Efecto del recubrimiento químico de semillas de tres especies en el consumo por ardilla gris

Effect of chemical coating over seeds of three species in the consumption of red-bellied squirrels

Gilberto Chávez-León¹ y Claudia Méndez Espinoza¹

¹Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales (CENID-COMEF), INIFAP. Correo-e: chavez.gilberto@inifap.gob.mx

Recibido el 8 de marzo de 2013
Aceptado el 7 de abril de 2013.

Resumen

Un factor que limita el éxito de la dispersión de semillas con fines de reforestación es su consumo por la fauna silvestre, por lo que se ha propuesto el recubrimiento o peletizado con productos químicos como repelente a los consumidores. Para determinar su efecto en ardilasgrises (Sciurus aureogaster),se les ofrecieron semillas recubiertas de Pinus ayacahuite, P. cembroides y Enterolobium cyclocarpum en pruebas pareadas realizadas en el Vivero de Coyoacán, D. F. Se evaluaron tres tratamientos de peletizado por especie; los componentes activos fueron un condicionante aversivo (cloruro de litio), un fungicida (dicarboximida), un insecticida (lambda cyalotrina) y un conservador (benzoato de sodio). Al localizar una ardilla se le presentaron dos semillas: una con recubrimiento químico y otra sin tratamiento. Se procedió de la misma manera con los tres taxa forestales, y el número de ardillas consideradas fue de ICO. Los datos se analizaron con la prueba de McNemar para determinar si las frecuencias de consumo de semillas peletizadas y sin peletizar eran iguales. No hubo diferencia significativa para P. ayacahuite y P. cembroides. Ninguna semilla de E. cyclocarpum fue consumida. Se observaron dos patrones generales de conducta: abrir la testa dura para ingerir el embrión o enterrar las semillas que no lograron romper. Al eliminar la testa y no comerla imposibilitó el efecto del recubrimiento de las semillas, ya que los animales no sufrieron los efectos aversivos esperados. Por lo tanto, el pildorado en las especies forestales evaluadas no controló los daños por consumo de ardillas.

Palabras clave: Ardilla gris, depredación, dispersión aérea, peletizado, pildorado de semillas forestales, Sciurus aureogaster F. Cuvier, 1829.

Abstract

One factor limiting the success of aerial dispersal of seeds for reforestation is consumption by wildlife. It has been proposed that coating seeds with chemicals, or pelleting, will repel potential consumers. To determine the effect of pelleting on consumption by Red-bellied Squirrels (Sciurus aureogaster), tests were carried out in the Coyoacan Nursery in México City. Coated seeds of three tree species (Pinus ayacahuite, P. cembroides and Enterolobium cyclocarpum) were offered in paired tests. Coating consisted of three treatments per species, including an aversive conditioning (LiCl), a fungicide (dicarboximide), an insecticide (lambda cyalotrine) and a preservative (BzNa). When a squirrel was found it was exposed to two seeds, one with coating and one without it. This was repeated with 1CC squirrels. Data were analyzed with the McNemar test to determine if frequencies of pelleted seed consumption and without pelletizing were equal. There was no significant difference in the consumption of P. ayacahuite and P.cembroides. No seed of E. cyclocarpum, was consumed. Squirrels showed two behavioral patterns: they opened the hard seed coat to consume the embryo or buried the seeds they could not open. This precludes the effect of coating, since removal of the seed coat did not have the expected aversive effect. Therefore, seed pelleting of the evaluated forest species did not avoid damage by squirrels.

