Estacionalidad de bacterias y hongos en la rizósfera de dos especies de plantas en el Valle semiárido de Zapotitlán, Puebla*

Bacterial and fungal seasonality in the rhizosphere of two species of plants in the semiarid Valley of Zapotitlán, Puebla

Hilda Ventura Soto Aquino^1§, José Alejandro Zavala Hurtado¹, Jesús Pérez Moreno² y Sara Lucía Camargo Ricalde¹

¹ Departamento de Biología, Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa. Apartado Postal 55-535, México 09340 D.F. Tel. 26 193941, 58046456, 58046450. (jazh@xanum.uam.mx), (slcr@xanum.uam.mx). ^§Autora para correspondencia: sotohv@colpos.mx.

* Recibido: febrero de 2011
Aceptado: septiembre de 2012

Resumen

En los sistemas áridos y semiáridos la vegetación se distribuye en parches. Asociados a estos parches, existen microorganismos que participan en la transformación de compuestos orgánicos y minerales, influyen en el contenido y la movilidad de los macro y microelementos, así como en el balance y asimilación por las plantas por lo que son importantes para su crecimiento (Vega et al, 2010). En este trabajo se cuantificaron las poblaciones bacterianas y fúngicas en la rizósfera de dos especies de plantas con diferentes niveles de invasividad en tres parches de vegetación del Valle de Zapotitlán, en el estado de Puebla. Se utilizó el método de diluciones sucesivas para cuantificar las poblaciones microbianas. Los resultados mostraron que las poblaciones microbianas fueron afectadas por las condiciones físicas y químicas del suelo, y por el tipo de la especie vegetal. Adicionalmente, las poblaciones de microorganismos rizosféricos asociadas con plantas de Viguiera dentata y Ferocactus latispinus fueron afectadas diferencialmente por la estacionalidad. El conteo microbiológico de bacterias y hongos totales puede ser utilizado en los trabajos de invasibilidad del ecosistema, al mostrar en términos de su abundancia que son sensibles a los tipos de planta y al clima.

Palabras clave: Viguiera dentata, Ferocactus latispinus, plantas invasoras, microorganismos.

Abstract

Key words: Ferocactus latispinus, Viguiera dentata, invasive plants, microorganisms.

Introducción

En los ecosistemas áridos y semiáridos, la vegetación suele distribuirse en parches. Estos parches a menudo dominados por vegetación arbustiva (Vega et al., 2010), están definidos en una parte importante por variaciones en las propiedades físicas y químicas, así como a la biota edáfica residente (de la Peña, 2009) que constituyen filtros medioambientales para el establecimiento, crecimiento y reproducción de distintas especies de plantas.

Tradicionalmente, se han utilizado de forma mayoritaria parámetros físicos y químicos con potencial indicador del estado general del suelo. Sin embargo, recientemente ha cobrado significativa importancia el estudio de los organismos del suelo, y dentro de ellos, los microorganismos (Garbisu et al., 2007). Ramos y Zúñiga (2008) señalan que el componente microbiológico puede servir como indicador del estado general del suelo, dado que la actividad microbiana es reflejo de condiciones físico-químicas óptimas para el desarrollo de los procesos metabólicos de microorganismos (bacterias, hongos y actinomicetos) que actúan sobre sustratos orgánicos.

Los microorganismos también son un factor importante en el proceso de formación del suelo, participan en la transformación de compuestos orgánicos y minerales, e influyen en el contenido y la movilidad de los macro y microelementos, así como en su balance y asimilación por las plantas (Morell y Hernández, 2008); además, desarrollan funciones esenciales como el ciclaje de nutrimentos para el crecimiento de las plantas, formación de humus del suelo, mejora de las propiedades físicas y el mantenimiento de la biodiversidad de los ecosistemas (Campbell et al., 1997) y en el flujo de energía (Hoffman et al, 2003). Entre los beneficios de los microorganismos para el sistema suelo-planta pueden citarse los siguientes: a) producen hormonas que promueven el crecimiento; b) facilitan el desarrollo de las plantas (Wolfe y Klinomoros, 2005); c) estimulan la germinación de las semillas y el enraizamiento; y d) protegen a las plantas del estrés hídrico y abiótico (Acuña et al., 2006).

