) se han desarrollado pocos análisis de su biología (De Buen, 1943; Ramírez-Herrejón et al., 2010). Por lo tanto, quedan vacíos de información y es importante hacer estudios, pero evitando un impacto en lo que respecta a la recolecta de los individuos. Con base en lo anterior, es que se plantea un análisis histórico utilizando especímenes recolectados de los lagos de Cuitzeo y Zacapu, depositados en la Colección de Peces de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (CPUM: MICH.-PEC-227-07-09).

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Los lagos de Cuitzeo y Zacapu se ubican al norte del estado de Michoacán, en la Región Hidrológica 12 Lerma-Chapala-Pacífico. Se localizan entre las coordenadas 20° 04' 34'' y 19° 53' 15'' N y 101° 19' 34'' y 100° 50' 20'' W para Cuitzeo y 19º 49' 26'' y 19º 49' 40'' N y 101º 46' 45'' y 101º 47' 25'' W para Zacapu (Figura 1). Cuitzeo es un lago tropical somero y extenso (375 km²), tiene una cuenca cerrada y su principal afluente es el río Grande de Morelia (Alcocer y Bernal, 2009). Zacapu es un lago pequeño (0.335 km²), remanente de la desecación de la ciénega de Zacapu, a principios del siglo XX. Presenta una cuenca exorreica y sus afluentes son grupos de manantiales; los principales son los de la Angostura y el de la Zarcita; como efluente principal se tiene el origen del río Ángulo (Díaz, 1997).

Los individuos se midieron (longitud patrón en milímetros) y pesaron (gramos), se aplicó la ecuación de longitud-peso (W = a x L^b; donde W es el peso, L es la longitud y a y b son las constantes del análisis de regresión) (Schneider et al., 2000). También se determinó el factor de condición de Fulton, que tiene como objetivo demostrar la condición del pez en términos numéricos (grado de bienestar, robustez relativa) (K = 10⁵ x W /L³; donde K es el coeficiente de condición, W es el peso en gramos, L es la longitud en milímetros) (Williams, 2000).

Para el análisis biológico en la reproducción, se determinó el índice gonadosomático en gramos (peso de la gónada/peso del pez). Para el ciclo de madurez ovárica de las gónadas y las clases ontogénicas de los embriones se utilizó el criterio de Díaz-Pardo y Ortiz-Jiménez (1986). La estimación de la longitud del ciclo de gestación se obtuvo por medio del criterio de Mendoza (1962) y para el tamaño de la camada se contaron los embriones en diferentes estadíos de desarrollo para todas las hembras grávidas. La fecundidad relativa se cuantificó como número de embriones por unidad de peso corporal de las hembras (g).

El análisis de contenido estomacal se hizo por medio del método de cuadrante de Hynes modificado (Hyslop, 1980). El estudio de los aspectos tróficos incluyó el gremio trófico que se estimó con el Índice de Importancia Relativa por Yáñez-Arancibia et al. (1976) (IIR = F x V/100; donde F es la frecuencia de ocurrencia y V el volumen, ambos en porcentaje). Luego, el índice se lleva a nivel porcentual, para su más fácil interpretación, según la propuesta de Cortés (1997) (IIR % = IIR_i x 100/ΣIIR_i). El nivel trófico se determinó a partir de la información anteriormente recabada y por medio del programa TrophLab (Pauly et al., 2000).

Para comparar la importancia de los componentes alimenticios entre sitios, y dadas las características de la información del contenido estomacal, se realizó un procedimiento de permutación de respuestas múltiples (MRPP). Este análisis es un procedimiento no paramétrico para probar la hipótesis de no diferencia entre dos o más grupos (Biondini et al., 1985). El MRPP se llevó a cabo con el programa PC-ORD versión 5.07 (McCune y Mefford, 2006).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

La relación longitud-peso obtenida en el caso de los individuos de Hubbsina turneri, para el lago de Cuitzeo fue W = 0.029 x L^3.09 (r = 0.95) y para el lago de Zacapu fue W = 0.032 x L^3.03 (r = 0.93). Dos aspectos se pueden derivar del análisis: 1) de acuerdo con el valor de la pendiente (b), los individuos de la población de Zacapu tienden más a un crecimiento isométrico que los de Cuitzeo, y 2) la dispersión de los datos en tallas grandes, probablemente se encuentra relacionada con el tipo de reproducción vivípara de los peces. Organismos de tallas similares presentaron pesos distintos por tratarse de hembras grávidas, hembras en reposo y machos. La importancia de esta relación incluye: a) el cálculo del peso a partir de datos de frecuencia de longitudes, eliminando la necesidad de pesar un grupo importante de individuos, b) ayuda a medir cambios en la robustez o estado de salud de la población cuando se compara en el tiempo, y c) permiten determinar la condición relativa de peces pequeños, comparados con los peces grandes (Schneider et al., 2000).