La dispersión de semillas mediante aeronaves es un método de repoblación de bosques que permite cubrir grandes áreas en poco tiempo y en sitios de difícil acceso por vía terrestre (García et al., 2010). En México, las primeras experiencias de siembra aérea se realizaron durante 2003 en el estado de Oaxaca y continuaron en Colima, Chihuahua, Guanajuato, Jalisco, Michoacán, Nayarit, Nuevo León, San Luis Potosí y Zacatecas en 2004 (Conafor, 2005). García et al. (2010) evaluaron la efectividad de esta técnica con Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb. para la restauración de selvas afectadas por incendios en 2006, ubicadas al norte de Quintana Roo. Un problema asociado a la dispersión aérea es la pérdida de germoplasma como resultado del consumo por animales y del daño ocasionado por patógenos; con base en ello, a partir de 2005 se hicieron pruebas de recubrimiento de semillas con arcillas y la adición de sustancias químicas (Conafor, 2005). En el Cenid-Comef del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP) se han llevado a cabo ensayos de laboratorio con un fungicida, un separador en polvo y pintura de látex como adherente.

Existen dos grupos de técnicas de control de daños o de consumo de semillas por animales: letales y no letales. Las primeras implican su muerte, lo que es indeseable, mientras que las segundas intentan evitar la ingesta sin provocar el deceso del consumidor (Cauteren et al., 2005). En este caso, las simientes se tratan con agentes químicos, tanto repelentes que afectan el sentido del gusto o el olfato, así como condicionantes aversivos que producen efectos fisiológicos adversos en el animal (vómito, diarrea o malestar), por lo que no vuelven a comer el alimento tratado (Hopkins y Murphy, 1982).

Cuando se pretende usar compuestos químicos hay que evaluarlos en varias especies, determinar reacciones o consecuencias y definir las concentraciones no letales que garanticen el efecto de aversión condicionado (Cauteren et al., 2005). Para que una semilla peletizada afecte de la manera deseada es necesario que el animal la degluta completamente y que llegue a su sistema digestivo. También hay que considerar las características de dureza de la testa del germoplasma, así como sus posibles consumidores en las zonas donde se planea dispersarlas. Aunque los principales granívoros son roedores, entre ellos hay diferencias de tamaño y capacidad para morder y eliminar una testa dura. En México no se dispone de evidencias científicas sobre el consumo de semillas con protección química dispersadas de manera artificial, y de sus efectos para disminuir el daño sobre las mismas.

Las ardillas pertenecen a la familia Sciuridae del orden Rodentia, con una riqueza de 35 especies y amplia distribución en los ecosistemas boscosos de México, y son, además, las principales consumidoras de semillas forestales (Ceballos y Oliva, 2005). Hay roedores más pequeños, como los ratones de campo, o de mayor tamaño como Dasyprocta punctata Gray,1842 (sereque) y Cunicülus paca Linnaeus, 1766 [tepezcuintle] con otras capacidades anatómicas mandibulares, por lo que comen las semillas más duras. Incluso, hay aves: loros y pericos que por la capacidad de su pico abren o consumen las más duras con mayor eficiencia que las ardillas.

La conducta de los animales como agentes causantes de daños económicos está ligada a la situación o tamaño de sus poblaciones y al efecto de su dependencia directa o indirecta de los seres humanos. Es necesario observarlos cuando tienen a su alcance las simientes peletizadas. En el Vivero de Coyoacán de la Ciudad de México habita una población de Sciurus aureogaster F. Cuvier, 1829 (ardilla gris) introducida a mediados del siglo XX, habituada a la presencia del hombre y a ser alimentada por él. En el año 2000 se estimó una densidad de 5.9 a 6.6 individuos ha^-1, con una población total de 254 a 270 ardillas (Mora-Ascencio et al., 2010). Estudios recientes indican cifras superiores, con más de 1 500 individuos y una densidad de 38 animales ha^-1, casi 10 veces superior a la de las poblaciones silvestres (Semarnat, 2012). No obstante al ser un sitio inmerso en la mancha urbana son depredadaspor Parabuteo unicinctus (Temminck, 1824) (aguililla de Harris), aunque su impacto no es suficiente para reducir su población. A principios de 2012 las autoridades del vivero establecieron un programa de reubicación para disminuirlas en 50% ,ya que son consideradas como una plaga, pues ocasionan una pérdida de la producción total de plantas estimada en 25% como resultado de la ingesta de sus ápices; y dañan a los árboles por descortezamiento (Semarnat, 2012). Esta población es atípica en comparación con las silvestres, ya que además de su sobrepoblación han sido condicionadas a ser alimentadas de manera artificial por los visitantes. Otra diferencia es que las ardillas silvestres son de hábitos arborícolas, solitarias y solo se reúnen para reproducirse en grupos no mayores a cuatro individuos (Ceballos y Oliva, 2005), al contrario de las que habitan en el vivero, que buscan en el suelo su alimento y se agrupan en conjuntos con más de 10 individuos.