Con base en lo antes expuesto, los objetivos del presente estudio fueron: 1) cuantificar las poblaciones totales de hongos y bacterias del suelo crecidas en placas y asociadas con las raíces de individuos de dos especies con características de historia de vida contrastantes que se expresan en diferentes niveles de invasividad (capacidad de invadir un cierto hábitat) definidos en un estudio previo (Jiménez, 2009) plantas invasoras Ferocactus latispinus (Haw) Britton et Rose y Viguiera dentata (Cavallines) Sprengel, teniendo esta última mayor invasividad que la primera; en tres parches de vegetación; y 2) evaluar el efecto de la estacionalidad sobre las poblaciones de hongos y bacterias asociadas a estas plantas en el Valle semiárido de Zapotilán, Puebla.

Materiales y métodos

La vegetación corresponde al matorral xerófilo descrito por Rzedowski (1978) y presenta una gran variación, dependiendo del o los elementos fisonómicamente dominantes; como son las tetecheras Neobuxbaumia tetetzo (Weber) Backeberg, los izotales de Yucca periculosa Baker, o de Beaucarnea gracilis, los cardonales de Cepahalocereus columna-trajani Weber o de Stenecereus stellatus (Pfeiffer) Riccobono, la selva baja espinosa perennifolia donde predomina el mezquite Prosopis laevigata (Willd) M. C. Johnst (Fabaceae), la selva baja caducifolia donde predominan las familias Caesalpiniacea, Fabaceae y Mimosacea y diversos tipos de matorrales espinosos, inermes o parvifolios-esclerófilos (Zavala-Hurtado 1982, Villaseñor et al. 1990, Osorio etal, 1996).

El clima es cálido y semiárido, con una precipitación promedio anual de 380-400 mm y una temperatura media anual de 18-22 °C (Zavala-Hurtado etal, 1996).

Existe una gran diversidad de afloramientos geológicos y tipos de suelo generalmente someros, pedregosos y halomórficos con diferentes estados de alcalinidad y salinidad, entre los cuales sobresalen los Litosoles calcáreos rocosos y poco profundos que derivan primordialmente de rocas sedimentarias y metamórficas, los Cambisoles cálcicos, Rendzinas, Vertisoles, Regosoles, Fluvisoles cálcicos y los Xerosoles cálcicos derivados de evaporitas (Zavala-Hurtado 1982; Osorio et al, 1996).

Especies vegetales evaluadas. Viguiera dentata (Cavallines) Sprengel "chimalacate" (Ramírez et al., 2000) es un arbusto perenne de la FamiliaAsteraceae con amplia distribución en México (Sarquis, 2010). Planta herbácea perenne, erecta de hasta 2.5 m de alto con hojas opuestas o alternas en la parte superior, con limbos generalmente ovados a romboideo-ovados, acuminados en el ápice, enteros o aserrados en el margen, cuneados a truncados en la base; inflorescencia constituida por cabezuelas numerosas agrupadas en panículas cimosas bracteadas, con 50 a 70 flores liguladas, elípticas u oblongas, amarillas. Frutos aquenios obovado-oblongos (Rzedovsky y Rzedovsky, 2001; Jiménez Com. Pers.). Se utiliza como forraje fresco para alimentar a las cabras, para leña y para la producción de miel. Es un arbusto altamente invasivo (Jiménez, 2009), ya sea en áreas cultivadas como en algunos otros espacios disponibles.

Ferocactus latispinus (Haw) Britton et Rose, "ganchuda", es una especie endémica de la región de Tehuacán-Cuicatlán. Cactácea de tallo solitario y ciliíndrico caracterizada por una espina central en forma de gancho de 3.5 a 6.2 cm de largo; flores color púrpura con margen blanco; frutos elipsoides (Arias et al., 1997) con cerca de 1 500 semillas cada uno (Jiménez Com. Pers.). Comúnmente conocido también como biznaga es una planta medicinal utilizada en una infusión para aliviar males de riñón (Martínez et al., 2006) y como planta de ornato (Hernández y Godinez, 1994). Por las características de sus estrategias de dispersión, es considerada como una especie de baja invasividad (Jiménez, 2009).

