Susceptibilidad y mecanismos de resistencia a insecticidas en Bactericera cockerelli (Sulc.) en Coahuila, México*

Susceptibility and resistance mechanisms to insecticides in Bactericera cockerelli (Sulc.) in Coahuila, Mexico

Miriam Desireé Dávila Medina¹, Ernesto Cerna Chávez², Luis Alberto Aguirre Uribe², Oswaldo García Martínez², Yisa María Ochoa Fuentes^3§, Gabriel Gallegos Morales² y Jerónimo Landeros Flores²

¹ Parasitología Agrícola. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Buenavista, Saltillo, Coahuila. C. P. 25315, Tel y Fax. 4 11 02 26.

³ Universidad Autónoma de Aguascalientes. Centro de Ciencias Agropecuarias. Departamento de Fitotecnia. Av. Universidad Núm. 940, Col. Cd. Universitaria. Aguascalientes, Aguascalientes. C. P. 20131. ^§Autora para correspondencia: yisa8a@yahoo.com.

* Recibido: enero de 2011
Aceptado: septiembre de 2012

Resumen

Bactericera cockerelli (Sulc.) causa pérdidas considerables en el cultivo de papa (Solanum tuberosum L.) en el Noreste de México. Su control se basa en la aplicación de insecticidas, percibiendo los productores controles no satisfactorios y un aumento en el número de aplicaciones. Por lo anterior, el objetivo de esta investigación fue determinar el nivel de susceptibilidad y los mecanismos metabólicos de resistencia involucrados, mediante la evaluación de los insecticidas Cyalotrina, Deltametrina, Imidacloprid, Ometoato, Dimetoato, Malation, Endosulfan, Carbofuran, Metomilo, Primicarb y Spinosad solos y en combinación con los sinergistas Dietil Maleato (DEM); S, S, S, tributilfosforotritioato (DEF) y Butóxido de Piperonilo (BP). Para ello, se recolectaron adultos de B. cockerelli en áreas productoras papa del estado de Coahuila, para la realización de los bioensayos se utilizó el método de inmersión en hoja propuesto por el IRAC Comité deAcción de Resistencia a Insecticidas (por sus siglas en inglés). Se encontró que los valores más bajos de CL₅₀ para B. cockerelli los presentaron los productos Deltametrina, Endosulfan, Pirimicarb y Spinosad (31.2, 149.31, 155.79 y 156.64 ppm respectivamente). En la mezcla de los insecticidas con los sinergistas, los valores más altos de sinergismo se obtuvieron con el DEF, lo cual indica que las enzimas esterasas son el mecanismo metabólico de resistencia con una mayor presencia para la población en estudio.

Palabras clave: psílido, coeficiente de cotoxicidad, resistencia enzimática.

Bactericera cockerelli (Sulc.) causes significant losses in potato (Solanum tuberosum L.) in northeastern Mexico. Its control is based on the application of insecticides, but producers perceive that its control is unsatisfactory and an increased number of applications. Therefore, the objective of this research was to determine the level of susceptibility and resistance metabolic mechanisms involved, by evaluating the following insecticides Cyalotrina, deltamethrin, imidacloprid, Omethoate, Dimethoate, Malathion, Endosulfan, Carbofuran, Methomyl, Primicarb and Spinosad alone and in combination with the synergists diethyl maleate (DEM); SSS- tributylphosphorotrithoate (DEF) and piperonyl butoxide (PB). To do this, adults were collected from B. cockerelli on potato producing areas of the state of Coahuila, to conduce the bioassays, it was used the leaf immersion method proposed by the Action Committee Insecticide Resistance IRAC (for its acronym in English). It was found that the lowest LC₅₀ for B. cockerelli presented by the products Deltamethrin, Endosulfan, Pirimicarb and Spinosad (31.2, 149.31, 155.79 and 156.64 ppm respectively). In the mixture of the insecticide synergists, the highest values of synergism were obtained with DEF, indicating the esterases enzymes are the metabolic mechanism of resistance with a greater presence for the study population.

Key words: co toxicity coefficient, enzymatic resistance, psyllid.

