Parámetros poblacionales de Tetranychus merganser Boudreaux (Acari: Tetranychidae) en papayo (Carica papaya L.) a diferentes temperaturas
Population parameters of Tetranychus merganser Boudreaux (Acari: Tetranychidae) in papaya (Carica papaya L.) at different temperatures
Noel Reyes–Pérez1, Juan A. Villanueva–Jiménez1*, Mónica de la Cruz Vargas–Mendoza1, Héctor Cabrera–Mireles2, Gabriel Otero–Colina3
1 Colegio de Postgraduados. Campus Veracruz, 91700. Veracruz, México. (nreyes@colpos.mx), *Autor responsable: (javj@colpos.mx); (mvargas@colpos.mx).
2 Asesor en Manejo de Plagas. Calle Campesino 659, interior 5, Colonia Cándido Aguilar, 91789. Veracruz, Veracruz.
]]> 3 Entomología y Acarología. Campus Montecillo. Colegio de Postgraduados 56230. Montecillo, Estado de México, México. (gotero@colpos.mx).
Recibido: febrero, 2012.
Aprobado: enero, 2013.
Resumen
El ácaro Tetranychus merganser es una de las especies que causa mayor daño económico en la zona productora de papayo (Carica papaya) del estado de Veracruz, México. Por tanto, se requiere conocer aspectos de su biología para tomar mejores decisiones de su manejo. Se obtuvo una colonia de ácaros a partir de una hembra recolectada en el municipio de Manlio F. Altamirano, y se incrementó la población en invernadero sobre hojas de frijol (Phaseolus vulgaris). El objetivo fue evaluar la influencia de la temperatura en los parámetros poblacionales de esta especie y sobre la duración de sus fases de desarrollo. Para ello se iniciaron cohortes desde huevecillos y expuestas a las siguientes condiciones: temperaturas constantes (19, 23, 27, 31, 33 y 35 °C); 60±2 % de humedad relativa; fotoperiodo de 14:10 h luz:oscuridad y alimentación en discos de hojas de papaya. La duración del ciclo de vida de T. merganser disminuyó de 52.3 hasta 12.9 d con el aumento de la temperatura. La tasa neta reproductiva (Ro) fue 37.40, 62.38, 43.98, 10.47 y 2.32 para 19, 23, 27, 31 y 33° C; a 35 °C la cohorte no fue viable. La tasa intrínseca de crecimiento poblacional (rm) fue 0.08, 0.19, 0.21, 0.18 y 0.12 a las temperaturas anotadas. El desarrollo óptimo ocurrió entre 23 y 27 °C. Aunque el papayo no es su mejor hospedero comparado con parámetros poblacionales más favorables obtenidos por otros autores en frijol, T. merganser puede comportarse como plaga en papayo en las condiciones ambientales predominantes en la zona.
Palabras clave: ácaro, Carica papaya, Phaseolus vulgaris, tabla de vida, tasa de desarrollo, Tetranychus merganser.
Abstract
]]> Tetranychus merganser is a mite species that causes greater economic damage in the papaya (Carica papaya) production area in the state of Veracruz, Mexico. Therefore, it was necessary to study their biology in order to make better decisions in their management. We obtained a colony of mites from a female collected in the municipality of Manlio F. Altamirano, and expanded their population on bean leaves (Phaseolus vulgaris) under greenhouse conditions. The objective was to evaluate the influence of temperature on the population parameters of this species and the duration of their developmental stages. For this purpose, we established cohorts starting with eggs, and exposed them to the following conditions: constant temperatures (19, 23, 27, 31, 33 and 35 °C); 60±2 % relative humidity, photoperiod of 14:10 h light:dark, and fed with papaya leaf discs. The duration of the life cycle of T. merganser decreased from 52.3 to 12.9 d with the increase of temperature. The net reproductive rate (R) was 37.40, 62.38, 43.98, 10.47 and 2.32 for 19, 23, 27, 31 and 33 °C; at 35 °C, the cohort was not viable. The intrinsic rate of population increase (rm) was 0.08, 0.19, 0.21, 0.18 and 0.12 at the temperatures recorded. Optimal development occurred between 23 and 27 C. Although papaya is not its best host compared to more favorable population parameters obtained by other authors in beans, T. merganser can behave like a pest in papaya under the environmental conditions prevailing in the area.Key words: mite, Carica papaya, Phaseolus vulgaris, life table, rate of development, Tetranychus merganser.