Sitios de estudio. Se recolectaron muestras de suelo para los análisis físicos, químicos y microbiológicos de tres parches con vegetación contrastante en los que estuvieran presentes las dos especies estudiadas:

Parche 1, ubicado en el camino a San Juan Raya, Portesuelo de la Cruz. Terreno comunal. Es un parche de vegetación que se encuentra asentado sobre suelos calizos, se encuentra cubierto por un matorral xerófilo con presencia de sotolín Beaucarnea gracilis Lem (Nolinoideae). Otros elementos importantes de la vegetación son el cumito Mimosa Luisina Brandegee (Mimosaceae), y el guajillo Acacia Constricta Bentham (Fabaceae).

Parche 3, constituido por el tipo de vegetación cardonal caracterizado por la presencia del cardón, una cactácea columnar no ramificada Cephalocereus columna-trajani (Karwinski ex Pfeiffer) Schuman, que se encuentra asociada a la biznaguita Mammillaria haageana Pfeiffer (Cactaceae), la lechuguilla Hechita tehuacana B. L Rob (Bromeliaceae) Mascagnia seleriana Adr. Juss (Malpighiaceae), la biznaga Echinocactus platyacanthus Link et Otto (Cactaceae), Agave kerchovei Lemm (Agavaceae), el orégano Lippia graveolens kunth (Verbenaceae), Coryphanta pallida Britton et Rose (Cactaceae), y la sangre de drago Jatropha dioica Sease ex Cerv (Euphorbiaceae), entre otras. Se encuentra en un terreno accidentado con una superficie muy pedregosa y una textura del suelo moderadamente fina.

Propiedades físicas y químicas de los suelos. Para conocer los valores de las propiedades físicas y químicas de los suelos en los tres parches evaluados se colectaron al azar doce submuestras de suelo de 0 a 10 cm de profundidad para formar una muestra compuesta de dos kilogramos de cada uno de los parches seleccionados de acuerdo al tipo de vegetación. En total fueron tres muestras (de tres parches) y se trasladaron en bolsas de plástico y se etiquetaron. Las muestras, para la medición de las propiedades físicas y químicas del suelo se secaron a la sombra a temperatura ambiente; se molieron y se pasaron a través de un tamiz de 8 mm para eliminar piedras, agregados grandes y raíces; posteriormente se pasaron por otro tamiz de 2 mm, se homogeneizaron y se tomaron dos submuestras de 100 g cada una.

Los análisis físicos que se determinaron fueron textura (Bouyoucos) y densidad aparente por el método del terrón con parafina (Blake et al, 1986). Los análisis químicos incluyeron la evaluación de P total (Olsen) mediante extracción con NaHCO₃ 0.5 M pH 8.5 y determinación calorimétrica a través de la formación del complejo de azul de molibdeno (Olsen etal., 1954) , N total (semimicro-kjeldahl) por digestión húmeda con ácido sulfúrico (Bremmer, 1965), P orgánico en cenizas, K mediante extracción con acetato de amonio (NH4OAC) 1N pH 7 por fotometría de llama, calcio (Ca) y magnesio (Mg) intercambiable por espectrofotometría de absorción atómica, sodio (Na) intercambiable por fotometría de emisión por flama, materia orgánica (MO) (Walkley y Black, 1934 ), pH en agua 2:1 con potenciométrico, conductividad eléctrica en relación agua-suelo 5:1 y capacidad de intercambio catiónico Todos éstos análisis fueron efectados en el laboratorio de génesis del área de Edafología del Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas.

La interpretación de los resultados de los análisis físicos y químicos se hizo de acuerdo con la Norma Oficial Mexicana (2010) para análisis de suelo.