Introducción

El cultivo de la papa, ocupa en México el cuarto lugar en la producción de alimentos. En la región sureste de Coahuila y Nuevo León, el cultivo ocupa una superficie mayor de 7 000 ha, aportando 15% de la producción nacional, con rendimiento medio comercial de 35 t ha-1, con un costo por hectárea de casi $100 000 (SAGARPA, 2009). La producción en esta zona se ve afectada por diversos factores, siendo los fitosanitarios los de mayor importancia (SAGARPA, 2002), ya que este cultivo es susceptible a más de 300 especies plaga; donde resalta, la enfermedad punta morada de la papa, que ha provocado los mayores estragos en el rendimiento, en los últimos años (Almeyda et al., 2007). Por lo que se reporta una decremento de 4 400 ha en la superficie sembrada para la región sureste de Coahuila y Nuevo León (SAGARPA-SIAP, 2010). Esta enfermedad está asociada a un fitoplasma y actualmente a la bacteria Candidatus Liberibacter, que produce el síntoma conocido como "zebra chip" (Muyaneza et al., 2007); agentes que pueden ser trasmitidos por insectos vectores, como Bactericera cockerelli Sulc. La punta morada afecta 70% de la superficie sembrada con papa en México, y es uno de los problemas fitosanitarios prioritarios a nivel nacional; dependiendo del grado de infección, los daños varían desde 20 a 100% en la pérdida del rendimiento comercial de tubérculos (Cadena, 1996).

Para el control del vector de la punta morada (B. cockerelli), se han utilizado varias alternativas, como el uso de trampas de colores, enemigos naturales y principalmente la aplicación desmedida de productos agroquímicos, los cuales no han sido eficaces. Vega et al. (2008) mencionan, que en los estados de Coahuila y San Luís Potosí es común que se realicen hasta doce aplicaciones de insecticidas durante la temporada de cultivo (jitomate y papa) lo que genera altos niveles de resistencia y la selección de múltiples mecanismos de resistencia. En la mayoría de los casos, las enzimas destoxificativas son el principal factor de resistencia (Benbrook, 1986). Al penetrar los tóxicos al interior de los organismos están sujetos a la acción enzimática dando como resultado subproductos que pueden ser menos tóxicos o de más fácil excreción (Georghiou, 1972). Entre los sistemas de destoxificación más importantes que constituyen la resistencia metabólica en insectos, se encuentran las oxidasas microsomales que metabolizan los nicotinoides, análogos del DDT, piretroides naturales y organofosforados; la glutation s-transferasa que detoxifican fosforados y las esterasas, que detoxifican a los organofosforados, piretroides y carbamatos (Terriere, 1984; Lalah et al., 1995).

El uso de sinergistas ha sido recomendado para detectar el desarrollo de la resistencia de las plagas, debido a que estos bloquean los procesos de destoxificación del insecticida (Casida, 1974). Los sinergistas más utilizados son el butóxido de piperonilo (BP), que inhibe oxidasas de función múltiple (Lagunes y Villanueva, 1994); el S, S, S, tributilfosforotritioato (DEF), que inhibe esterasas (Casida, 1974) y el dietil maleato (DEM), inhibe glutation s- transferasas (Lagunes y Villanueva, 1994). Por otro lado, podemos mencionar que la presencia de resistencia en esta especie en el mundo, ha sido poco investigada; al respecto Liu y Trumble (2004), mencionan que en la región productora de tomates en california desde el año de 1998, se ha visto un incremento en la aplicación de plaguicidas como Acefato y Metomil en combinación con Esfenvalerato.

Asimismo, Berry et al. (2009) evaluaron 13 insecticidas en los cultivos de papa y tomate en Nueva Zelanda, reportando controles inferiores a 50% para los insecticidas Buprofezin, Pimetrozine e Imidacloprid a dosis comerciales. En México son pocos los estudios formales que se han realizado sobre la posible resistencia de esta especie; Bujános y Marín (2007) reportan la CL₅₀ para 23 insecticidas evaluados contra ninfas de B. cockerelli, donde la Gamma-Cyalotrina, Metamidofos, Dimetoato y Pimetrozine fueron los que tuvieron los valores más altos con 578, 250, 2490 y 347 ppm respectivamente.

Por otro lado Vega et al. (2008) evaluaron seis insecticidas en dos poblaciones de campo, siendo el producto Dimetoato el que presentó los valores más elevados de CL₅₀ para las dos poblaciones con 199.4 y 175.9 ppm. El desarrollo de la resistencia en esta especie no está considerado como un problema grave; sin embargo, el incremento del número de aplicaciones a través de los años, es una señal clara que debemos de utilizar herramientas que nos permitan conocer el estatus de la resistencia de esta especie hacia los productos utilizados en los programas de control. Por lo que, el establecimiento de estudios con sinergistas, pueden proveer una herramienta de trabajo que nos permita establecer mejores estrategias de combate.

