Maduración de frutos de saramuyo (Annona squamosa L.) desarrollados en Yucatán, México
Ripening of sugar apple fruits (Annona squamosa L.) developed in Yucatan, Mexico
Nidelvia Bolívar–Fernández1, Crescenciano Saucedo–Veloz2*, Sara Solís–Pereira1, Enrique Sauri–Duch1
1 Instituto Tecnológico de Mérida. Km 5 Carretera Mérida–Progreso. 97118. Mérida, Yucatán. (nidelviabolivar@hotmail.com).
2 Fruticultura. Campus Montecillo. Colegio de Postgraduados. 56230. Montecillo, Estado de México. *Autor responsable: (sauveloz@colpos.mx).
]]>Recibido: Agosto, 2007.
Aprobado: Octubre, 2008.
Resumen
Se determinó el patrón de maduración y la fisiología de frutos de saramuyo, provenientes de una selección sobresaliente del Programa de Selección de germoplasma Yucatán. Frutos en fase de madurez fisiológica fueron cosechados y almacenados a 26±2 °C y 60–70% de humedad relativa por 4 d, durante los cuales se realizaron medidas de respiración, etileno y deformación en fruto entero. Además, en pulpa se determinó: firmeza, sólidos solubles totales, acidez titulable, pH, contenido de antocianinas, actividad de pectinmetilesterasas (PME), poligalacturonasas (PG), polifenoloxidasas (PFO), y los parámetros de color ángulo de matiz, índice de saturación y luminosidad. Se presentó una elevada velocidad de respiración con un máximo climatérico de 243.1 mL CO2 kg–1 h–1 3 d después de cosecha y una producción de etileno menor a 1.0 µL kg–1 h–1. El intenso metabolismo se reflejó en un acelerado ablandamiento del fruto, aumento en sólidos solubles totales, % de ácido cítrico y contenido de antocianinas, así como disminución en el pH, ángulo de matiz y valor L. La actividad de PME y PG estuvo relacionada con la disminución de la firmeza y deformación del fruto; la actividad de PFO fue mayor al inicio de la fase postclimatérica. El contenido de antocianinas aumentó con la maduración y se manifestó como uno de los pigmentos involucrados con el color de la pulpa. Los frutos de saramuyo de esta selección alcanzaron su mejor calidad comestible al inicio de la fase postclimatérica, siendo su vida postcosecha a 26±2 °C y 60–70 % de humedad relativa no mayor a 4 d.
Palabras clave: Annona squamosa, antocianinas, enzimas, etileno, firmeza, respiración.
Abstract
The ripening pattern and the physiology of sugar apple fruits, which came from an outstanding selection from the Germplasm Selection Program in Yucatán, were determined. Fruits in phase of physiological maturity were harvested and stored at 26±2 °C and 60–70% relative humidity for 4 d, during which measurements were taken for respiration, ethylene and deformation of the whole fruit. Besides, in pulp determinations were also made for: firmness, total soluble solids, acidity available for titration, pH, anthocyanin content, activity of pectinmethylesterases (PME), polygalacturonases (PG), polyphenoloxidases (PPO), and the color parameters hue angle, saturation index and luminosity. A high respiration velocity was found with a climacteric maximum of 243.1 mL CO2 kg–1 h–1, 3 d after the harvest, and an ethylene production lower than 1.0 µL kg–1 h–1. The intense metabolism was reflected in an accelerated softening of the fruit, an increase in total soluble solids, % of citric acid and anthocyanin content, as well as a decrease in the pH, hue angle and L value. The PME and PG activity was related to a decrease in firmness and to deformation of the fruit; the PPO activity was higher at the beginning of the post–climacteric phase. The content of anthocyanins increased with ripening and was manifested as one of the pigments involved in pulp color. The sugar apple fruits in this selection reached their best edible quality at the beginning of the post–climacteric phase, with a post–harvest life at 26±2 °C and 60–70 % relative humidity no longer than 4 d.
