Crecimiento de la raíz en plantas jóvenes de Pinus pinceana Gordon en respuesta a la humedad del suelo

Root growth in young plants of Pinus pinceana Gordon in response to soil moisture

Diana Córdoba-Rodríguez¹, J. Jesús Vargas-Hernández^1*, Javier López-Upton¹, Abel Muñoz-Orozco²

¹ Posgrado Forestal, *Autor responsable(vargashj@colpos.mx).

² Posgrado en Recursos Genéticos y Productividad, Campus Montecillo, Colegio de Postgraduados. 56230. Carretera México-Texcoco, km 36.5. Montecillo, Estado de México, México.

Recibido: Julio, 2010.
Aprobado: Mayo, 2011.

Resumen

Pinus pinceana Gordon es un pino piñonero endémico de México que crece en condiciones semiáridas, en poblaciones aisladas, a lo largo de la Sierra Madre Oriental. Con el propósito de identificar características de la raíz asociadas a mecanismos de adaptación ante condiciones de estrés hídrico, se evaluó el crecimiento y morfología de la raíz en dos condiciones de humedad del suelo, en plantas de seis poblaciones de la especie que representan un gradiente geográfico de aridez. El estudio se realizó en plantas de tres años de edad en condiciones de invernadero, manteniendo la humedad del suelo cercana a capacidad de campo (S₀) o por debajo de 20 % de humedad aprovechable (S₁) durante un periodo de 160 d. La restricción del riego redujo en 27 % el número de raíces principales y en 51 % la biomasa de la raíz debajo de los 15 cm de profundidad del suelo, pero aumentó en 166 % el número de raíces laterales y en 83 % el número de raíces finas en crecimiento y redujo en 30 % la relación parte aérea/ raíz. Las poblaciones de la región sur del área de distribución natural de la especie, nativas de sitios con un menor índice de aridez, fueron más afectadas por la sequía en el crecimiento de la raíz, en particular la longitud y el volumen del sistema radical. Esto sugiere que las diferentes condiciones ambientales a las que está sujeto este pino en su hábitat natural han dado pauta a una diferenciación ecotípica y genética en el crecimiento y estructura de la raíz que permite mitigar los efectos de eventos adversos como la sequía. Esta diferenciación ecotípica es útil en programas de restauración ecológica y conservación de la especie.

Palabras clave: pino piñonero, sequía, adaptación, estrés hídrico, distribución de biomasa, variación geográfica.

Abstract

Pinus pinceana Gordon is an endemic pinyon pine of México that grows in semiarid conditions, in isolated populations, along the Sierra Madre Oriental. In order to identify root traits associated with mechanisms of adaptation to water stress conditions, the growth and root morphology in two soil moisture conditions were evaluated in plants of six populations of the species representing a geographical gradient of aridity. The study was conducted on 3-yearold plants under greenhouse conditions, maintaining soil moisture near field capacity (S₀) or below 20 % of usable moisture (S₁) over a period of 160 d. The restriction of irrigation reduced by 27 % the number of main roots and 51 % of the root biomass below the 15 cm of soil depth, but increased 166 % the number of lateral roots and 83 % the number of fine growing roots and reduced 30 % the shoot/ root ratio. Populations of the southern region of the species’ natural range, native of sites with lower aridity index were the most affected by drought in the root growth, particularly the length and volume of the root system. This suggests that different environmental conditions to which this pine is subjected in its natural habitat have promoted an ecotypic and genetic differentiation in growth and root structure that can mitigate effects of adverse events such as drought. This ecotypic differentiation is useful in programs for ecological restoration and conservation of the species.