Materiales y métodos

El presente trabajo se realizó en el laboratorio de toxicología del departamento de parasitología agrícola de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro (UAAAN).

Recolecta del material biológico: la respuesta a insecticidas y la mezcla con los sinergistas se realizó en una población compuesta de campo (Huachcichil yArteaga, Coahuila); La muestra de Huachichil provino de cinco lotes comerciales y mientras que la de Arteaga de cuatro lotes. Los individuos de estas poblaciones se recolectaron en cultivos de papa de las variedades Alpha, Gigant y Atlantic. En cada sitio de muestreo se recolectaron al menos 200 hojas infestadas con ninfas de B. cockerelli, y se realizaron 100 redazos entomológicos para la captura de adultos.

Cría El material biológico recolectado se trasladó al invernadero de parasitología agrícola de la UAAAN, para infestar 5 0 plantas de papa variedadAlpha. Dispuestas en dos camas de siembra de 2.5 x 1 m, cubiertas con tela organza. La cría de esta especie se realizó en condiciones de invernadero controladas (26 + 4 °C y 70% de humedad relativa y 14:10 h luz: oscuridad. Los ensayos se hicieron con 11 insecticidas de uso común para el control de B. cockerelli en la región: siendo los insecticidas seleccionados Cyalotrina (Kendo 6.5 CE®, 70 g de i.a. L-1, Helm de México S. A). Deltametrina (Decis 2.5 CE®, 25 g de i.a. L-1, piretroide, Bayer de México S.A de C.V). Imidacloprid (Confidor 3.5 SC®, 350 g de i.a. L-1, neonicotinoide, Bayer de México S.A de C. V). Ometoato (Folimat 70% LM®,800 g de i.a. L-1, fosforado, Arysta Lifescience, México, S. A de C. V). Dimetoato (Dimetoato 400 CE®, 400 gr de i.a. L-1, fosforado, Gowan de México S. A de C. V.). Malation (Malathion 1 000 CE®, 83.80 g de i.a. L-1, fosforado, Agro formuladora Delta S. A de C. V).

Endosulfan (Lucasulfan 35 CE®, 378 g de i.a. L-1, clorado, Química Lucava S. A. de C. V.). Carbofuran (Carbofuran 330 SC®, 350 g de i.a. L-1, carbámico, Arysta Lifescience). Metomilo (Metonate 90 PS®, 900 g de i.a. L-1, carbámico, Velsimex S. A. de C. V.). Pirimicarb (Pirimor 50®, 500 g de i.a. L-1, carbámico, Syngenta Agro S. A de C. V) y Spynosad (Spintor 125 SC®, 120 g de i.a. L-1, Dow Agrosciences de México S. A de C. V).

Las concentraciones seriadas de los insecticidas se prepararon con agua destilada. Una vez establecidos los niveles de CL₅₀ de los insecticidas, se realizaron bioensayos para determinar los efectos de las mezclas de los insecticidas con los sinergistas, utilizando una proporción 1:1 (insecticida: sinergista). Se prepararon para ello soluciones seriales, con base en la CL₅₀ de los insecticidas. Los sinergista evaluados fueron el Dietil maleato (DEM), S, S, S, tributilfosforotritioato (DEF) y el butóxido de piperonilo (BP).

Bioensayos: se utilizó el ensayo de inmersión de hoja para el psílido del peral (Psylla spp.) con ligeras modificaciones, propuesto por el (IRAC, 2005). Para ello, de una cama con plantas de papa variedad Alpha de 90 d de edad, libres de infestación con B. cockerelli, se seleccionaron hojas del estrato medio en las cuales se colocaron en la parte del envés 15 ninfas de cuarto estadio; a los 30 min las hojas se sumergieron durante 5 s en la concentración respectiva de insecticida y sinergista; las hojas tratadas se dejaron secar en papel absorbente y posteriormente se colocaron en charolas de plástico con papel húmedo.

