Desarrollo ontogenético y redescripción del adulto de Epidamaeus mitlsensillus (Acari: Oribatida: Damaeidae)

Ontogenetic development and redescription of the adult of Epidamaeus mitlsensillus (Acari: Oribatida: Damaeidae)

Ricardo Iglesias*, Rocío Vázquez y José G. Palacios-Vargas

Laboratorio de Ecología y Sistemática de Microartrópodos, Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. Circuito exterior s/n, Ciudad Universitaria, Coyoacán, 04510 México, D. F., México. *iglesias60@yahoo.com

Recibido: 21 marzo 2012
Aceptado: 26 junio 2012

Resumen

Se describe e ilustra el desarrollo ontogenético completo de Epidamaeus mitlsensillus Palacios-Vargas, 1984 (larva, protoninfa, deutoninfa y tritoninfa), del volcán Popocatépetl, Estado de México; asimismo, se redescribe el adulto. Los ejemplares fueron aclarados, disecados y montados en preparaciones semipermanentes con líquido de Hoyer para su observación y toma de mediciones. Las ilustraciones, que se presentan en láminas, fueron realizadas con ayuda de cámara clara, entintadas y luego escaneadas.

Palabras clave: ontogenia, quetotaxia, Oribatei, morfología, inmaduros.

Abstract

The complete ontogenetic development of Epidamaeus mitlsensillus Palacios-Vargas, 1984 (larva, protonymph, deutonymph, and tritonymph) from the Popocatepetl Volcano, State of México, is described and illustrated and redescription of the adult is done. The specimens were cleared, dissected and mounted on semi-permanent slides in Hoyer's solution for observation and measurements. Drawings were done using a camera lucida, then inked, scanned, and arranged in plates.

Introducción

Los ácaros oribátidos o criptostigmados (Acarida: Oribatei) forman uno de los grupos de microartrópodos más abundantes en el suelo, hojarasca, humus, musgos, líquenes, nidos, cuevas, así como en troncos y ramas de árboles, vegetación herbácea, e incluso en el entorno peridoméstico (Pérez-Íñigo, 1997). Se conocen en el mundo más de 10 000 especies descritas y agrupadas en 1 333 géneros y 181 familias (Schatz, 2004). Sin embargo, el conocimiento de los ácaros oribátidos en México es escaso (aproximadamente 430 taxones) y sólo se tienen algunos inventarios taxonómicos (Palacios-Vargas e Iglesias, 2004, 2007)y varios trabajos de ecología que los incluyen. También se han descrito especies de diversos ambientes (Palacios-Vargas e Iglesias, 1997; Ríos y Palacios-Vargas, 1998). La familia Damaeidae Berlese, 1896 está constituida por 13 géneros, 16 subgéneros, 262 especies y 7 subespecies, con distribución cosmopolita excepto en la región antártica (Subías, 2011). Epidamaeus Bulanova-Zachvatkina, 1957, considerado subgénero de Damaeus por Subías (2004), contiene 77 especies y una subespecie, con distribución holártica, oriental y neotropical (Subías, 2011). Hasta el momento, en México, sólo se han descrito Belba clavasensilla Norton et Palacios-Vargas, 1982 y Epidamaeus mitlsensillus Palacios-Vargas, 1984, ambas del volcán Popocatépetl, Estado de México.

La sistemática de los oribátidos fue establecida por Grandjean (1953) entre otros, basándose tanto en caracteres de los adultos como de los juveniles. El estudio de estos últimos ha adquirido gran importancia, otorgándose cada vez mayor valor a las características de las fases inmaduras, dada su utilidad para establecer relaciones filogenéticas. Por esa razón, en este trabajo se describen todas la fases inmaduras de E. mitlsensillus, especie de la que sólo se había descrito el adulto (Palacios-Vargas, 1984).

Materiales y métodos

Todos los ejemplares, tanto juveniles como adultos de E. mitlsensillus, fueron recolectados en el volcán Popocatépetl, México, durante los años 1981 a 1983, en la estación II (biotopo suelo) a 3 500 m de altitud por Palacios-Vargas (1984). Se hicieron preparaciones en líquido de Hoyer de 4 larvas, 7 protoninfas, 3 deutoninfas, 4 tritoninfas y 4 adultos. De estos últimos se hicieron disecciones para poder estudiar las patas. La descripción y los dibujos se realizaron con la ayuda de un microscopio de contraste de fases, marca Carl ZEISS, con cámara clara. Las medidas se presentan en micrómetros (μm). La quetotaxia de las patas se da en el siguiente orden: trocánter, fémur, genua, tibia y tarso. La terminología morfológica utilizada fue desarrollada por Grandjean (véase Travé y Vachon, 1975).