INTRODUCCIÓN
Boudreaux describió por primera vez a Tetranychus merganser en 1954, con organismos recolectados sobre Ligustrum vulgare L. en el estado de Louisiana, EE.UU. Las características principales que separan a esta especie de Tetranychus tumidus Banks y Tetranychus atlanticus McGregor son la uña empodial y el edeago en forma de cabeza de ganso (Figura 1). Tuttle et al. (1974) observaron esta especie en el noroeste y centro de México sobre mala mujer o ayohuiztle (Solanum rostratum Dunal), y después la registraron sobre tomatillo o tabaco cimarrón (Solanum nigrum L.) (Tuttle et al., 1976); Estébanes–González y Rodríguez–Navarro (1991) indicaron su presencia sobre papayo (Carica papaya L.), chile (Capsicum annuum L.) y tomatillo o tabaco cimarrón; Rodríguez (1999) registró la presencia de T. merganser en papayo, cacahuate (Arachis hipogaea L.) y cempazúchitl (Tagetes erecta L.), mientras que Lomelí–Flores et al. (2008) lo localizaron en nopal (Opuntia ficus–indica L.) en el estado de Morelos, y Abato (2011) lo reportó como plaga en papayo en la principal zona productora del centro del estado de Veracruz. Según Ullah et al. (2010, fue detectado en pepino (Cucumis sativus L.) en embarques enviados a Japón desde México y EE.UU.
Factores externos como alta temperatura o disponibilidad de alimento propician que el ciclo de vida sea más corto en algunas especies de ácaros. Los organismos que viven en climas cálidos generalmente son más aptos para aprovechar un recurso en periodos cortos de tiempo para completar su desarrollo (Villanueva–Jiménez et al., 1994). La temperatura influye directamente sobre los procesos fisiológicos de los ácaros tetraníquidos, lo que se observa en sus parámetros poblacionales, como la tasa neta reproductiva (Ro), la tasa intrínseca de crecimiento poblacional (rm) y el tiempo generacional (T) (Bonato, 1985; Wermelinger et al., 1991).
A diferencia de su congénere Tetranychus urticae Koch, hay pocos estudios de la biología del ácaro T. merganser (Gallardo et al., 2005; Ullah et al., 2010), porque su importancia económica se reconoció a principios del siglo 21. Ullah et al. (2010) recolectaron T. merganser en calabaza (Cucurbita maxima Duch.) en Sonora, México, y lo estudiaron usando hojas de frijol (Phaseoulus vulgaris L.). Abato (2011) lo reconoció como plaga primaria al formar parte del complejo de arañitas rojas que atacan al cultivo de papayo en la zona central de Veracruz (Figura 2). Por tanto, el objetivo del presente estudio fue determinar el efecto de diferentes temperaturas sobre el ciclo de vida y parámetros poblacionales de T. merganser alimentado en hojas de papayo.
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MATERIALES Y MÉTODOS
Adultos de T. merganser fueron recolectados sobre plantas de papayo en el municipio de Manlio Fabio Altamirano, en Vera–cruz, durante octubre del 2009. La especie se identificó (Abato, 2011) y se inició una colonia con los huevos puestos por una hembra para asegurar que todos los individuos fueran de la misma especie, considerando que esta especie se reproduce por par–tenogénesis, típico de la familia Tetranychidae (Hoy, 2011). Su población se incrementó en laboratorio sobre hojas de papayo y luego se crió en invernadero sobre hojas de frijol para obtener un mayor número de individuos. Las pruebas se hicieron en arenas elaboradas en cajas petri, basadas en el método de Helle y Overmeer (1985), quienes usaron fragmentos de tejido vegetal hospedante para el desarrollo de ácaros. En cada caja se colocó un disco de hoja de papayo (4 cm diámetro) con el envés hacia arriba, asentado sobre una capa de algodón húmedo, cuyos bordes rodearon los costados del disco de hoja para evitar escapes de los individuos. Se colocaron dos a tres hembras provenientes de la cría sobre frijol y permanecieron 6 h en cada arena; después se retiraron y se dejó sólo un huevo de edad conocida por arena para formar las cohortes. Se obtuvieron seis conjuntos de 123, 131, 67, 124, 134 y 121 individuos (huevos), las cuales se colocaron dentro de cámaras de crecimiento Oriol EF® (México) a 19, 23, 27, 31, 33 y 35 °C, respectivamente, con un fotoperiodo de 14:10 h luz:oscuridad y humedad relativa de 60±2 %. Los discos de hoja de papayo se sustituyeron por nuevos al notar indicios de pérdida de turgencia. Los individuos se observaron cada 12 h hasta la muerte del último de ellos. Se registraron los cambios de estado y se contaron los huevos obtenidos de los individuos que llegaron al estado adulto.