El porcentaje de mortalidad se registró a las 24 h después de la exposición. Se consideró ninfa muerta aquella que presentó los apéndices pegados al cuerpo, estaba deshidratada o no reaccionaba al estímulo del pincel. Para cada insecticida se realizó un intervalo de concentraciones (ventana biológica) que producían mortalidades de cero a cien; una vez determinada se realizaron ocho concentraciones, además cada ensayo constó de tres repeticiones y cada repetición incluyó un testigo sin tratar. Para la preparación de las concentraciones se utilizó agua destilada y el producto Bionex como dispersante en una concentración 1mL: 1L de agua. El máximo nivel de mortalidad aceptable para el testigo absoluto fue 10% y se corrigió mediante la fórmula de Abbott (Abbott, 1925)

Resultados y discusión

En el Cuadro 1, se muestran las CL₅₀ de la población de campo de B. cockerelli. En relación a la respuesta de CL₅₀ y límites fiduciales, los insecticidas formaron cinco grupos de respuesta; siendo el producto carbofuran el que presentó el valor más alto de CL₅₀ con 4 980.39 ppm y límites fiduciales de 3 411.82 a 5 824.33 ppm respectivamente. Un segundo grupo constituido por los insecticidas malation (2 570.29), dimetoato (1 848.29) y metomilo (1 662.06), los cuales difieren en sus valores de CL₅₀, a nivel de límites fiduciales son estadísticamente iguales, con valores entre las 1 224.86 a las 2 811.5 ppm. Al comparar los resultados con otras investigaciones en poblaciones de campo, Posos et al. (2006) mencionan una CL₅₀ de 130.06 ppm para el carbofuran, por lo que nuestros resultados son 38.3 veces mayores; por otro lado, Vega et al. (2008) reportan una CL₅₀ de 1759 ppm para el insecticida dimetoato.

Los productos carbamicos y fosforados presentaron una CL₅₀ más alta. Posiblemente se debe a que productos carbamicos y fosforados, fueron utilizados irracionalmente en la región papera de Coahuila en años pasados, para el control de plagas primarias como es la palomilla de la papa (Pthorimaea operculella); realizando hasta ocho aplicaciones portemporada.

Asimismo, los insecticidas que presentaron valores bajos de CL₅₀ fueron el ometoato, formando un sólo grupo con valores de CL₅₀ de 709.51 ppm y límites fiduciales de 640.83 a 810.24 ppm. Un cuarto grupo formado por los insecticidas imidacloprid (193.36), endosulfan (149.31), pirimicarb (155.79) y spynosad (156.64), con límites fiduciales entre 89.64 a 283.8 ppm respectivamente. Finalmente un quinto grupo para el producto deltametrina con valores de 31.2 y límites fiduciales de 27.33 a 36.19 ppm.

En relación a la deltametrina, endosulfan y pirimicab, son productos que se utilizan en no más de una aplicación por temporada, lo cual explica los valores bajos de CL₅₀. Al comparar los resultados con otras investigaciones, Bues et al. (1999) reportaron una CL₅₀ de 29 ppm para el producto deltametrina trabajando con una población del psílido del peral (Cacopsyllapyri), resultado similar a lo reportado en esta investigación.

En relación al producto imidacloprid (193.36 ppm), este producto presentó valores bajos de CL₅₀ en comparación de los otros productos en el estudio; sin embargo, al compararlos con otras investigaciones, Bujános y Marín (2007) mencionan una CL₅₀ de 3 ppm, siendo nuestros resultados 64.3 veces mayores a lo reportado por estos autores, la razón de encontrar al producto imidacloprid con valores más altos de CL₅₀, se debe al uso de este producto en la región desde 1993, donde se realizan de dos a tres aplicaciones por temporada. Finalmente para el producto spinosad (156.64 ppm), Bujános y Marín (2007) reportan una CL₅₀ de 51 ppm para una población de paratrioza, siendo este resultado 3. 1 veces menor al encontrado en este trabajo, siendo un producto de nueva introducción.

En relación a la mezcla de los insecticidas con el sinergista S, S, S, tributilfosforotrioato (DEF) (Cuadro 1), los valores de CL₅₀ para todas las mezclas de insecticidas más sinergista, fueron más bajas en comparación de las CL₅₀ de los insecticidas solos.Además de estos resultados, se obtuvo un CCT que superó el umbral de resistencia con valores de 10.09, 49.54, 60.54, 71.23, 144.19 y 46.63 veces, para imidacloprid, ometoato, dimetoato, malation, carbofuran y metomilo. Éste coeficiente discrimina poblaciones con problemas de resistencia, considerando resistentes aquellas que presentan un factor de 10 veces al comparar los valores de CL₅₀ del insecticida sólo y con la mezcla del sinergista (umbral de resistencia) (Georghiou, 1962). Lo anterior muestra evidencia de resistencia por el mayor grado de sinergismo obtenido para estos productos.