Es posible que el consumo animal elimine las semillas peletizadas, por ello es necesario determinar en qué proporción el material recubierto dispersado de manera artificial sobrevive para participar en el reclutamiento de plántulas. Pero antes, se requiere determinar si los productos químicos que se usarán son o no letales para la fauna. En caso negativo se debe probar cómo reaccionan los consumidores, específicamente ardillas, ante una semilla de testa dura tratada. Por lo tanto, el objetivo del presente trabajo fue registrar la reacción y conducta de ardillas semisilvestres al exponerles a semillas pildoradas para su consumo, y evaluar la efectividad del recubrimiento en tres especies forestales.

El vivero se ubica en la delegación Coyoacán del Distrito Federal, tiene una superficie de 39 ha, cuyo punto central son las coordenadas 19° 21’ 15.7" N y 99° 10’ 17.7" O, con una altitud de 2 267 m; forma parte del parque nacional "El Histórico Coyoacán", decretado en 1938.

Se utilizaron semillas representativas de condiciones ambientales contrastantes que pueden ser usadas en actividades de reforestación aérea: Pinus ayacahuite Ehren., Pinus cembroides Zucc. y E. cyclocarpum, P. ayacahuite es parte fundamental de los bosques de altura de México, tiene un gran valor económico y ecológico, y sus semillas son consumidas por la fauna silvestre (Musálem y Ramírez, 2003). P. cembroides es de amplia distribución en zonas semiáridas y proporciona la mayor parte del piñón que se comercializa en el país, el cual también es alimento para la fauna (Vázquez-Yanes et al., 1999a). E. cyclocarpum es un árbol tropical muy abundante que se usa para sombra de ganado, y con su madera se elaboran tablas y materiales de construcción (Pennington y Sarukhán, 2005); la testa de su semilla es la más gruesa y dura de los tres taxa estudiados.

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El procedimiento para su recubrimiento consistió en agregar de 20 a 30 mL en un recipiente de boca ancha de alguna de las siguientes soluciones: insecticida + pintura de látex, o cloruro de litio + pintura de látex por cada kilogramo de semillas, para formar una capa delgada sobre la testa. Con una pala de plástico se integró todo con movimientos suaves y se dejó en reposo durante un minuto. En seguida se adicionó el fungicida o benzoato de sodio en la proporción específica, de acuerdo con el tipo de pildorado y la especie (Cuadro 2), a continuación se espolvoreó de forma homogénea sobre el germoplasma, y se mezcló. Inmediatamente después se añadieron, poco a poco, 50 a 70 g de vermiculita molida por kilogramo de semillas durante el mezclado y cuando comenzaron a individualizarse se extendieron sobre una superficie plana y se dejaron secar durante 3 horas (Figura 1).

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El trabajo de campo en el vivero consistió en recorrer Ios 17 andadores en los que hay poca presencia de visitantes, entre las 8:00 y las 13:00 horas. Se localizaron ardillas para ofrecerles dos semillas: primero una con tratamiento químico, y se observó su conducta hasta que terminaron de consumirla o manipularla. A continuación, se les ofreció la otra simiente, pero sin tratamiento (testigo). En todos los casos las semillas se expusieron de manera directa al hocico, con un guante industrial de protección, para evitar mordidas o rasguños.

Se continuó con la búsqueda para localizar otro animal y exponerlo a las dos semillas, hasta completar 11 o 12 pruebas (ardillas) con igual tratamiento de peletizado y su correspondiente testigo. Este procedimiento permitió no repetir un registro para un animal en el mismo sitio. Se procedió de idéntica manera con el resto de los taxa y sus respectivos tratamientos, en diferentes días y secciones del vivero.