El diseño experimental fue completamente al azar, con diferente número de repeticiones. Con los datos de duración de las fases de desarrollo y del ciclo de vida total se realizó análisis de varianza con SAS versión 9.1, y las medias se compararon con la prueba de Tukey (p<0.05). La duración de la oviposición y el total de huevos se analizaron con la prueba de Kruskal–Wallis porque su distribución no fue normal. Los parámetros poblacionales se calcularon con el método de Birch (1948), aplicado por Hoque et al. (2008) y Win et al. (2011) para construir tablas de vida de Tetranychidae. En este método se parte de observaciones a diferentes edades (x) y se obtiene la supervivencia acumulada de las hembras (lx) y el número de descendientes por hembra en una edad x (mx). La tasa neta reproductiva (R) se calculó con la fórmula Ro=S (lx × mx); el tiempo generacional (T) con la fórmula T=S (x × lx × mx) / S (l × m); la tasa intrínseca de crecimiento de la población (rm) con rm = Ln (Ro) / T; el tiempo de duplicación de la población (Dt) con Dt = LN (2) / rm; y la tasa finita de crecimiento (l) con l = exp (rm). Ro es el número de veces que la población se puede multiplicar en una generación; rm es nuevos individuos por hembra por unidad de tiempo; Dt es el tiempo en que se duplica la población y l es el número de veces que la población puede multiplicarse por unidad de tiempo.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Duración del ciclo de vida
El ciclo de vida de T. merganser varió de 12.9 d en la temperatura mayor (35 °C), a 52.2 d en la menor (19 °C). Las curvas de supervivencia de T. merganser a diferentes temperaturas se muestran en la Figura 3. De acuerdo con Vera et al. (2002), las temperaturas de 19, 23 y 27 °C propician curvas de supervivencia del tipo I en poblaciones con pérdidas pequeñas de individuos a edad temprana y con pérdidas mayores en edad avanzada. Las curvas restantes son del tipo IV, con pérdidas graduales a lo largo de todo el desarrollo. Aunque la finalización de las curvas de las poblaciones evaluadas a 31 y 33 °C ocurrió después que la de 27 °C, el promedio de longevidad de los individuos fue menor (Cuadro 1), y a 33 °C sobrevivieron por más tiempo que a 31 °C debido a la persistencia de algunos individuos que prolongaron su supervivencia como adultos aunque con mínima actividad, es decir, con pocos movimientos y rara oviposición.
El análisis de varianza mostró diferencias significativas debido a la temperatura en la duración de las fases de desarrollo de T. merganser, así como en la duración total del ciclo de vida. Todos los estados (huevo, larva, ninfa y adulto) mostraron un acortamiento significativo al pasar de 19 a 23 °C, pero al pasar de 23 a 27 °C se observó nuevamente un alargamiento del estado adulto (a 23 °C el estado adulto duró 11.02 d, y 18.27 d a 27 °C), lo que se reflejó en la duración similar de todo el ciclo a estas temperaturas. El acortamiento del estado de huevo no fue significativamente diferente entre 31, 33 o 35 °C (3.00, 2.71 y 2.62 d); tampoco el de larva y el de protoninfa entre 27, 31 o 33 °C (1.74, 1.53 y 1.58 d para larva y 1.67, 1.51 y 1.62 d para protoninfa). Incluso hubo un pequeño alargamiento de esta fase a 35 °C (2.17 d), así como de la deutoninfa y del estado adulto a 33 °C. Sólo sobrevivieron dos individuos a 35 °C, por lo que no fue posible evaluar su duración como deutoninfas y adultos; no se incluyeron en el análisis de varianza y sólo se presentan sus promedios.