El factor de condición fue menor en el lago de Cuitzeo (3.29 ± 0.26; media ± desviación estándar) que en el lago de Zacapu (3.41 ± 0.46). Lo anterior podría estar relacionado con mejores condiciones de desarrollo de la población en el último lago (alimento y hábitat). Sin embargo, es importante mencionar que las muestras corresponden a diferentes años y en la mayoría de los casos a diferentes meses, por lo que el resultado se debe tomar con cautela, debido al cambio de este factor en relación, principalmente, con la reproducción (Nash et al., 2006).

En el análisis reproductivo se juntaron las muestras de ambos lagos para contar con más meses revisados y cubrir mejor un ciclo anual. Esto fue factible, ya que al inspeccionar la información se presenta una secuencia lógica de los valores del índice gonadosomático. El periodo reproductivo de la especie se extiende aproximadamente ocho meses (marzo-octubre), con un máximo en el verano (junio-agosto). Los embriones aparecen por primera vez en abril e ininterrumpidamente se les encuentra en los ovarios hasta noviembre (Figura 2). De acuerdo con Mendoza (1962), el tiempo probable de maduración de las especies pequeñas de goodeidos es de un año. Esto se puede ajustar a H. turneri, cuando las hembras alcanzan un promedio de 25.9 ± 0.21 mm de longitud patrón, como talla mínima de reproducción.

La longitud aproximada del ciclo de gestación se estimó en dos meses, periodo entre la aparición de ovarios con huevos libres y el primer momento en que se presentan embriones de talla máxima. A partir de la longitud del ciclo de gestación, las hembras pueden procurar al menos tres camadas, dependiendo de la condición de los individuos y las características del hábitat. Se encontraron evidencias de múltiples camadas en la Cherehuita porque: 1) gónadas con embriones a punto de nacer también presentaban óvulos, 2) un continuo nacimiento de crías de abril a noviembre, 3) presencia a lo largo del año de machos maduros y 4) ciclos múltiples reportados en otras especies de goodeidos (Mendoza, 1962).

El tamaño de la camada promedio se obtuvo de un total de 63 hembras analizadas de ambos lagos, y fue para Cuitzeo de 15.7 ± 7.75 y en el caso de Zacapu 18.9 ± 9.63 embriones. En lo que respecta a determinar si este valor es alto o bajo, comparado con otras especies de la familia es relativamente bajo. Por ejemplo, el promedio de embriones en el ovario fue de 30 en Ilyodon whitei y 55 en Goodeaatripinnis (Uribe-Aránzabal et al., 2006), mientras que las especies de Allodontichthys variaron de 11 a 30 (Lyons y Mercado-Silva, 2000). Por su parte, para Girardinichthys multiradiatus el mayor número de embriones fue de 87, mientras que H. turneri presentó como máximo 64 (Navarrete et al., 2007). La fecundidad relativa promedio para Cuitzeo y Zacapu fue de 8.8 (± 4.19) y 5.8 (± 7.39) embriones por gramo, respectivamente.

En la proporción sexual se encontró mayor dominancia por parte de las hembras. Sin embargo, hay variantes entre ambos sitios, ya que en Zacapu todas las muestras estuvieron cercanas a la proporción de 1:1, mientras que en Cuitzeo fueron variables. En Zacapu, el valor mayor se presentó en junio, con 1.5:1, mientras que en Cuitzeo fue de 4:1, en el mes de agosto.

De acuerdo con los resultados obtenidos del análisis de contenido estomacal de 392 individuos de H.turneri, se encontraron ocho artículos alimenticios preferenciales (Cuadro 1). A partir de que los copépodos y el detritus figuran de manera importante en la dieta, se define como una especie predominantemente carnívora con tendencia epibentófaga y bentófaga. Asimismo, la presencia de copépodos y las especies de cladóceros encontrados (Leydigia y Simocephalus) indican una distribución litoral del pez en biotopos ricos en macrofitas (Villabona-González et al., 2011).

