Caracterización epidemiológica de las áreas endémicas de estomatitis vesicular en México (1981-2012)

Epidemiological characterization of vesicular stomatitis in Mexico (1981-2012)

Roberto Navarro Lópezª, Lauro Vázquez Salinas^b, Susana Arellano Chávez^c, Irene López González^a, César Luis Villarreal Chávezª, Juan Antonio Montaño Hiroseª

^a Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria / Dirección General de Salud Animal. Avenida Municipio Libre 377, Piso 7 Ala B, Col. Santa Cruz Atoyac, Deleg. Benito Juárez. 03310, México DF. México. clviHarrealch02@yahoo.com.mx Correspondencia al quinto autor.

^b USDA/ARS Plum Island Animal Disease Center, Greenport, NY. USA.

Resumen

El presente estudio se diseñó para mejorar el sistema de vigilancia de las enfermedades vesiculares en México, bajo el sistema de planeación estratégica, identificando las zonas endémicas a través de la estabilidad de linajes virales del serotipo Nueva Jersey, y analizando epidemiológicamente la información generada en 32 años de vigilancia e investigación. Se presentan los resultados que permitieron caracterizar epidemiológicamente las áreas donde se mantiene el virus de estomatitis vesicular de manera secular en México, y con ello, los componentes necesarios para la construcción de la Matriz de Indicadores para Resultados (MIR) para el programa de vigilancia de las enfermedades vesiculares en México, que pueden también servir para otros países afectados por esta enfermedad. Adicionalmente se aportan elementos para la prevención de la enfermedad, así como mejorar el comercio internacional de animales de países endémicos de estomatitis vesicular.

Palabras clave: Linajes, Exportación de caballos, Vectores, Estomatitis vesicular, MIR.

Abstract

The present study aims to improve the surveillance system of vesicular diseases in Mexico, using the strategic planning system, by identifying endemic areas in which the New Jersey serotype viral lineages are stable and by analyzing the information generated during 32 yr of monitoring. We show the necessary elements for building the Matrix of Results Indicators (MRI) that could be used on the vesicular diseases surveillance program in Mexico and in other affected countries. The results that allowed the characterization of the epidemiological areas where the virus of vesicular stomatitis (VS) remains in a secular way in Mexico are presented. Elements for disease prevention are also provided in order to improve the live animal international trade.

Kye words: Vesicular stomatitis, Horse export, Endemic stomatitis, Vectors.

En México, la estomatitis vesicular (EV) es una enfermedad endémica transmisible, de notificación inmediata obligatoria a las autoridades de salud animal por su importancia estratégica y por sus efectos en la producción pecuaria y comercio internacional⁽¹⁾. Las mayores pérdidas en producción se presentan en brotes fuera de las zonas endémicas^(2,3). La Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE) la retiró de las enfermedades de importancia económica en el año 2014⁽⁴⁾. Sin embargo, la Unión Europea (UE) mantiene sus restricciones en el comercio de animales provenientes de países infectados⁽⁵⁾. La EV es causada por un virus del género Vesiculovirus de la familia Rhabdoviridae, orden Mononegavirales. Se identifican dos serotipos, denominados Nueva Jersey (NJ) e Indiana (IN)^(2,6). El serotipo NJ es responsable del 90 % de los casos clínicos^(2,7) identificándose por primera vez en 1947, en el estado de Aguascalientes durante la epizootia de fiebre aftosa (FA)^(8,9,10). Se reconoce que ambos serotipos NJ e IN se mantienen de manera endémica en múltiples linajes virales, en reservorios desconocidos ubicados en diversas zonas tropicales del continente americano, y que ambos son responsables de la presentación anual de casos clínicos fuera de las zonas endémicas^(11,12). Existen diversas hipótesis para explicar este fenómeno, la más sólida plantea que se debe al movimiento de vectores^(2,12,13). En el serotipo NJ, por medio de análisis filogenéticos, se han reconocido seis clados, siendo el clado I el que abarca los virus circulantes en Norteamérica incluyendo México^(2,12), asimismo, se han logrado identificar escapes del clado II de Centroamérica en el centro y sur de México⁽¹²⁾. Para el virus IN, se reconocen dos clados, los virus mexicanos se comparten con los identificados en los de USA⁽²⁾.