]]> Ullah et al. (2010) también señalan que la temperatura afecta como en todo organismo poiquilotermo la duración del ciclo de T. merganser, el cual se acorta al aumentar la temperatura de 15 a 35 °C, pero detectaron diferencias al compararlo con Tetranychus kanzawai Kishida. A diferencia del presente estudio, ellos observaron el ciclo completo a más de 35 °C y a 40 °C los huevos de T. merganser ya no eclosionaron, un efecto observado en el presente estudio a 33 °C. Esto podría explicarse por diferencias genéticas de la adaptación al ambiente de las colonias de ácaros usadas, por la diferencia en hospederos usados y por la humedad relativa usada en este estudio, que fue 10 % menor que la del experimento de Ullah et al. (2010).Los valores registrados en el presente estudio a 27 °C son similares a los observados en T. urticae en pimiento (C. annuum) a 70 % de humedad relativa (HR) (Gallardo et al., 2005), y en Tetranychus ludeni Zacher alimentado en hojas de algodonero (Gossypium hirsutum L.) a 30 °C y 70 % HR (Da Silva, 2002). Dehghan et al. (2009) muestran una variación de 16 a 22 d en la duración total del ciclo en T. urticae a 25 °C y 70 % HR cuando se alimentó con diferentes variedades de soya (Glycine max L.), y los valores son similares en T. ludeni alimentado en hojas de frijol con una variación de 1 d en la duración total del ciclo (Morros y Aponte, 1994). Las semejanzas en los tiempos de desarrollo entre T. merganser y otras especies de Tetranychus, evaluadas a temperaturas similares, permite ver la importancia del género como organismos cosmopolitas, adaptados a condiciones cálido–subhúmedas sobre sustratos agrícolas importantes.
Oviposición
La mayor oviposición se obtuvo a 23 °C y decreció al aumentar la temperatura, aunque a 33 °C fue ligeramente superior que a 31 °C (Cuadro 2). A 35 °C no hubo huevos viables, en contraste con lo reportado por Ullah et al. (2010) de que a 37.5 °C el 50 % de los huevos de T. merganser son viables, a 40 °C esta especie no oviposita y el valor máximo de oviposición es más de 100 huevos por hembra a 30 °C. Pero en el presente estudio el valor máximo se observó a 23 °C (70.73 huevos), un resultado similar al reportado por Hoque et al. (2008) en T. urticae sobre frijol (Lablab purpureus L.) a 27 °C. De acuerdo con el presente estudio, la temperatura influye en la duración del periodo de oviposición y en el total de huevos depositados (Cuadro 2). A 23 °C se observó la mayor oviposición, aunque la duración fue mayor a 19 °C.
La oviposición en tetraníquidos puede cambiar por otros factores además de la temperatura. Respecto al efecto del alimento, Dehghan et al. (2009) señalan variaciones de 92.46 a 113.07 huevos por hembra en T. urticae alimentado con diferentes cultivares de soya, lo que explica en cierta medida las diferencias observadas por Ullah et al. (2010). Además, en T. urticae la oviposición disminuye cuando hay poca telaraña (Oku et al., 2009), porque ésta tiene la función de protección en la familia Tetranychidae (Hoy, 2011), donde algunas especies suelen dejar feromonas sexuales que cambian su comportamiento. La pérdida de telaraña ocurrió en el presente experimento durante los cambios de tejido vegetal, por lo que se debe considerar dicho factor para mediciones en esta familia de ácaros.