INTRODUCCIÓN

Pinuspinceana Gordon es un pino piñonero endémico de México que crece en poblaciones dispersas y aisladas, localizadas en dos grandes regiones a lo largo de la Sierra Madre Oriental, en los estados de Hidalgo, Querétaro, San Luis Potosí-, Zacatecas, Coahuila y Nuevo León (Ledig et al, 2001; Favela et al, 2009). En general, el clima del área de distribución de la especie es seco (BS de la clasificación de Koppen), con lluvias en verano, extremoso, con una precipitación media anual que varía de 350 mm a 750 mm y una temperatura media anual de 14 a 18 °C (García, 1987). Estas regiones están separadas por montañas y grandes extensiones de zonas semiáridas; dentro de cada región, las poblaciones de P. pinceana están aisladas unas de otras por barreras geográficas, lo que dificulta el intercambio genético entre ellas. Ramírez-Herrera (2007) señala que existe un alto grado de diferenciación genética entre las poblaciones de la especie en diferentes características, debido tanto a los efectos de la deriva genética como a la selección natural, dadas las condiciones limitantes del ambiente que habita.

El agua tiene una función fundamental en la distribución natural de las especies forestales, en su diversidad dentro de determinados biomasas, en su productividad y en sus características morfológicas y fisiológicas (Kubiske y Abrams, 1992). La disponibilidad de agua tiene influencia importante en el crecimiento y desarrollo de las especies forestales, principalmente a edades tempranas (Vargas y Muñoz, 1991; Turner, 1997). Eventos periódicos de sequía ocasionan estrés hídrico dentro de las plantas, afectando el crecimiento, la anatomía, la morfología, la fisiología y la bioquímica de los tejidos vegetales (Kramer y Kozlowski, 1979). La incidencia de estas limitaciones en edades tempranas repercute en el desarrollo posterior de las plantas; en especies forestales, a menudo se presenta una elevada mortalidad y escaso establecimiento de las plántulas en el terreno, (Baquedano y Castillo, 2007). Debido a lo anterior, la sequía puede ser un factor de particular importancia en la diferenciación de las poblaciones con base en características de valor adaptativo en condiciones de aridez. Datos generados a través de modelación climática indican que existe un gradiente de aridez de sur a norte en el noreste de México (Sáenz-Romero et al., 2010), incluyendo el área de distribuciónnatural de la especie, por lo que se espera que haya diferencias ecotípicas asociadas al origen geográfico del germoplasma en el crecimiento de las plantas en condiciones de estrés hídrico.

Una característica importante para el éxito en el establecimiento y supervivencia de las plantas es el crecimiento y desarrollo de la raíz, pues de ésta depende en gran medida la absorción de agua y nutrimentos esenciales para diversos procesos fisiológicos. Las modificaciones al sistema radical, en respuesta a condiciones de sequía, son de gran importancia para la adaptación de la planta a su ambiente (García-Figueroa y Vargas-Hernández, 2000). La plasticidad del crecimiento y de la estructura del sistema radical varía ampliamente entre las especies forestales; se han encontrado grandes diferencias entre poblaciones en la asignación de recursos y crecimiento de la raíz en respuesta a limitaciones en la disponibilidad de agua. En algunas especies es común encontrar variación en la asignación de recursos y en la estructura y morfología del sistema radical en función de las necesidades que enfrentan las plantas en el sitio. En Eucaliptus globulus Labill., por ejemplo, Wang et al. (1988) y Costa e Silva et al. (2004) señalan una amplia variación entre procedencias en cuanto a la velocidad de crecimiento de la raíz y la relación parte aérea/ raíz. Achat et al. (2008) indican que Pinus pinaster Aitón tiende a modificar la densidad de raíces finas en sitios con diferentes restricciones ambientales, especialmente en las capas superiores del suelo, más expuestas a la erosión y la falta de agua.