La EV es una arbovirosis; los vectores incriminados son las moscas areneras Lutzomias spp (Diptera, Psychodidae)^(14,15,16) y las moscas negras Simulidos spp (Díptera: Simulidae)^(3,17), en las que se ha comprobado experimentalmente transmisión horizontal y transovárica^(2,14,17). Otras especies de vectores pueden estar involucradas^(18,19). Se ha planteado que los virus de EV afectan primariamente a los insectos y que ocasionalmente infectan a los mamíferos⁽²⁰⁾. La EV afecta de manera clínica a los bovinos, porcinos y equinos, sin embargo, existen infecciones subclínicas que se detectan por serología en una amplia gama de especies animales^(2,21). En humanos, es considerada una zoonosis menor⁽²²⁾ y no se reconoce que exista el estado de portador^(23,24). El virus se transmite por vía transcutánea o transmucosa⁽¹⁷⁾, y los animales afectados clínicamente presentan vesículas en labios, lengua, encías, narinas, pezones, banda coronaria y espacio interdigital de las pezuñas, pudiendo afectar al 90 % de los animales expuestos⁽²⁵⁾. Estos elementos se utilizan como indicador para la vigilancia de la FA. Ambas enfermedades son indistinguibles clínicamente, por lo que la vigilancia de enfermedades vesiculares es de alta prioridad, considerando, que una baja en la sensibilidad del programa de vigilancia, puede ocasionar que no se detecte oportunamente la FA.

El presente estudio fue diseñado para caracterizar epidemiológica y molecularmente las áreas endémicas de EV y con ello, generar los Indicadores y la línea base necesarios para la construcción de la Matriz de Indicadores para Resultado (MIR)⁽²⁶⁾ a fin de coadyuvar a mejorar el sistema de vigilancia de las enfermedades vesiculares en México.

MATERIALES Y MÉTODOS

Los registros de casos presentados de EV corresponden a bases de datos de la Dirección General de Salud Animal, del Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA), generados por la Comisión México - Estados Unidos para la Prevención de la Fiebre Aftosa y otras Enfermedades Exóticas de los Animales (CPA) durante 32 años, en el período 1981 a 2012. Esta información contiene datos epidemiológicos y geográficos. Se incluye información generada en los proyectos de colaboración entre Agricultural Research Service - United States Department of Agriculture (ARS - USDA) y CPA-SENASICA 2000 - 2004, no publicados, cuyo objetivo principal fue caracterizar las zonas endémicas de EV en México, donde se obtuvieron registros precisos de cada investigación por enfermedad vesicular en los estados de Chiapas, Tabasco, el sur de Veracruz y el Istmo de Oaxaca. El total de registros en este proyecto fueron 207 investigaciones en hatos confirmados con EV (310 animales promedio/investigación).

El estudio epidemiológico es descriptivo⁽²⁷⁾, con información oficial de SENASICA de los casos confirmados, donde caso confirmado de EV, es una explotación pecuaria en la que se ha demostrado en animales enfermos la presencia del virus de EV, mediante una prueba oficial de muestras de epitelios y líquidos vesiculares, procesados por las técnicas de fijación de complemento y aislamiento viral (hasta 2005). A partir de 2006, por las técnicas de ELISA-DAS (Double Antibody Sandwich) y RT-PCR.

La serología positiva no es confirmatoria de un caso, los resultados de laboratorio de los sueros sanguíneos reportados en este estudio, fueron producto de las investigaciones en los hatos infectados de EV analizados por la técnica de seroneutralización.

El análisis estadístico se realizó con el programa SPSS for Windows Versión 15.0, SPSS Inc, Chicago Ill, USA, 2006, para el cálculo de proporciones y desviaciones estándar.

Se calculó la Incidencia de EV por 100 mil bovinos, considerando todos los casos por cada año. El algoritmo utilizado fue IEV= (CCEV/PT) 100,000, donde IEV es igual a la incidencia de la estomatitis vesicular en el año t, CCEV es igual al número de casos confirmados de estomatitis vesicular en el año, y PT es igual a la población total de bovinos en el año t.