Análisis microbiológico, Se realizaron muestreos de suelo rizosférico en dos épocas del año: julio de 2009 (periodo de lluvias) y en febrero de 2010 (período seco). Se recolectaron dos muestras de suelo rizosférico de 500 g por parche de vegetación, de cada una de las dos especies evaluadas localizadas en los tres parches de vegetación, dando un total de 12 muestras que se colocaron en bolsas de plástico transparente, se etiquetaron y se trasladaron en una hielera para posteriormente mantenerse a 5 °C hasta su utilización. Los análisis microbiológicos se efectuaron en el laboratorio de microbiología del Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas.

Las raíces de las plantas se sacudieron suavemente eliminando el suelo en exceso, quedando sólo el suelo rizosférico. Para este suelo se empleó el método de diluciones sucesivas (Herrera, 1993) para cuantificar las poblaciones microbianas de unidades formadoras de bacterias y hongos totales. Se mezclaron 10 g de la muestra de suelo rizosférico con 90 mililitros de agua destilada estéril para formar una dilución de 10^-1 hasta llegar a 10^-4 (agitándose durante 20 min).

De cada dilución se tomó una alícuota de 1 mililitro de la dilución 10^-3 a 10^-4 y se vertió en una caja Petri sobre los medios de cultivo agar nutritivo (AN) para determinar el número de bacterias totales y se vertió 1 mililitro de la dilución 10^-3 para determinar el número de hongos totales crecidos en el medio del cultivo Papa Dextrosa Agar (PDA), se incubaron durante 24 y 48 h a 28 °C. Basándose en el desarrollo característico de los microorganismos evaluados, se determinó presencia y frecuencia de colonias mediante el conteo directo en las cajas Petri. Estos resultados se registraron y reportaron en términos de unidades formadoras de colonias (UFC) por gramo de suelo. Los datos fueron transformados a unidades logarítmicas para su análisis estadístico.

Las unidades formadoras de colonias por gramo de suelo seco constituyen una de las unidades en que se expresa la población de microorganismos encontrados en el suelo y puede definirse según Orozco (1999), como la cantidad de colonias que se desarrollan sobre un medio de cultivo sólido (agar, principalmente) provenientes de la siembra en él de un extracto de suelo con una determinada dilución, contadas en una caja de Petri en el que se pueda contar entre 30 y 300 colonias individuales

Análisis estadístico. Las comparaciones fueron realizadas mediante (ANOVA) con un nivel de significancia del 5%. Para la separación de medias se aplicó la prueba de Tukey (≤ 0.05) con el programa SAS versión 9.2 (SAS Institute, Cary, NC, Estados Unidos). Para satisfacer los criterios de normalidad y homogeneidad de varianzas, los valores procedentes del conteo del número de microorganismos fueron sometidos a una transformación logarítmica (log₁₀) y logaritmo natural previo a los análisis de varianza respectivos, con el fin de tener una homogeneidad de los datos.

Resultados y discusión

Características físicas y químicas del suelo

En los tres parches de vegetación los suelos son minerales puesto que menos de 12% de la fracción mineral contiene menos de 60% de arcilla. De acuerdo con la Norma Oficial Mexicana (2010) para análisis de suelos, los suelos alcalinos evaluados son pobres en N, altos en P, capacidad de intercambio catiónico y Ca intercambiable y, de acuerdo con el porcentaje de sodio intercambiable, son suelos sin problemas de salinidad y sodicidad.

El suelo procedente del matorral es rico en materia orgánica, bajo en carbono orgánico, alto en K y Mg intercambiable es un suelo franco-arcillo-arenoso y sin problemas de compactación. El suelo procedente de la tetechera es extremadamente rico en materia orgánica, bajo en carbono orgánico, alto en K intercambiable, con valores medios en Mg intercambiable, sin problemas de compactación y con textura franco-arcillo-arenosa. El suelo procedente del cardonal es extremadamente pobre en materia orgánica, bajo en carbono orgánico, con valores medios de K y Mg intercambiable y es un suelo franco, con problemas de compactación (Cuadro 1).

Variación estacional

Se observaron diferencias en las poblaciones microbianas rizosféricas en función de la época del año y de los tipos de vegetación estudiados, tanto para Viguiera dentata como para Ferocactus latispinus (Cuadro 2).