Parámetros poblacionales
Los principales parámetros poblacionales (Cuadro 3) muestran una tasa neta reproductiva de 62.38 a 23 °C y una tasa intrínseca de crecimiento poblacional de 0.21 a 27 °C, comparados con valores de 117.3 a 25 °C y de 0.41 a 30 °C, a 60 a 70 % HR y fotoperiodo de 16:8 luz:oscuridad mencionado por Ullah et al. (2010) para T. merganser recolectado en calabaza ( C. maxima) en Sonora, evaluado sobre hojas de frijol como alimento. Además, estos autores indican que el tiempo generacional decreció de 56.2 d a 15 °C hasta 9.8 d a 35 °C, mientras que en el presente estudio el resultado fue similar pero el tiempo generacional fue ligeramente mayor a 33 que a 31 °C. Según Ullah et al. (2010), en T. merganser hay desarrollo a 37 °C, pero en el presente estudio la población no prosperó a 35 °C. Las diferencias entre ambos estudios pueden atribuirse a diferencias nutricionales y de metabolitos secundarios presentes en frijol y papaya, y Ullah et al. (2010) usaron una HR de 60 a 70 %. En este sentido, Hoque et al. (2008) y Gallardo et al. (2005) evaluaron T. urticae en frijol y pimiento, respectivamente, a temperaturas similares pero los resultados fueron diferentes en las tablas de vida. Hay diferencias en las tablas de vida de T. urticae alimentado sobre diferentes cultivares de soya (Dehghan et al., 2009), y variaciones en los parámetros poblacionales de Oligonychus punicae (Hirst) alimentado en hojas de aguacate (Persea americana Mill.) variedades Hass, Fuerte y Criollo (Cerna et al., 2009). Lo anterior refuerza la observación de la influencia del alimento en el ciclo de vida de estos tetraníquidos.
Respecto a la tasa intrínseca de crecimiento poblacional (rm), los valores óptimos de desarrollo para T. ludeni fue 24 y 29 °C con una rm de 0.27 (Da Silva, 2002), para O. punicae en aguacate Hass la rm fue 0.22 a 24 °C (Cerna et al., 2009), para T. urticae en soya la rm fue 0.26 a 27 °C (Dehghan et al., 2009), y para T. Urticae en frijol fue alta rm de 0.18 a 27 °C (Hoque et al., 2008). Es decir, en diferentes especies de tetraníquidos las temperaturas óptimas de desarrollo están entre 23 y 30 °C. Para T. merganser el desarrollo óptimo fue a 30 °C con rm de 0.41 según Ullah et al. (2010), pero en el presente estudio fue entre 23 y 27 °C con rm de 0.21.
]]> En la Figura 4 se presentan los inversos de Ro, T, rm, l y Dt, lo que permite ver la tendencia de los valores con el incremento de la temperatura. Los valores muestran un incremento con la temperatura y luego una disminución, con las temperaturas más altas mostrando sus puntos óptimos entre 23 y 31 °C.
CONCLUSIONES
El desarrollo óptimo de Tetranychus merganser en papayo está entre 23 y 27 °C, donde su capacidad de incremento poblacional es comparable con la de otras especies con estatus de plagas importantes en diversos cultivos. En el cultivo de papayo este ácaro tiene potencial para lograr niveles de población que la hacen una plaga importante en las condiciones ambientales de la zona productora de Veracruz. Pero dicho ácaro no logra desarrollarse con la misma eficiencia que muestra en otros hospederos como frijol.
AGRADECIMIENTOS
Al CONACYT y al Colegio de Postgraduados por el financiamiento otorgado para la realización de la presente investigación, a través del Fideicomiso Revocable de la Administración e Inversión No. 167304 para el Establecimiento y Operación de los Fondos para la Investigación Científica y Desarrollo Tecnológico del Centro Público Colegio de Postgraduados, y la Línea Prioritaria de Investigación 2 "Agroecosistemas Sustentables". Al INIFAP–CIRGOC, Campo Experimental Cotaxtla y al Colegio de Postgraduados Campus Veracruz, por facilitar equipo e instalaciones.
LITERATURA CITADA
Abato Z., M. 2011. Manejo integrado de la acarofauna del papayo y su transferencia en el estado de Veracruz. Tesis Doctoral. Colegio de Postgraduados. Campus Veracruz. Programa en Agroecosistemas Tropicales, Manlio Fabio Altamirano, Veracruz, México. 114 p. [ Links ]
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