En cada prueba individual se documentó la conducta de las ardillas; semilla aceptada = 1; semilla no aceptada = 0; semilla aceptada y roída pero embrión no consumido = 1(0); semilla no consumida = 0; semilla enterrada = 1; semilla no enterrada = 0. Cuando un individuo aceptó la semilla, pero no consumió el embrión, aunque trató de quitar la testa, la prueba se consideró como negativa: 1(0). En este caso, los análisis se efectuaron con el valor 0; aunque la observación es importante, ya que en muchas ocasiones se enterró la semilla con la intención de que germine cuando las condiciones ambientales sean propicias para ello.

Estos datos corresponden a muestras pareadas dependientes. Para su análisis se empleó la prueba de McNemar, método no paramétrico usado con datos nominales (1 o 0), aplicado a una tabla de contingencia 2 x 2 con una característica dicotómica para determinar si las frecuencias marginales de filas y columnas son iguales (Zar, 1989). La hipótesis nula (Ho) fue que las dos probabilidades de cada resultado son las mismas; es decir, la proporción de semillas tratadas y no tratadas consumidas es igual. La hipótesis alterna (Ha) fue que la proporción de semillas tratadas y no tratadas consumidas no es la misma. Se consideró una prueba de bondad de ajuste (X ²) con las frecuencias observadas f₁₂ y f₂₁(b y c en la tabla de contingencia). Cuando la sumatoria de los datos discordantes (b y c) es menor a 10, es preferible una prueba de distribución binomial; no obstante el resultado es similar si se aplica una corrección de continuidad en la de MacNemar con el programa R (macnerm.test; R Core Team, 2012).

Las pruebas de campo se realizaron durante seis días, entre el 27 de septiembre y el 10 de octubre de 2012. El esfuerzo de muestreo fue de 845 minutos (14.1 horas hombre^-1). A 115 ardillas se les ofrecieron 215 semillas: 113 pildoradas y 102 no recubiertas. La diferencia se debe a que en 15 ocasiones los individuos se alejaron después de presentarles la primera semilla y no se localizaron nuevamente, por lo que son pruebas incompletas y no se incluyeron en el análisis estadístico. La conducta de algunos organismos consistió en acercarse, oler las semillas e ignorarlas. Otros las aceptaban, se alejaban hacia la orilla del andador, donde adoptaban una posición sentada con la cola erecta y la manipulaban con las manos para roerlas. Esto atraía a más ardillas, que se aproximaban para intentar despojarla, con ello provocaban que huyeran subiendo al árbol o tocón más cercano. Ahí continuaban royendo la testa hasta romperla o desprenderla, lo que en la mayoría de los casos lograron con las de pino, en mayor proporción con R cembroides. Ninguna de las semillas de E. cyclocarpum pudo ser abierta, pese a que algunos individuos trataron de hacerlo hasta por 5 minutos sin éxito. En las 19 ocasiones que sucedió esto, terminaron enterrándolas u ocultándolas en huecos de los árboles (Figura 2).

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Seis semillas de P. ayacahuite y 10 de P. cembroides tuvieron como destino ser enterradas, sin que sus testas fueran abiertas. En el primer caso, la mayoría correspondió a las peletizadas (4), mientras que de la segunda especie la cantidad fue igual. La manera general de enterrar las semillas consistió en llevarlas al pie de un arbusto o tocón y empujarlas con el hocico hasta una profundidad de 1 o 2 cm. Después, las cubrían con tierra y hojarasca, con ambas manos de manera alterna, empujándolas hacia abajo. En una ocasión, la ardilla trepó a un árbol de Cupressus sp. de 5 m de altura y colocó la semilla pildorada de E. cyclocarpum en una rama a 1.8 m sobre el suelo.