Las poblaciones de bacterias de la rizósfera de Viguiera dentata fueron mayores para el matorral que para tetechera y el cardonal tanto en la época de lluvias como en la época seca. Mientras tanto, los hongos asociados con Viguiera dentata no variaron en la época de lluvias y se observaron mayores poblaciones en la época de sequía en tetechera comparado con matorral y cardonal.

Variación estacional entre poblaciones de bacterias y hongos para cada especie vegetal V. dentata

Las poblaciones de hongos fueron mayores que la de las bacterias tanto en época de lluvias como en sequía (Cuadro 3a). Esto no corresponde con lo reportado por Aguilar (1998) que reporta el conteo de bacterias y hongos en la rizósfera de mezquite (Prosopis laevigata), un árbol de la familia Leguminosae que forma islas de fertilidad en un ecosistema semiárido, a 30 km de Dolores Hidalgo, en el norte del estado de Guanajuato, en donde las poblaciones de bacterias oscilaron entre 16.11 a 17.90 UFC por gramo de suelo seco y para hongos de 10.81 a 12.04 UFC. En un estudio realizado en Chaco que forma parte del desierto de Monte Central de San Juan, Argentina, cuya vegetación está dominada por especies de la familia Zigofilácea (Bulnesia retama y Larrea divaricata entre otras), se encontró una abundancia mayor de bacterias que de hongos en asociación con arbustos (Vega et al., 2010). González et al. (2009) reportaron que las bacterias fueron más abundantes que los hongos con valore s de 16.35 ln UFC por gramo de suelo seco y 11.18 ln UFC por gramo de suelo seco respectivamente, en una comunidad de plantas desérticas de artemisa (Artemisa tridentata) cerca de Lewiston, Idaho, donde el suelo es de textura franco arenoso grueso con un pH de 7.1.

A pesar de que no se encontraron diferencias estadísticas entre las poblaciones de bacterias y hongos, éstos últimos fueron más abundantes en época de lluvias y en sequía (Cuadro 3a).

Variación estacional entre las especies vegetales

En este estudio se encontró que existió un mayor número de colonias de bacterias en F. latispinus que en V.dentata en el período de lluvias. La tendencia contraria se observó en el caso de la época seca para los hongos (Cuadro 3b). Los resultados de este estudio muestran una influencia del tipo de vegetación sobre la abundancia de bacterias. En un estudio realizado en dos ecosistemas áridos del centro de Utah, en los Estados Unidos también mostró una mayor abundancia de UFC de bacterias que de hongos en suelos debajo del arbusto Artemisia tridentata, en coincidencia con una mayor tasa de descomposición de la materia orgánica (Saetre y Sartk, 2005).

Estados Unidos de América también mostró una mayor abundancia de UFC de bacterias que de hongos en suelos debajo del arbusto Artemisia tridentata, en coincidencia con una mayor tasa de descomposición de la materia orgánica (Saetre y Sartk, 2005).

Mientras tanto existieron diferencias en la época seca entre las bacterias rizosféricas de Viguiera dentata y Ferocactus latispinus, lo mismo se observó en hongos (Cuadro 3b). De manera similar, Vega et al. (2010) en el desierto del Monte Central en San Argentina en parches de Bulnesia retama y Larrea divari cada, encontraron diferencias en la abundancia de bacterias totales en la época seca.

Variación estacional entre las poblaciones de bacterias y hongos

En V dentata, las poblaciones de bacterias fueron mayores en la época seca que en la de lluvias. Lo mismo se observó para F. latispinus (Cuadro 4). Este resultado contrasta con el de un estudio realizado en Tlapehuala, estado de Guerrero, en la rizósfera de plantas de ilama (Annona diversifolia Saff) en cuatro épocas del año, en un suelo de textura franco arenoso y pH de 6.6, las poblaciones de bacterias totales fueron más abundantes en la época de mayor precipitación (Cortés et al., 2009). Berg et al. (1998) registraron bajas poblaciones de bacterias en la época seca y altas poblaciones en invierno de un bosque de pino silvestre (Pinus sylvestris L.) situado cercano a Wekerom, en los países bajos.