El estudio del comportamiento de las plantas en condiciones precarias de humedad, particularmente en especies forestales, es clave en planes de restauración y conservación de áreas geográficas importantes ante las condiciones de cambio climático (Ramirez-Herrrera, 2007; Martiñón-Martínez et al, 2011); en el caso del noreste de México, se pronostica que las condiciones de aridez aumentarán debido al incremento de la temperatura y reducción de la precipitación asociadas al cambio climático (Sáenz-Romero et al, 2010). Pinuspinceana es una especie con potencial para utilizarse en programas de rehabilitación y recuperación de suelos degradados, con escasa materia orgánica, erosionados y con baja retención de humedad, dentro de su habitat natural. Córdoba et al. (2008) reportan una amplia plasticidad en el crecimiento de la raíz en plantas de 10 poblaciones de P pinceana al crecer en dos tipos de suelo (arcilloso y migajón arcillo limoso), en condiciones de humedad favorable; aunque la morfología de la raíz fue similar entre las poblaciones, las provenientes del norte de México tendieron a asignar más recursos a la raíz (mayor longitud y peso seco). Sin embargo, no existe información acerca de la dinámica del crecimiento y estructura del sistema radical en poblaciones de la especie a lo largo de un gradiente geográfico de aridez, al crecer en condiciones limitantes de humedad del suelo. Por ello, el objetivo de este estudio fue evaluar el crecimiento y morfología de la raíz en plantas jóvenes de seis poblaciones de P. pinceana expuestas a dos condiciones comunes de humedad del suelo, con el propósito de identificar el efecto que tiene la disponibilidad de humedad sobre la estructura del sistema radical resultante de posibles diferencias adaptativas desarrolladas en las localidades de origen.

MATERIALES Y MÉTODOS

Material biológico

Establecimiento del ensayo y diseño experimental

Las plantas seleccionadas se trasplantaron a tubos de PVC (10 cm diámetro y 100 cm alto), llenados con una mezcla 2:1 de suelo agrícola, procedente de los campos experimentales del Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, y tezontle (roca volcánica extrusiva de textura porosa) con un tamaño de 1 a 5 mm. Esta mezcla generó un substrato con una textura de migajón-arcillo-limoso (determinada con el método de Bouyoucos), con 36 % de porosidad (mediante la técnica de la cubeta), 1.68 % de materia orgánica (método de Walkley-Black) y una curva de retención de humedad (método de la olla y membrana) con 21 % de humedad a capacidad de campo y 9 % de humedad a una tensión de -1.5 Mp. Estos análisis se realizaron en el laboratorio de Física de Suelos del Colegio de Postgraduados.

El sustrato se humedeció a capacidad de campo al momento de colocar la planta en el tubo de PVC con el propósito de asegurar su establecimiento. Luego, las plantas de cada población se separaron aleatoriamente en dos grupos; en uno la humedad del suelo se mantuvo cercana a capacidad de campo (S_o), agregando el agua necesaria en el momento que se registraba un contenido de humedad cercano al 50 % de la humedad aprovechable. En el otro grupo (S₁) el contenido de humedad fue menor a 20 % de humedad aprovechable (11.6 % contenido de humedad), agregando agua al substrato para alcanzar este nivel al registrar un contenido de humedad de 9 % (Figura 2). Se utilizó un arreglo factorial en parcelas divididas con un diseño de bloques al azar con cuatro repeticiones. En las parcelas grandes se establecieron los tratamientos de humedad del suelo; en las parcelas pequeñas se asignaron las poblaciones, con tres plantas por unidad experimental, sin competencia por espacio de crecimiento entre ellas.

Para determinar el momento oportuno del riego en cada uno de los envases, el contenido de humedad del suelo se monitoreó semanalmente con el TDR (Time Domain Reflectometry) en tres puntos a lo largo del tubo (30, 60 y 90 cm desde la parte superior). Los tubos fueron perforados previamente (5 mm de diámetro) para permitir la entrada lateral de las varillas metálicas del TDR. Al medir la humedad del suelo se calibró el aparato midiendo el porcentaje de humedad en el agua contenida en un vaso de precipitado (100 %) y en una muestra de sustrato humedecido a un porcentaje conocido. Cuando el contenido de humedad alcanzó el nivel inferior deseado en cada tratamiento, se aplicó el agua necesaria con una jeringa en cada nivel del tubo para alcanzar el contenido de humedad pre-establecido.