Descripción del desarrollo ontogenético

Larva (Figs. 1, 2). Cuerpo ovalado, ligeramente redondeado en parte posterior. Longitud total 154 μm (130-192 μm) (n= 4), anchura 80 μm (63-94 μm); cuerpo débilmente esclerosado, cutícula blanquecina. Patas y cuerpo finamente cubiertos con delgadas capas de cerotegumento granular, de color grisáceo y tamaño aproximado de un micrómetro. En las patas, estos gránulos se presentan en menor número y tamaño. Prodorso ovalado, con rostro redondeado y sedas de color café claro. A excepción de las sedas ex, todas las del prodorso, incluyendo el sensilo, débilmente recubiertas con cerotegumento de apariencia granular. Sedas rostral (ro, 80 μm) y lamelar (le 80 μm) barbuladas y setiformes. Seda lamelar más delgada que la rostral y ambas dirigidas hacia adelante. Sensilo (ss, 273 μm) liso, con cerotegumento a partir de la mitad hacia la parte distal, terminando en forma de flagelo. Botridio en forma de copa y bien desarrollado. Sedas interlamelar (in, 115 μm) y exobotridial (ex, 48 μm) localizadas cerca del botridio (cuadro 1). Notogáster también con capa débil de cerotegumento. Porta 12 pares de sedas ligeramente barbuladas, de color café oscuro. Sedas da y lp son las de mayor longitud, mientras que c3, h2 y h3 son las más cortas, con terminación en punta y más delgadas; lp ligeramente más gruesa y más larga que dp; seda da barbulada, similar a dp y lp. Sedas la, Im y c3 setiformes y lisas. Las c3 y Im no se insertan sobre un tubérculo, mientras que las dp lo hacen sobre esclerito común. Dentro de la región ventral la placa anal carece de sedas; lateralmente a ésta se observan las glándulas opistosomales y sus aberturas. Fórmula epimeral 2- 1-2 (Fig. 2). Todos los estadios ninfales son semejantes morfológicamente a la larva.

Protoninfa (Figs. 3, 4). Longitud del cuerpo (n= 7) 207 μm (184 - 226 μm), anchura 94 μm (86-106 μm); seda ro 153 μm, seda le 134 μm , ex 53 μm, ss 373 μm. Seda interlamelar sufre reducción en la longitud, con respecto a la larva, 45 μm. Serie d (da, dm y dp) desaparece en ninfas. Notogáster porta 12 pares de sedas. Longitud de éstas visiblemente mayor que en la larva. Todas las sedas notogastrales barbuladas, y parte distal de sedas cl, c2, la, Im, lp, y h3 es curva o sinuosa y con frecuencia llegan a romperse; sedas cl dirigidas anteriormente; en protoninfa aparecen sedas pl, p2 y p3 (Figs. 3 y 4). Sedas más largas son las hl, cl y c2; las más cortas son p2, p3 y c3; h2, pl, p2 y p3 delgadas y ligeramente barbuladas. Tubérculos de sedas cl presentan coloración café claro y comparten un esclerito común. Presencia de cornículo acronótico k, alargado, liso, adelgazándose al final. Con la exuvia de la larva. Por el lado ventral, placa genital con par de sedas y debajo de ellas par de papilas. Placa anal carece de sedas. Fórmula epimeral 3-1-2-1, con sedas laterales ligeramente barbuladas. Se observa un grado de esclerotización ligeramente mayor al de la larva; lirifisura ips localizada arriba de la seda p3, ip en medio de h2 y h3. Lirifisura ih y abertura de la glándula opistosomal (gla) localizadas lateralmente a sedas p2 y p3 (Figs. 3 y 4). Gnatosoma: infracapítulo y quelíceros sólo cambian de tamaño en el desarrollo de las etapas subsecuentes.