La prueba de McNemar con corrección de continuidad se aplicó solamente en los casos donde los valores de alguna de las dos celdas contrastantes (b y c), o ambas fue igual o mayor a 1; es decir, cuando una semilla fue consumida y la otra no. Esto sucedió con dos tratamientos de P. ayacahuite y los tres de P. cembroides. Las cinco pruebas no fueron estadísticamente significativas (X ² (1, n = 11) = 0, p = 1), lo que indica que no hubo diferencia en el consumo entre semillas peletizadas y no recubiertas de estos dos pinos. No fue posible analizar los datos de E. cyclocarpum, ya que ninguna de las 73 semillas fue consumida, pildoradas y testigos.

Las ardillas del Vivero de Coyoacán mostraron dos patrones generales de conducta durante el experimento: 1) abrir o tratar de abrir la testa dura para consumir el embrión, y 2) enterrar las semillas que no abrieron. Las semillas con testa dura, generalmente, son abiertas o esta es eliminada por roedores para consumir el embrión. Por lo tanto, su recubrimiento con productos químicos no las protegió ni evitó a las ardillas. Para que el peletizado tenga el efecto deseado, las semillas deben ser deglutidas por completo, lo que no sucedió; además es necesario probar semillas de testa delgada, como las de otros pinos.

Las semillas de E. cyclocarpum no fueron ingeridas por las ardillas grises, lo que pudiera explicarse porque no son parte de su dieta en condiciones naturales, a diferencia de otras especies de ardillas que sí las comen (Villa y Cervantes, 2003). La mayoría de los animales que si lo hacen en el trópico son roedores: ratones de campo y como ratones de campo y el tepezcuintle y otros mamíferos grandes como Tapirus bairdii (Gill, 1865) y animales domésticos, entre ellos los equinos.

Algunas de las semillas son transportadas y abandonadas sin ser comidas (roedores pequeños), o pasan a través del tracto digestivo sin destruirse y son depositadas en las heces (tapir, caballo, vaca), de tal manera que se dispersan por este medio, dichos animales actúan como agentes depredadores-dispersores (Janzen, 1983; Vázquez-Yanes et al., 1999b).

La conducta de soterrar semillas es común entre roedores como ardillas y ratones que habitan en ecosistemas forestales. Las ardillas pueden localizar mediante el olfato semillas enterradas, también recuerdan el sitio donde las colocaron (Jacobs y Liman, 1991; Flores-Peredo et al., 2011). Algunos de esos propágulos escapan a la destrucción o consumo, germinan y producen plántulas, aunque la contribución de las semillas acumuladas en el suelo por estos mamíferos, probablemente, es de poca importancia en la regeneración de los bosques (Ibáñez y Soriano, 2004).

Al eliminar la testa de las semillas de P. cembroides y P. ayacahuite, las ardillas consumieron el embrión, lo que anuló el efecto de los recubrimientos químicos evaluados. Además, las peletizadas fueron consumidas en la misma proporción que las testigo. Se requiere explorar otras alternativas de manejo para evitar daños a semillas dispersadas de manera aérea o aplicar el recubrimiento a especies de testa suave.

Ninguno de los tratamientos funcionó como repelente y no se documentó una disminución significativa del consumo de semillas forestales como efecto de su recubrimiento con productos químicos aversivos, por lo que no controló los daños por consumo de las ardillas del Vivero de Coyoacán.

Referencias

Cauteren, K. C., R. A. Dolbeer and E. M. Gese. 2005. Identification and Management of wildlife damage. in: Braun, C. E. (ed.). Techniques for wildlife investigation and Management. 6^th. ed. The Wildlife Society. Bethesda, Maryland, MD USA. pp. 70-778.         [ Links ]

Ceballos, G. y G. Oliva (coords.). 2005. Los mamíferos silvestres de México. Fondo de Cultura Económica, Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad. México D. F. México. 1986 p.         [ Links ] 

Comisión Nacional Forestal (Conafor). 2005. Reforestación aérea. Proyecto 2005. Informe técnico ejecutivo. Coordinación General de Conservación y Restauración, Gerencia del Programa Nacional de Reforestación. Zapopan, Jal. México. 62 p.         [ Links ]