Variables evaluadas

Los tratamientos de humedad iniciaron 12 semanas después del trasplante a los tubos de PVC. Cada dos meses, desde el inicio de los tratamientos de humedad, se realizó un análisis destructivo de las plantas extrayendo en cada ocasión una planta tomada al azar de cada unidad experimental; dado que las plantas estaban separadas lo suficiente para evitar competencia lateral entre ellas, no fue necesario reacomodar las plantas después de cada cosecha. Para facilitar la extracción y asegurar la obtención del sistema radical intacto, el tubo se cortó en dos secciones longitudinales y el sustrato se lavó cuidadosamente para evitar romper alguna de las raíces principales. Se separó la parte radical y la parte aérea de las plantas para determinar el número de raíces principales, la longitud promedio de estas raíces (cm), el número de raíces en crecimiento (raíces con puntas blancas), el número de raíces laterales primarias y el volumen del sistema radical después de los primeros 15 cm de profundidad así como de toda la raíz (volumen total). El volumen de la raíz se determinó con base en el principio de Arquímedes, usando una balanza de precisión y un vaso de precipitados con agua. Al sumergir las raíces en el agua, sin tocar las paredes del vaso, se registra un aumento de peso en el sistema (medido en g) que equivale al volumen de la raíz en cm³ .

Después de las determinaciones en fresco, las muestras se secaron en un horno (Marca Terlab) a 60 °C por 72 h para obtener el peso seco de cada sección en una balanza analítica (Ohaus Navigator). La raíz fue dividida en dos secciones, para registrar el peso de los primeros 15 cm y del resto de la raíz; con estos datos se obtuvo la biomasa total de la raíz y la relación parte aérea/raíz.

Análisis estadístico

El análisis de varianza se realizó con SAS (1998), usando el modelo estadístico de medidas repetidas (Moser et al., 1990):

donde, µ + B_¡ + Tj + BT_¡j + P_k + TP_jk + α_ijk representan los efectos entre sujetos (unidades experimentales) asociados con los factores bloques (B), tratamientos de humedad (7), poblaciones (P) y sus interacciones, incluyendo el error experimental (α_ijk) entre sujetos;F_¡ + TF_jl + PF_kl+ TPF_jklrepresentan los efectos dentro de sujetos asociados con la fecha de muestreo (F) y sus interacciones con los otros factores; y ε_ijkl el error experimental dentro de sujetos.

Para el análisis estadístico las variables discretas fueron transformadas con la función raíz cuadrada. También se calcularon los valores promedio por tratamiento y población en cada fecha de muestreo y al encontrar efectos significativos se compararon las medias con la prueba de Tukey (p<0.05).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Efecto de la humedad del suelo sobre el crecimiento y estructura de la raíz

Hubo diferencias significativas entre los tratamientos de humedad del suelo en el número de raíces principales, laterales y en crecimiento, así como en el peso seco de la raíz debajo de los primeros 15 cm de profundidad y en la relación parte aérea/raíz (Cuadro 2).

Cuando hay factores limitantes, por ejemplo escasa humedad, las plantas manifiestan mecanismos que les permiten amortiguar los efectos del factor limitante y, en general, muestran una tendencia a reducir la acumulación de biomasa y la relación parte aérea/raíz, con una mayor cantidad de recursos asignados a esta última (Hasse y Rose, 1994; Doi et al, 2008). Esta situación es particularmente común cuando las plantas enfrentan estrés hídrico, como se ha mostrado en diferentes especies (Hasse y Rose, 1993; Martínez-Trinidad et al, 2002; Baquedano y Castillo, 2007)- En E. globulus, en condiciones de sequía, hay una reducción significativa de la relación parte aérea/raíz, lo cual es un mecanismo que mantiene un balance entre la capacidad de absorción de agua y la demanda transpiratoria del follaje (Costa e Silva et al, 2004).