Para determinar si la densidad animal influye en la persistencia viral, se calculó la proporción (P), que es el número de casos confirmados de EV por año, dividido entre el número de hatos de bovinos en cada entidad federativa de acuerdo al INEGI⁽²⁸⁾ multiplicado por 10 mil.

Para determinar la ubicación espacial de los casos de EV por tipo de clima, se usó la desarrollada por Koppen^(29,30). En esta clasificación, el clima Af corresponde a cálido húmedo con lluvias todo el año, Am corresponde a cálido húmedo con lluvias en verano, y Aw cálido sub-húmedo con lluvias en verano. Los datos estadísticos y de precipitación pluvial se obtuvieron en los sitios oficiales del Instituto Nacional de Estadística y Geografía⁽²⁸⁾, la Comisión Nacional del Agua⁽³¹⁾ y la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales ⁽³²⁾.

Con la finalidad de describir la variabilidad genética del virus de estomatitis vesicular serotipo Nueva Jersey en México, por ser el de mayor prevalencia, se realizó el análisis filogenético de 27 cepas (Cuadro 1), todas ellas disponibles en la base de datos de secuencias genéticas del NIH (National Institute of Health de los EUA) conocida como GenBank. Estas cepas se colectaron entre 1982 y 2004 de bovinos en los estados de Chiapas (n=15), Tabasco (n= 4) y Veracruz (n=8) y fueron secuenciadas previamente por otros autores^(33,34,35). Para el análisis filogenético se utilizaron 408 nucleótidos que forman parte de la región hipervariable del gen P del virus EV. Esta región del genoma tiende a acumular una gran cantidad de mutaciones a lo largo del tiempo, y puede reflejar lo que sucede en otras partes del genoma, por lo que ha sido usada en trabajos de caracterización filogenética^(33,34,35).

El análisis filogenético se llevó a cabo con el software MEGA 5.03⁽³⁶⁾. Los parámetros de reconstrucción filogenética incluyen máxima verosimilitud como método de reconstrucción filogenética⁽³⁷⁾, Tamura de 3 parámetros con distribución gamma⁽³⁸⁾ como método de substitución nucleotídica, y como soporte estadístico se utilizaron 100 réplicas del método de Bootstrap⁽³⁹⁾. Adicionalmente, con la finalidad de calcular la diversidad genética total y por Estado, utilizando el software Mega 5.03, se realizaron comparaciones pareadas entre las secuencias tomando en cuenta el número de diferencias nucleotídicas.

RESULTADOS

El total de casos confirmados de EV en el período 1981-2012 fue de 1,561. El año con mayor registro fue 1983 (n= 124) y el mínimo en 2012 (n= 7). El promedio por año fue de 48.78 ± 27.1 casos registrados por el sistema en el periodo. El estado que mostró mayor promedio de casos por año fue Veracruz con 12.06 ± 7.8, seguido por Chiapas 11.56 ± 11.01 y Tabasco con 5.31 ± 7.2. En el 80.72 % de los casos registrados (n= 1,260), no se especifica el serotipo de EV. El 18.78 % de los casos (n= 293) corresponden al serotipo NJ y el 0.5 % (n= 8) son del serotipo IN. La relación NJ-IN es de 37 a 1. Con respecto a la frecuencia de casos totales en el periodo, el 59.3 % se registró en los estados de Veracruz (24.7 %), Chiapas (23.7 %) y Tabasco (10.9 %) (Figuras 1, 2).

La incidencia de estomatitis vesicular (IEV) a nivel nacional en este periodo fue de 0.163 ± 0.212 por 100 mil bovinos. Para Chiapas fue de 0.469 ± 0.45, Tabasco 0.330 ± 0.42 y Veracruz 0.304 ± 0.20 por 100 mil bovinos (Cuadro 2).

La proporción de casos de EV por 10 mil hatos (PCEV/10 mil hatos) fue muy variable en el país, detectando una mayor PCEV para estados con pocos hatos ganaderos como el estado de Morelos, que tuvo una proporción 1.5/10 mil hatos (DE ± 2.9), o Colima, con 1.8/10 mil hatos (DE ± 4.3). Para los estados de Chiapas, Tabasco y Veracruz, que presentan casos de EV todos los años y tienen una alta densidad ganadera, la proporción fue de 1.3 ± 1.3; 1.4 ± 2.0 y 1.0 ± 0.7 respectivamente (Figura 2, Cuadro 3).