Las diferencias en la dieta entre los sitios, como la gran presencia de chironómidos en la población de Cuitzeo, se deben probablemente a la disponibilidad de las presas en cada lago (Cuadro 1). Esto se corrobora al comparar los resultados con otros goodeidos en la misma localidad, presentando valores altos de estas presas (p. ej., Zoogoneticus quitzeoensis) (Bean, 1898; Zubieta, com. pers.¹). Además, evidencia la degradación del hábitat, ya que las larvas de dípteros se asocian a sitios con valores altos de materia orgánica (Langdon et al., 2006).

A pesar de que los anfípodos sólo se presentaron en la dieta de la población del lago de Zacapu, los otros artículos alimenticios son constantes y en proporciones relativamente similares. Por lo anterior, no se detectó una diferencia significativa en la dieta al comparar ambos lagos (análisis MRPP, A = -0.02, p = 0.71).

Un aspecto importante en el análisis de H. turneri es su probable desaparición en el lago de Cuitzeo, ya que en muestreos en los diferentes cuerpos de agua de su cuenca no se le ha capturado recientemente (Madrigal-Guridi, com. pers.²). Entre las razones probables de esta ausencia se tiene el alto grado de degradación del lago, incluso definiéndose como hipertrófico desde hace tres décadas (Alcocer y Bernal, 2009). Por su parte, el lago de Zacapu cuenta con una gran capacidad de renovación hidráulica, lo que contribuye a que no se encuentre en condiciones de eutrofía avanzada (Díaz, 1997). En términos pesqueros, en Cuitzeo se han utilizado continuamente redes de arrastre que afectan a las diferentes especies de peces (charales, godeidos, carpas y tilapias) y estadios del ciclo de vida de los peces. En Zacapu, las únicas redes utilizadas son las fijas, agalleras, que son altamente selectivas y no capturan especies de tamaño pequeño (Comisión Estatal de Pesca, 2002).

CONCLUSIONES

Se determinaron la ecuación de longitud-peso y el valor del factor de condición, los cuales son importantes en términos de monitoreo de la población. Se tiene un crecimiento más simétrico en la población de Zacapu, así como un mayor valor del factor de condición.

Las hembras de la Cherehuita comienzan su reproducción en una talla promedio de 25.9 mm de longitud patrón y presentan un ciclo reproductivo múltiple; las crías nacen continuamente, desde abril hasta noviembre.

De acuerdo con diferentes características del ciclo reproductivo y con la propuesta de análisis subjetivo presentado por Mendoza (1962), las hembras pueden presentar hasta tres camadas.

Se trata de un pez carnívoro epibentófago y bentófago. De acuerdo con su nivel trófico es un consumidor primario y su dieta la constituyen detritus, microcrustáceos (copépodos y cladóceros) e insectos (larvas de dípteros). Algunas presas sólo se presentan en uno de los lagos, dependiendo, probablemente, de la disposición y las características del hábitat.

En el caso del lago de Zacapu, se necesitan tomar medidas de conservación a partir de un monitoreo eficaz del hábitat y de la Cherehuita, para desarrollar indicadores de la salud del ecosistema. Además, dada la trascendencia de su aspecto hidrodinámico, se debe tener un control estricto del bombeo del agua de los manantiales.

En segundo lugar, están los aspectos poblacionales, evitando la recolecta indiscriminada de la especie. Una alternativa son los programas de producción en cautiverio de especies nativas, como el que conduce la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (Ramírez-Herrejón et al., 2010). Es aquí donde encuentra relevancia el conocer la información biológica, para emular en cautiverio las características que favorecen la reproducción de la especie y en la elaboración de dietas que cubran los requerimientos nutricionales.

AGRADECIMIENTOS

Un profundo agradecimiento al personal de la Colección de Peces de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, por proporcionar acceso al material. El autor cuenta con el apoyo de COFAA y EDI, del Instituto Politécnico Nacional.

LITERATURA CITADA

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NOTAS

¹ M.C. Tohtli Zubieta Rojas. Profesora-Investigadora de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.

² Dr. Rodrigo Moncayo Estrada. Profesor-Investigador del Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Instituto Politécnico Nacional, Unidad Michoacán.