Deutoninfa (Figs. 5, 6). Longitud del cuerpo (n= 3) 480 μm (469-501 μm); anchura 241 μm (109-294 μm). Región del prodorso subtriangular con las ro y le ligeramente barbuladas. Se observa también par de carinas laterales que parten del nivel de seda lamelar hacia la base del botridio. Longitud de sedas rostral, lamelar, exobotridial así como el sensilo (ss) presentan aumento de tamaño con respecto a protoninfa (Cuadro 1). Notogáster con 12 pares de sedas de diferente tamaño con marcada barbulación y parte distal muy delgada. Sedas cl, c2, c3, la, hl sufren reducción con respecto a la protoninfa. Seda c3 sigue siendo la más corta. Distribución de las mismas sin cambios. En parte posterior se presenta cornículo acronótico, largo y trunco en parte distal. Se observan, asimismo, sobre el notogáster, 2 exuvias provenientes de la larva y la protoninfa. En región ventral, 3 pares de sedas adanales (adl, ad2, ad3) setiformes, delgadas y ligeramente barbuladas; un par de lirifisuras iad y un par de sedas adgenitales (ag). Lirifisuras ips localizadas por arriba de las sedas p2 y p3. Placa genital con 3 pares de sedas, y por debajo 2 pares de papilas genitales. Fórmula epimeral 3-1-2-2.

Tritoninfa (Figs. 7, 8). Longitud del cuerpo (n= 4) 613 μm (576-632 μm), anchura 302 μm (235-383 μm). Longitud de sedas rostral, lamelar, interlamelar y exobotridial aumenta de tamaño en relación con las de la deutoninfa. Sin embargo, el sensilo sufre reducción en longitud y forma, volviéndose corto y setiforme; carinas laterales del prodorso más evidentes en esta etapa. Botridio conserva forma cónica. Sedas rostrales y lamelares dirigidas hacia adelante; c3 barbulada y pequeña (Cuadro 2). Forma del cuerpo ovalada con región posterior más angosta. Región del notogáster porta 3 exuvias (larva, protoninfa y deutoninfa) conectadas una con otra por medio del cornículo acronótico k, y 12 pares de sedas insertadas sobre apófisis y ligeramente más gruesas y barbuladas que en la deutoninfa. Tubérculos de sedas cl se encuentran sobre esclerito color café claro. Sedas la, lm y lp setiformes y barbuladas. Placa anal con 2 pares de sedas (anl y an2) y hay 3 pares de adanales (adl, ad2, ad3). Placa genital con 5 pares de sedas finas y conspicuas. Lateralmente se observa par de sedas adgenitales. En región epimérica se observan apodemas definidos; fórmula epimeral 3-1-3-3. Sólo un ejemplar presentó asimetría en el epímero 3 con una seda de más. Gnatosoma con infracapítulo, pedipalpos, y quelíceros característicos de la familia. Patas: en el Cuadro 3 se presenta la quetotaxia de las patas indicando cuáles sedas son las que aparecen en cada etapa del desarrollo, así como las que se pierden (perd.). En el Cuadro 4 se presentan las dimensiones de los artejos.