Al contrastar los porcentajes de casos por entidad federativa, contra la PCEV/10 mil hatos, sobresalen los estados de Veracruz, Chiapas, Tabasco, y en menor medida, pero por arriba de los promedios, el estado de Guerrero, indicando las zonas de mayor actividad viral (Figura 2). Estados con altas densidades de ganado bovino como Jalisco, Chihuahua y Sonora, se localizan por debajo del 5 % de los porcentajes de presentación y con proporciones de morbilidad menores al 0.4/10 mil hatos. Estados como Colima y Morelos presentan proporciones superiores a Tabasco, Chiapas y Veracruz, pero también por debajo del porcentaje de presentación del 5 %.

La especie más afectada por su frecuencia, fue la bovina con el 91 % de los casos, siguiendo en orden de importancia los ovinos, porcinos, equinos y caprinos. Con respecto a la temporalidad, la presencia de casos es directamente proporcional al ciclo de lluvias en México (mayo - octubre) (Figura 3). El pico de casos de EV se registra en el mes de octubre, con 276 casos en los períodos descritos.

Al analizar el comportamiento de la enfermedad en el tiempo y el espacio, se detectó un ciclo de presentación anual para los estados de Chiapas, Veracruz y Tabasco, afectando municipios aledaños de los estados de Oaxaca, Puebla y Campeche (Figura 4). Es posible la existencia de una zona endémica en el estado de Guerrero con influencia en municipios de los estados de Michoacán, oeste y costa de Oaxaca, Morelos y sur de Puebla. A nivel municipal, los municipios con mayor actividad viral en el tiempo y el espacio, corresponden a los ubicados en la zona central de Chiapas, los límites de Tabasco con Chiapas y el sur de Veracruz. De igual forma, sobresalen los municipios de los límites de Tabasco y Chiapas con la región del Petén en Guatemala.

Cuando se analizaron los casos de la zona endémica (Veracruz, Chiapas y Tabasco) en relación a los tipos de clima y precipitación pluvial, se observó que el período de menos casos de EV, corresponde a la temporada más seca del año, que es abril, con el 3 % (Figura 3). Conforme inicia el período de lluvias en mayo, se registra un incremento de casos, que continúa hasta alcanzar el máximo en el mes de octubre, con el 21 %, disminuyendo conforme el temporal de lluvias decrece. Para octubre, el 80 % del agua de lluvia ha caído, y se detectan diferencias en el acumulado de casos de EV por tipo de clima: en el clima Af, 68.9 % de los casos se registraron al término del período de lluvias, en el clima Am, el 56.6 % y en el Aw 51.4 %.

En el Proyecto Agricultural Research Service -United States Department of Agriculture (ARS -USDA) y CPA-SENASICA en el año 2003 se registraron 207 investigaciones confirmadas con la identificación del virus de EV, con un promedio de 310 animales por investigación. Por las técnicas de fijación de complemento y aislamiento viral se confirmó la presencia del serotipo NJ en 545 animales, de una población de 6,495 en riesgo (0.8 %). En los 545 animales con lesiones vesiculares, se encontraron un total de 627 lesiones. El 56 % correspondió a la boca, incluyendo la lengua, encías y labios. La segunda lesión en importancia se localizó en los pezones. El mayor número de animales con lesiones vesiculares encontradas correspondió al clima Aw con el 53.9 %, siguiendo en importancia el clima Am con 32.1 % y Af con 13.9 %. A nivel serológico, durante la investigación de campo, se recuperó suero sanguíneo a 480 animales infectados clínicamente de EV. La prueba de seroneutralización demostró que el 62.3 % tenía anticuerpos neutralizantes contra EV del serotipo Nueva Jersey (T 1:801:2560), el serotipo Indiana el 0.4 % (T 1:101:320) y el 25.2 % contra ambos serotipos Nueva Jersey e Indiana; el 9.5 % resultaron negativos.