Otro aspecto importante en la respuesta a la sequía es la modificación de la estructura y distribución de la raíz en el suelo (número de raíces laterales, cantidad de raíces en crecimiento, longitud de raíz, etc.); debido a la limitación de recursos disponibles las plantas canalizan sus recursos hacia las estructuras que les permiten una mayor eficiencia en su funcionamiento. En P. pinceana no se modificó la longitud de las raíces principales, pero se observó un incrementó tanto en el número de raíces laterales como en las raíces en crecimiento (Cuadro 3). En Tectona granáis (Singh y Srivastava, 1985) y Eucaliptusglobulus (Kátterer et al., 1995) la cantidad de raíces aumentó después de un período de sequía, lo cual sugiere que este evento estimuló la formación de raíces. En cambio, el número de raíces laterales se redujo en Fraxinus ornus en condiciones de sequía, pero aumentó la longitud total de la raíz y el número de raíces en crecimiento, mientras que en Quercus pubescens se redujo tanto la longitud de la raíz como el número de raíces laterales y en crecimiento (Chiatante et al., 2006).

La reducción en el número de raíces principales y el aumento en el número de raíces laterales y en crecimiento ante las condiciones restrictivas de humedad muestran un mecanismo de las plantas de P. pinceana que permite aumentar la capacidad de exploración del suelo y extraer la poca humedad disponible, sin que represente un uso excesivo de recursos. Dada la frecuente variabilidad espacial y temporal en la distribución de agua y minerales en el perfil del suelo, muchas especies vegetales muestran plasticidad morfológica en el sistema radical y concentran las raíces finas (de absorción) en las zonas con mayor disponibilidad de recursos, con un uso más eficiente de su energía (Jackson et al., 1990). Keyes y Grier (1981) reportan que en sitios de menor productividad Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco produce una mayor cantidad de raíces finas, pero con una menor longevidad, mecanismo que aumenta la capacidad de exploración y extracción de nutrimentos en el horizonte superior del suelo.

Diferencias entre las poblaciones en el crecimiento y estructura de la raíz

Entre las poblaciones estudiadas hubo diferencias (p<0.05) sólo en el número de raíces principales y en el volumen total de raíz y por debajo de los 15 cm de profundidad del suelo (Cuadro 2). Las poblaciones del norte (El Cinco, Santa Elena y Matehualilla) presentaron un mayor número de raíces principales (5-1 en promedio), así como un mayor volumen total de raíz y por debajo de 15 cm de profundidad del suelo (26.4 y 16.0 cm en promedio) (Cuadro 4).

En otras especies leñosas, las plantas provenientes de ambientes xéricos presentan características morfológicas y fisiológicas distintivas a las de otras poblaciones al crecer en condiciones similares de humedad del suelo, aunque no necesariamente en la raíz. Por ejemplo, en Quercus rubra L. las plantas procedentes de localidades secas tuvieron mayor eficiencia en el uso de agua y fueron más tolerantes a la sequía que las de zonas mésicas, al crecer ambas fuera de su lugar de origen en condiciones similares de humedad del suelo (Kubiske y Abrams, 1992). En P. pinceana también se observó este patrón geográfico ya que las plantas procedentes de la región norte, donde existe una menor precipitación y un mayor índice de aridez (Cuadro 1), produjeron, en promedio de las dos condiciones de humedad evaluadas, un mayor número de raíces principales; esta característica puede ser un mecanismo adapta-tivo importante asociado a las condiciones de aridez, porque las raíces principales pueden llegar a horizontes más profundos y confieren a las plantas una mayor capacidad de exploración de la humedad del suelo (Fitter et al., 1991; Baquedano y Castillo, 2007; Kajimoto et al, 2007).