Adulto. Redescripción (Figs. 9-15). Longitud del cuerpo (n= 4), 745 μm (687-766 μm); anchura del notogáster 457 μm (408-489 μm). Cerotegumento: Cuerpo y patas cubiertos por delgada capa de cerotegumento reticular, algunas veces cónico, surcos en la región dorsosejugal y ventrosejugal, con tubérculos en la región laterosejugal más alargados y filamentosos. Sólo porción distal del tarso de las patas, rostro, gnatosoma y sedas libres de cerotegumento. Predorso subtriangular, integumento liso, con 2 pares de enantiófisis dorsosejugales (Da y Bl). Seda lamelar (le) finamente barbulada; rostral (ro) más delgada con barbulaciones cortas y finas. Enantiófisis postbotridial poco desarrollada. Sensilo (ss) setiforme con punta en forma de flecha, y longitud de 133 μm; sedas exobotridiales (ex) pequeñas, finamente barbuladas y ocultas en vista dorsal por el botridio. Seda interlamelar (in) mide 82 μm sin barbulaciones (Fig. 9). Notogáster (Fig. 9) ligeramente elíptico en vista perpendicular con sutura circumgástrica; aproximadamente 1.2 veces más largo que ancho. Espina adnata (sa) pequeña y aguda. Con 11 pares de sedas de color café oscuro, lisas y ligeramente curvas, radialmente dirigidas, disminuyendo gradualmente en grosor. Sedas psl, ps2 y ps3, laterales y reducidas, hacia la parte distal, con terminación curva, más o menos paralelas a la sutura circumgástrica. Las sedas cl y c2 dirigidas hacia la parte anterior. Las demás en dirección posterior, excepto las sedas ps. Sedas aumentan en longitud desde la seda cl hasta la lm; de la pl a la p3 disminuyen en longitud. Glándulas opistosomales y lirifisuras propias de la familia. Adultos portan las exuvias ninfales. Ausencia de sedas c3. Región ventral (Fig. 10) (11): enantiófisis esternal E2a difícil de observar y E2p no está bien desarrollada, sino representada sólo por cresta gruesa a cada lado del segundo surco epimeral. Tubérculo Va bien desarrollado, subtriangular, con punta redondeada. Vp pequeño y difícil de ver. Tubérculo sa alargado con terminación aguda; sp bien desarrollado en posición opuesta a sa formando una enantiófisis. Fórmula epimeral 3-1-3-4 con sedas lisas; sólo sedas 3c y 4c epimerales flageladas. Placas genitales con 6 pares de sedas; lateralmente un par de sedas adgenitales. Con 3 pares de papilas genitales. Seda ad3 desplazada lateralmente. Discidium (di) pobremente desarrollaado. Gnatosoma: Mentum del infracapítulo cuadrado. Con microtubérculos en la región lateral. Quelíceros y pedipalpos típicos de la familia. Patas (Figs. 12-15) (13, 14) con áreas porosas, ligeramente desarrolladas en fémur, tibia y tarso. Trocánter III con áreas porosas; pata II la más pequeña y IV la más larga de todas (Cuadro 4). Quetotaxia de patas del trocánter al tarso (fámulus incluido, número de solenidios entre paréntesis) como sigue: pata I, 1- 7-4(1)-4(2)-20(2); pata II, 1-6-4(1)-4(1)-17(2); pata III, 2- 4-3(1)3(1)-17; pata IV, 1-4-3-3(1)-14. No se observan variaciones (Cuadro 3). La forma y distribución de las sedas de las patas se muestran en las Figs. 12-15.

Comentarios taxonómicos

De las 2 especies de Damaeidae que se conocen de México, sólo las ninfas y el adulto de E. mitlsensillus conservan las exuvias de la larva y estados precedentes, es así que la tritoninfa lleva encima de ella (sujetas por el cornículo acronótico, k) las mudas de la larva, protoninfa y deutoninfa. El adulto lleva todas ellas incluyendo la de la tritoninfa. Contrario a lo que ocurre en Belba clavasensilla, que no conserva las exuvias. Por lo que E. mitlsensillus sigue el patrón de desarrollo más común de la familia.

Las sedas ro y le de E. mitlsensillus son relativamente cortas, y están muy separadas entre ellas en todas las etapas de desarrollo. La seda in es larga en la larva, corta en las ninfas y en el adulto relativamente larga, mientras que la seda ex es pequeña en todas las etapas del desarrollo. El botridio siempre es grande, redondeado y en forma de embudo. El sensilo es relativamente largo en la larva (273 μm), medianamente largo en la protoninfa (373 μm) y deutoninfa (375 μm), corto en la tritoninfa (362 μm) y mucho más corto en el adulto (133 μm), su ápice es acuminado y ondulado en las etapas ninfales, volviéndose grueso y en forma de punta de flecha en el adulto (Cuadro 1).

En el curso del desarrollo ontogenético de Epidamaeus se denota una reducción de la quetotaxia del notogaster (de 12 pares en los juveniles a 11 en los adultos), mientras que en las patas ocurre lo contrario, paulatinamente van incrementándose las sedas, lo que parece ser común en el género, pero no en la familia, de acuerdo con el reciente trabajo de Seniczak y Seniczak (2011). Las sedas coxiesternales también tienen un desarrollo normal como en los miembros de la familia. El cornículo acronótico se encuentra entre las sedas lm en la protoninfa y entre las sedas h3 en la deutoninfa y la tritoninfa; su tamaño varía de 24 μm en la protoninfa a 75 μm en la tritoninfa, además primero es cónico y corto, volviéndose alargado y truncado. Al parecer es un carácter autopomórfico, ya que su posición varía tanto en el nivel genérico como en el específico, según Seniczak y Seniczak (2011), y su uso puede ser de utilidad en análisis filogenéticos. Al comparar los caracteres entre las diferentes especies del género se notó que existe una estabilidad en muchos de ellos y que los pocos caracteres que permiten hacer las diagnosis específicas y servirán para un futuro análisis de las relaciones filogenéticas son el número de sedas del trocánter III, así como las de los tarsos I, II y IV, la forma del sensilo, la longitud de las sedas de grupo ps, la forma de las espinas adnatas y las enantiófisis, así como la barbulación y longitud de las sedas ventrales (epimerales. genitales y anales).