Análisis comparativo de bacterias vs hongos en dos cambios estacionales de cada especie vegetal

En V. dentata (Cuadro 4), las poblaciones de hongos rizosféricos fueron mayores a las de las bacterias en las dos estaciones. Concordantemente, Carneiro et al. (2008) reportó que la población de hongos fue mayor al de las bacterias en todos los periodos de un año, en un sitio de Paraíba, Brazil, en una región semiárida. Por su parte Vega et al. (2010) reportaron que la densidad de bacterias fue dominante sobre hongos en un suelo que forma parte del desierto del Monte Central de San Juan Argentina, cuya vegetación está dominada por especies de la familia Zigofilácea.

La población de bacterias fue mayor en F. latispinus que en V.dentata. Al comparar las colonias de hongos entre las especies; hubo una mayor abundancia de colonias en V.dentata que en F. latispinus (Cuadro 4). Silvester et al. (1982) consideran que existe una relación directa entre el número y taxa de microorganismos encontrados en las raíces con la especie vegetal considerada.

Al promediar las observaciones de las dos épocas del año, se observó que las poblaciones de microorganismos fueron afectadas diferencialmente por la especie vegetal hospedera (Cuadro 5). Se observaron mayores poblaciones de bacterias asociadas con V.dentata que con F.latispinus, mientras que la tendencia contraria se observó para el caso de los hongos.

Se observaron variaciones en los UFC registradas en las dos épocas del año muestreadas. En promedio se observan las siguientes tendencias: a) las UFC de bacterias fueron mayores en el período seco que en el de lluvias para ambas especies (Cuadro 4), b) las UFC de hongos fueron superiores en época de lluvias que en el periodo seco (Cuadro 4), c) las UFC de hongos totales fueron más abundantes que el de las bacterias en la rizósfera de ambas especies en la época de lluvias (Cuadro 4). Esto concuerda con el estudio de Cortés et al. (2008) donde reportan que las UFC de hongos registradas en época seca fueron superiores en la rizósfera de ilama (Annona diversifolia Saff). Carneiro et al. (2008) encontraron que la población de hongos fue mayor en todos los períodos (períodol de octubre de 2003 a septiembre de 2004 y período 2 de octubre de 2004 a septiembre de 2005) de estudio del año en la rizósfera en una zona semiárida brasileña.

Para continuar con otros estudios de densidad microbiana en esta zona se recomienda aumentar la extensión temporal de recolección, así como considerar a un número mayor de especies con estrategias diferentes de historia de vida.

En los sistemas áridos y semiáridos la vegetación se distribuye en parches. Asociados a estos parches, existen microorganismos como hongos y bacterias que son importantes para el crecimiento de las plantas, ya que favorecen la absorción de los nutrimentos, fijan nitrógeno e intervienen en la descomposición de la materia orgánica, liberan enzimas fundamentales en el ciclo de los nutrimentos, producen hormonas para el crecimiento de las plantas y suprimen patógenos (Vega et al, 2010).

Conclusiones

Los valores de colonias de hongos en los parches de vegetación resultaron ser mayores que los de las bacterias en ambas especies, pudiéndose decir que la población microbiana de hongos rizosféricos puede ser un factor determinante en los suelos, debido a su sensibilidad.

El conteo microbiológico de bacterias y hongos totales puede ser utilizado en estudios referentes a colonización y establecimiento de plantas, al mostrara en términos de su abundancia que son sensibles a los tipos de planta y al clima, además de que la variación de la biomasa microbiana es un indicador medible, debido a que es una de las pocas fracciones de materia orgánica, biológicamente significativa.

Así las poblaciones de bacterias y hongos tienen el potencial para ser utilizados como indicadores de la invasibilidad, ya que nos permiten saber la situación actual del suelo, son rápidos de medir, además de que su distribución espacial esta relacionada con variaciones en la cantidad y calidad de la materia orgánica, con la disponibilidad de los nutrimentos y con la humedad del suelo.

Agradecimientos

Este trabajo forma parte de la tesis doctoral de la primera autora en el Doctorado en Ciencias Biológicas y de la Salud de la Universidad Autónoma Metropolitana.

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