Flores-Peredo, R., L. R. Sánchez-Velásquez, J. Galindo-González and Morales-Mávil. 2011. Post-dispersed pine seed removal and its effect on seedling establishment in a Mexican temperate forest. Plant Ecol. 212:1037-1046.         [ Links ]

García C., X., E. Velasco B., B. Rodríguez S., A. González H. y F. Camacho M. 2010. Evaluación de la siembra aérea con Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb en el ejido Leona Vicario, Quintana Roo. Rev. Mex. Cien. For. 1(1):109-119.         [ Links ]

Hopkins, S. R. and T. M. Murphy. 1982. Testing of lithium chloride aversion to mitigate raccoon depredation of loggerhead turtle nests. Proc. Annu. Conf. Southeast. Assoc. Fish and Wildl. Agencies 36:484-491.         [ Links ] 

Ibáñez, J. y P. J. Soriano. 2004. Hormigas, aves y roedores como depredadores de semillas en un ecosistema semiárido andino de Venezuela. Ecotropicos 17:38-51.         [ Links ]

Jacobs, L. F. and E. R. Liman. 1991. Gray squirrels remember the locations of buried nuts. Animal Behaviour 41:103-110.         [ Links ]

Janzen, D. E. (ed.) 1983. Costa Rican Natural History. University of Chicago Press, Chicago. IL USA. 823 p.         [ Links ]

Mora-A., P., A. Mendoza-Durán y C. Chávez. 2010. Densidad poblacional y daños ocasionados por la ardilla Sciurus aureogaster: Implicaciones para la conservación de los viveros de Coyoacán, México. Revista Mexicana de Mastozoología 14:7-22.         [ Links ]

Musálem, M. A. y A. Ramírez L. 2003. Monografía de Pinus ayacahuite var. veitchii Shaw. Libro Técnico 6, División Forestal, INIFAP. México, D.F. México.364 p.         [ Links ]

Pennington, T. D. y J. Sarukhán. 2005. Árboles tropicales de México. 3^a. ed. UNAM y FCE. México, D .F. México. 523 p.         [ Links ]

R Core Team. 2012. R: A Language and Environment for Statistical Computing Version 2.15.2. R Foundation for Statistical Computing. Vienna, Austria. URL http://www.R-project.org. (16 de enero de 2013).         [ Links ]

Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat). 2012. Atenderá Semarnat sobrepoblación de ardillas en los Viveros de Coyoacán. Com. 005/12. Biosfera, Sala de prensa online de la Semarnat. http://dsiaplicaciones.semarnat.gob.mx/sdp2009/index.php?option=coraontent&view=artide&id=4372:com-00512-atendera-semarnat-sobrepoblacion-de-ardillas-en-los-viveros-de-coyoacan&catid=50:comunicados&Itemid=110 (26 noviembre 2012).         [ Links ]

Vázquez-Yanes, C., A. I. Bátiz Muñoz, M. I. Alcocer Silva, M. Gual Díaz y C. Sánchez Dirzo. 1999a. Árboles y arbustos potencialmente valiosos para la restauración ecológica y la reforestación. Pinus cembroides Reporte técnico del proyecto J084. Conabio - Instituto de Ecología, UNAM. México, D.F México. pp. 208-210.         [ Links ]

Vázquez-Yanes, C., A. I. Bátiz Muñoz, M. I. Alcocer Silva, M. Gual Díaz y C. Sánchez Dirzo. 1999b. Árboles y arbustos potencialmente valiosos para la restauración ecológica y la reforestación. Enterolobium cyclocarpum. Reporte técnico del proyecto J084. Conabio- Instituto de Ecología, UNAM. México, D.F. México. pp.161-164.         [ Links ]

Villa R., B. y F. A. Cervantes. 2003. Los mamíferos de México. Grupo Editorial Iberoamérica, México, D .F. México. 140 p.         [ Links ]

Zar, J. H. 1989. Biostatistical analysis. 2^nd ed. Prentice-Hall, Inc. Englewood Cliffs, NJ. USA. 718 p.         [ Links ]