Diversidad Genética

La diversidad nucleotídica del virus de estomatitis vesicular Nueva Jersey en México fue estimada sobre 4 %. Valores similares fueron encontrados para cada uno de los tres estados. Esta alta diversidad nucleotídica de correlación se muestra en la Figura 5, donde fue posible distinguir la presencia de por lo menos nueve diferentes linajes virales, los cuales circulan en Chiapas, Veracruz y Tabasco. Asimismo, fue posible estimar el tiempo que algunos de estos linajes han estado circulando; por ejemplo, en el linaje número VIII se agrupan las secuencias NJ1182VCB2 (recuperada en Veracruz en 1982) con las secuencias NJ0903CPB y NJ0803CPB3 (recuperadas en Chiapas en 2003) con una diferencia entre ellas en el tiempo de aislamiento de 21 años. Otros ejemplos son las secuencias de linaje II NJ0589VCB con la secuencia NJ1003TBB, y las secuencias del linaje V NJ1103TBB2 y NJ0789CB4, en estos casos con 14 años de diferencia. Estos resultados indican que estos virus han logrado establecerse en diferentes nichos ecológicos en los estados de Chiapas, Tabasco y Veracruz y que mantienen una gran estabilidad genética, siendo responsables de la presentación de casos anualmente.

DISCUSIÓN

Se pueden presentar brotes explosivos, muy localizados dentro de las zonas endémicas en explotaciones tecnificadas de cerdos y bovinos estabulados, que deben alertar al sistema de vigilancia. Esta población, posiblemente no está expuesta al virus, como lo están los animales de libre pastoreo. Como ejemplo, en la región de Villaflores, Chiapas, en donde está plenamente demostrada la actividad viral⁽⁷⁾, se comprobó un brote de EV-NJ en una explotación de cerdos integrada y tecnificada, afectando a más del 90 % de los animales; este brote se asoció a la presencia de bovinos dentro de las unidades de producción, lo cual ocasionó severas pérdidas económicas. Esto es importante estudiar, debido a que los insectos transmisores posiblemente son atraídos por los bovinos⁽⁴⁰⁾; esto es factible, ya que después de que fueron retirados los bovinos, no se han presentado nuevos casos en más de 15 años.

En 2003, se confirmaron dos brotes de EV-NJ en cerdos de traspatio en los municipios de Minatitlán, Veracruz y Comalcalco, Tabasco; a los animales infectados se les tomó, además de los epitelios, muestra de sangre, presentando títulos neutralizantes para los dos serotipos NJ (T 1:280) e IN (T 1:20-1:360). Fuera de la zona endémica, en el norte del país, en el municipio de Navojoa, Sonora, región lejana a las zonas endémicas, en el año 2009 se presentó un brote en una granja tecnificada de porcinos por el serotipo NJ confirmado por aislamiento viral en ratón lactante. La población era de 4,174 animales, y al momento de la investigación había 200 enfermos con vesículas en diferentes partes del cuerpo y 10 muertos por causa desconocida. Los anticuerpos neutralizantes en seis animales afectados clínicamente tuvieron un título de 1:1024 al serotipo NJ.

Los datos serológicos que se presentan, obtenidos en el período 1981-2012, demuestran que los animales clínicamente afectados con vesículas y confirmada la enfermedad, tenían anticuerpos neutralizantes en un 62.3 %, contrastante con otros artículos que refieren que esta serología oscila entre el 9 a 11 %⁽²⁾.

Los estudios de comportamiento epidemiológico de esta enfermedad en los diferentes países donde se manifiesta de manera endémica, coinciden con el presente estudio, donde los casos clínicos y subclínicos están asociados a la presencia permanente del agente infeccioso, el clima tropical húmedo o seco (Aw, Af y Am), la presencia de vectores y el estado inmunitario de los animales. Un factor de riesgo lo representan los insectos hematófagos, debido a su demostrada participación en la transmisión de la enfermedad, principalmente en la época de lluvias donde incrementan su población, por lo que se ha recomendado el baño insecticida y repelente cuando se presentan casos o brotes confirmados de EV, aunado a restricciones para impedir la movilización de animales clínicamente afectados⁽²⁾. A nivel espacial, se consideró en 1978⁽⁴¹⁾ que las áreas endémicas se encontraban en los llanos costeros alrededor de Veracruz y a lo largo del bajo Istmo de Tehuantepec, y aunque se reconocía que en los estados de Chiapas, Tabasco y sur de Veracruz se mantenía el virus de la EV, el presente estudio lo comprueba a nivel de municipio y tipo de clima, encontrando aún dentro de estos estados, áreas libres de la enfermedad (Figura 4).