El volumen de la raíz también es una característica adaptativa importante que se ha correlacionado en forma positiva con la supervivencia y crecimiento de las plantas en el terreno de plantación (Rose et al., 1991). Las plantas con mayor volumen de raíz pueden superar más fácilmente el estrés de trasplante, presentan un mayor potencial de crecimiento radical y una mayor capacidad de absorción de agua y nutrimentos. Hasse y Rose (1994) encontraron que en Pseudotsuga menziesii las plantas que desarrollaron un mayor volumen bajo condiciones de estrés hídrico exhibieron mayores concentraciones de nutrimentos en las hojas así como un mayor crecimiento de la planta. En plantaciones de la misma especie el volumen de raíz es un buen predictor del comportamiento de las plantas en el terreno, pues las plantas con un mayor volumen tuvieron un mejor desempeño ante condiciones de estrés (Alzugaray et al., 2004).

Interacción de poblaciones por niveles de sequía

Las poblaciones de P. pinceana no respondieron de manera similar a las condiciones de sequía en la asignación de recursos a la raíz, especialmente en lo que se refiere a la longitud de la raíz y a la biomasa y volumen del sistema radical, encontrándose una interacción significativa entre el nivel de humedad del suelo y las poblaciones (Cuadro 2). En general, las poblaciones del norte (El Cinco, Santa Elena y Mate-hualilla) presentaron una mayor asignación de recursos a la raíz en condiciones de sequía, lo cual se reflejó en una mayor longitud de las raíces primarias y en un mayor volumen del sistema radical (Cuadro 5). En cambio, las poblaciones de la región sur fueron las más afectadas por la sequía en estas características de la raíz.

Ramírez-Herrera (2007) menciona que las poblaciones de P. pinceana de la región norte podrán estar adaptadas a condiciones de mayor estrés hídrico que las poblaciones del centro de México, ya que en esa región existe una menor precipitación anual promedio. En ese estudio se mostró que las poblaciones de P pinceana de la región norte se diferencian en algunas características como cantidad de cera en las hojas y tasa de crecimiento. En otro estudio se encontró que estas poblaciones también difieren en la acumulación y distribución de biomasa y en la discriminación del isótopo pesado de carbono ( C), lo que les confiere una mayor eficiencia relativa en el uso del agua (Martiñón-Martínez et al., 2011). Las poblaciones de El Cinco, Santa Elena, Matehualilla y San Cristóbal tuvieron un mayor volumen de raíz en condiciones de sequía, a pesar de tener un menor peso seco, lo que sugiere un mecanismo que les permite aumentar el agua (reflejado en el aumento de volumen) en la raíz; este mecanismo puede ser el desarrollo de ajuste osmótico que les permite tolerar las condiciones precarias de humedad. El ajuste osmótico es un mecanismo adaptativo que puede contribuir a los mecanismos de tolerancia a la sequía en las plantas como resultado de acumulación neta de solutos en las células en respuesta al decremento en el potencial hídrico o exceso de sales en el ambiente (Wang etal, 2003).

CONCLUSIONES

Los resultados del estudio indican un comportamiento diferente de las poblaciones de Pinus pinceana a condiciones de sequía respecto a las características de crecimiento y estructura de la raíz. Las diferentes condiciones ambientales a las que está sujeta la especie a lo largo de la distribución geográfica estudiada han dado pauta a la diferenciación genética en diferentes características morfológicas y fisiológicas que mitigan los efectos de eventos adversos como la sequía, incluyendo la asignación de recursos y la estructura y crecimiento del sistema radical.

AGRADECIMIENTOS

Al Fondo Sectorial SEMARNAT-CONACYT por el apoyo económico proporcionado para la recolecta del germoplasma utilizado en este trabajo, a través del proyecto 2002-C01-1429 "Ecología, genética de poblaciones y estrategias de conservación de poblaciones naturales de Pinus pinceand"; este proyecto forma parte de una de las Tareas del Grupo de Trabajo en Recursos Genéticos Forestales de la Comisión Forestal para América del Norte.

Agradecemos el apoyo del Dr. Carlos Ramírez Herrera en la recolecta del germoplasma y de los trabajadores del vivero del Postgrado Forestal durante la siembra de la semilla y el desarrollo del experimento. También agradecemos los comentarios y sugerencias de dos revisores anónimos y del editor que contribuyeron a mejorar el contenido de esta contribución.

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