El desarrollo ontogenético de E. mitlsensillus en la quetotaxia de las patas es similar a E. kamaensis ya que no se encontraron diferencias evidentes. por lo que parece ser una quetotaxia constante en el género. Las características de los estados inmaduros. como el tamaño y la forma de las sedas notogastrales e igualmente el sensilo. cambian de manera gradual desde la larva hasta la tritoninfa. También se presentan otros caracteres de la especie, como las apófisis prodorsales y ventrales y las espinas adnatas. que en las etapas ninfales no existen.

En las nuevas observaciones del adulto de E. mitlsensillus se detectó una diferencia en la forma del discidium con respecto a la descrita por Palacios-Vargas (1984), quien lo describió como romo; sin embargo, se notó que es de tipo cónico y alargado.

Agradecimientos

A Roy A. Norton, de la Universidad de Nueva York, Siracusa, por la valiosa información bibliográfica proporcionada. A Jorge Paniagua Nucamendi, por su gran apoyo en los trabajos de digitalización y edición de imagen.

Literatura citada

Ermilov. S. G. y M. Lochynska. 2009. Morphology of juvenile stages of Epidamaeus kamaensis (Sellnick. 1925) and Porobelba spinosa (Sellnick, 1920) (Acari: Oribatida: Damaeidae). Annales Zoologici 59:527-544.         [ Links ]

Grandjean, F. 1953. Essai de classification des Oribates (Acariens). Bulletin de la Société Zoologique de France 78:421-446.         [ Links ]

Palacios-Vargas J. G. 1984. A new Mexican Epidamaeus (Oribatei: Damaeidae). Entomological News 95:23-26.         [ Links ]

Palacios-Vargas. J. G. and R. Iglesias. 1997. A new species of Malaconothrus Berlese from Yucatán, México (Acari: Oribatida: Malaconothridae). Genus 8:109-113.         [ Links ]

Palacios-Vargas, J. G. y R. Iglesias. 2004. Oribatei (Acari). In Biodiversidad, taxonomía y biogeografía de artrópodos: Hacia una síntesis de su conocimiento, vol. IV. J. Llorente-Bousquets, J. J. Morrone, O. Yánez e I. Vargas (eds.). Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, México, D. F. p. 431-468.         [ Links ]

Palacios-Vargas, J. G. y R. Iglesias. 2007. Ácaros oribátidos. In Biodiversidad de la Faja Volcánica Transmexicana. I. Luna, J. J. Morrone y D. Espinosa (eds.). Las Prensas de Ciencias, Facultad de Ciencias, UNAM. México, D. F. p. 345-356.         [ Links ]

Pérez-Íñigo, C. 1997. Acari, Oribatei, Gymnonota I. In Fauna Ibérica, vol. 9, M. A. Ramos et al. (eds.). Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC. Madrid. 374 p.         [ Links ]

Ríos, G. y J. G. Palacios-Vargas. 1998. Especies nuevas de Scapheremaeus (Acari: Oribatei: Cymbaeremaeidae) de México. Anales del Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Serie Zoología 69:181-215.         [ Links ]

Schatz, H. 2004. Diversity and global distribution of Oribatid mites (Acari: Oribatida): evaluation of the present state of knowledge. Phytophaga 14:485-500.         [ Links ]

Seniczak, A. y A. Seniczak. 2011. Differentiation of external morphology of Damaeidae (Acari: Oribatida) in light of the ontogeny of three species. Zootaxa 2775:1-36.         [ Links ]

Subías, L. S. 2011. Listado sistemático, sinonímico y biogeográfico de los ácaros oribátidos (Acariformes: Oribatida) del Mundo (Excepto fósiles). http://www.ucm.es/info/zoo/Artropodos/Catalogo.pdf; última consulta: 15.VI.2012.         [ Links ]

Travé, J. y M. Vachon. 1975. François Grandjean, 1882-1975. (Notice biographique et bibliographique). Acarologia 17:1-19.         [ Links ]