No obstante que las pérdidas económicas pudieran ser significativas dentro de las áreas endémicas a causa de la EV, normalmente no genera en los productores ganaderos una preocupación permanente por esta enfermedad, por tanto, no se notifican los casos de EV. Esto puede ser la causa de que no se hayan realizado estudios formales en México para cuantificar su impacto, por pérdidas de leche y peso, o por tratamiento de animales infectados. En los EUA se considera que la EV es económicamente muy importante, principalmente por la restricción en la movilización de equinos^(6,33).

Debido a la gran capacidad de difusión y destrucción del virus de la FA, presente en algunos países sudamericanos y otras regiones del mundo, se ha establecido un programa de detección temprana de FA tomando como base la investigación inmediata de casos de enfermedad vesicular, representada en México exclusivamente por la EV. El presente trabajo señala con claridad los lugares donde la EV es endémica en México y la frecuencia en la que se ha presentado en latitudes fuera de las zonas endémicas.

Por su importancia, se debe mantener y mejorar la vigilancia de la EV para detectar en tiempo y forma, posibles casos de FA u otra enfermedad exótica. Para ello se requiere de indicadores, que son las herramientas para clarificar y definir, de forma más precisa, objetivos e impactos de un programa, en este caso de las enfermedades vesiculares. En este estudio, se construyeron dos indicadores estratégicos, como es la IEV/ 100 mil bovinos y la PCEV/10 mil hatos por entidad federativa (Cuadros 2, 3), que constituyen elementos necesarios para la construcción de la Matriz de Indicadores para Resultados en los programas oficiales, que pueden servir como línea base para los servicios veterinarios oficiales responsables de esta vigilancia.

Además de que la EV puede ser confundida con FA, la EV ha sido considerada de importancia para el comercio, especialmente de equinos, donde aparentemente se difundió el virus por movilización de caballos de Norteamérica a Europa durante la primera guerra mundial. La Unión Europea ha elaborado estudios, que en teoría, explican como un virus de EV pudiera eventualmente llegar a Europa y diseminarse^(5,42). Ante este escenario, en 2012 se generó un debate en la OIE para retirar a la EV de la lista de las enfermedades limitantes del comercio internacional⁽⁴³⁾. En la reunión anual de la OIE de 2013 fue un tema de debate⁽⁴⁴⁾ y se consolidó su retiro con la publicación del Código de los Animales Terrestres 2014⁽⁴⁾.

Al crear un indicador basado en la IEV o la PCEV-hato, se tiene una medida verificable de cambio o resultado, diseñada para contar con un estándar contra el cual evaluar, estimar o demostrar el progreso del sistema de vigilancia con respecto a metas establecidas, facilitando además, el reparto de insumos, produciendo productos y alcanzando objetivos que pueden servir entre otras cosas para estudios de regionalización y análisis de riesgo. Cabe recordar que todos los programas sociales, como es el caso de la vigilancia de las enfermedades animales, requieren de la construcción de una MIR. Los indicadores que se proponen, son específicos, porque se encuentran perfectamente vinculados al problema, explícitos, porque están utilizando la incidencia y la proporción, y relevantes por sus implicaciones al comercio y la economía. Sin embargo, análisis posteriores a su utilización serán necesarios para su valoración. Es posible que a través de los años, al intensificarse y tecnificarse la producción en las zonas endémicas de EV, se registren brotes con cuantiosas pérdidas de producción sobre todo en explotaciones lecheras y de producción porcina, que además deben ser investigados para descartar que se trata de FA. Adicionalmente, nos enfrentamos a un fenómeno de cambio climático mundial que puede favorecer la expansión de los artrópodos vectores y el movimiento o amplitud de las zonas endémicas reconocidas en este estudio.

LITERATURA CITADA

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