Al comparar el CCT de nuestros productos fosforados con otras investigaciones, Hsu et al. (2004), reportaron un CCT para productos fosforados como fenitrotion, fention y malation valores menores en 42.1, 32.6 y 17.6 veces, a los obtenidos en esta investigación. Para el insecticida neonicotinoide imidacloprid, Byrne et al. (2003) mencionan que el metabolismo de este producto es por enzimas oxidasas; sin embargo, en el caso de mosquita blanca (Bemisia tabaci) se presentó una alta concentración de enzimas esterasas, siendo estas la fuente de resistencia. Por otro lado carbofuran y metomilo fueron los que presentaron los valores más altos de CCT; esto es debido, a que son productos muy susceptibles al ataque de esterasas, debido a su unión éster con el grupo amino de las moléculas (Podolska et al, 2008).

Finalmente la razón de encontrar fosforados y carbamatos con los valores más altos de CCT son la presencia de ésteres fosfatos y carbamatos que los hacen muy susceptibles al ataque de estas enzimas; y que este tipo de productos se han utilizado en mayor frecuencia, para el control de otras especies de plagas en el mismo cultivo.

En relación a la mezcla de los insecticidas con el sinergista Butoxido de Piperonilo (BP) (Cuadro 1), los valores de CL₅₀ para la mezcla fueron más bajos en comparación de las CL₅₀ de los insecticidas solos. El CCT que superó el umbral de resistencia con valores de 25.2, 101.77, 22.97, 64.14, 11.95 y 16.89 veces, para imidacloprid, dimetoato, malation, carbofuran, metomilo y spinosad respectivamente.

Para el producto imidacloprid el CCT se incrementó 60% en relación al sinergista DEF, al respecto Zhao et al. (2000), mencionan que al trabajar con imidacloprid en Leptinotarsa decemlineata, encontraron que las enzimas oxidasas son el principal factor de resistencia con un CCT de 15.5 veces, mientras que las enzimas esterasas juegan un papel complementario con un CCT de 2.7 veces. Para los insecticidas dimetoato y malation, Bues et al. (1999), reportan un CCT para azinfos metil de 3.3 veces, valor bajo a lo reportado en esta investigación.

En relación a los productos carbofuran y metomilo Bues et al. (1999) reportaron un CCT para metomilo de 7.9 veces. Finalmente para el insecticida spinosad, Espinoza et al. (2005), mencionan que el principal mecanismo de resistencia se adjudica a las enzimas oxidasas, aunque son pocos los casos reportados con resistencia para este insecticida.

Los productos dimetoato y carbofuran, fueron los que presentaron los valores más altos de CCT, lo cual se debe al uso indiscriminado de este tipo de productos en años y su utilización actual para otras especies de plagas en el cultivo, dicha aseveración está respaldada en la opinión generalizada de agricultores y técnicos dedicados al control de plagas en el área de estudio. Por otro lado, para el insecticida imidacloprid, los resultados muestran resistencia; sin embargo, la resistencia en imidacloprid es inestable. Gutiérrez et al. (2007) reportan que líneas de mosquita blanca (Bemisia tabaci) presentaron una disminución en la proporción de resistencia, con una CL₅₀ de 29.8 ppm en F3 a 6. 3 ppm en F6. Por lo anterior podemos mencionar, que en el cultivo de papa el uso de este insecticida, podría restringirse a la etapa crítica del cultivo (primeros 30 días) y no las tres aplicaciones que se realizan generalmente.

Finalmente la mezcla de los insecticidas con el sinergista Dietil Maleato (DEM) (Cuadro 1), los valores de CL₅₀ de la mezcla fueron más altos para los insecticidas imidacloprid (834.14), ometoato (1085.72) y endosulfan (240.68 ppm) en comparación de las CL₅₀ de los insecticidas solos. El CCT no superó el umbral de resistencia para ninguno de los insecticidas.

Al respecto se deduce que las enzimas glutatión s-transferasas (enzimas sobre las cuales actúa el sinergista DEM), son enzimas que trabajan como conjugados para la excreción de insecticidas; es decir, que las enzimas esterasas y oxidasas trabajan inicialmente generando la polaridad del insecticida, para posteriormente se pueda conjugar con la glutatión s-transferasa y destoxifique el compuesto (Dauterman, 1983). Asimismo, Martin et al. ( 1997) no encontraron efecto sinergista al combinar DEM con insecticidas de diferente grupo toxicológico; sin embargo, al realizar pruebas bioquímicas hallaron que estas intervienen en procesos secundarios de destoxificación.

Conclusiones

Literatura citada

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