]]> Key words: Annona squamosa, anthocyanins, enzymes, ethylene, firmness, respiration.
INTRODUCCIÓN
Dentro del grupo de las anonáceas, el saramuyo (Annona squamosa L.) es una de las especies exóticas tropicales con alto potencial de producción y comercialización debido a la excelente calidad organoléptica, nutricional y nutracéutica de sus frutos (Cordeiro y Pinto, 2005). En este sentido, dentro del grupo de las anonáceas los frutos de saramuyo son los más dulces y con mayor contenido de vitamina C (FAO, 1990). Además, uno de sus componentes, el ácido Ent–16b,17–dihydroxykaurant–19oic, tiene actividad anti–HIV (Wu et al., 1996). Esta especie es originaria de Centroamérica y las Antillas, desde donde se distribuyó a México y la América tropical (González, 1984; León, 1989). En México se encuentra en la región sureste, principalmente en los estados de Campeche, Chiapas y Yucatán con una producción de 579.5 t (SAGARPA, 2006). A diferencia de Brasil, Filipinas e India donde se encuentran plantaciones comerciales y cultivares con alta calidad de fruto (Pinto, 2005), en México es una especie subutilizada, con plantaciones a base de materiales nativos, producción en huertos familiares y comercialización regional (Palacios y Cano, 1997). La forma del fruto varía de redonda a oval o acorazonada, peso entre 150 a 300 g, cáscara verde–opaco y carpelos prominentes; la pulpa es blanca, amarillo–crema o roja, con textura ligeramente granular y con numerosas semillas (León, 1989). Los frutos se cosechan cuando la cáscara cambia de color y los segmentos se separan, situación que aproxima a los frutos con el estado de madurez fisiológica (De Andrade et al., 2005). Según Mosca et al. (1997) los frutos de saramuyo alcanzan este estado fisiológico 15 a 17 semanas después de la polinización. Los frutos presentan comportamiento climatérico y baja resistencia al manejo postcosecha (De Andrade et al., 2005). Su valor alimenticio se debe a su alto contenido de azúcares (19.2–25.2 g 100 g–1 de pulpa), con un valor energético de 86–114 cal (Morton, 1987; Leal, 1990). En general el saramuyo se consume como fruta fresca, aunque la pulpa presenta un alto potencial para la elaboración de pulpa pasteurizada o congelada, néctares y otras bebidas (Broughton y Tan, 1979; Leal, 1990). Los intentos para aprovechar el potencial comercial de estos frutos, fresco o procesados, requiere establecer programas de selección de germoplasma para identificar materiales sobresalientes en producción, comportamiento fisiológico postcosecha y calidad de fruto. Por tanto, el objetivo del presente trabajo fue determinar el patrón de maduración y la fisiología postcosecha de frutos de saramuyo de una selección sobresaliente de la Universidad Autónoma Chapingo, y con esto definir sus características de calidad y vida postcosecha.
MATERIALES Y MÉTODOS
La fase experimental consistió en la cosecha de 60 frutos de saramuyo de pulpa amarilla con tonalidades rojas, provenientes de árboles en producción de una selección sobresaliente, en cuanto a producción y tamaño de fruto, perteneciente al programa de Selección de germoplasma Yucatán establecido en el jardín Agrobotánico del Centro Regional Universitario, Península de Yucatán, de la Universidad Autónoma Chapingo, localizado en Temozón Norte, Yucatán, México. El clima es Aw cálido subhúmedo, con lluvias en verano, temperatura media anual de 24.5–27.0 °C y precipitación media anual de 805.4 a 1120.5 mm.
Los frutos se cosecharon en madurez fisiológica de acuerdo a criterios usados por los productores: tamaño (200–300 g) y color de la cáscara verde–opaco. Para determinar la fisiología y patrón de maduración, los frutos cosechados se almacenaron en condiciones ambientales (26±2 °C y 60–70 % humedad relativa) por 4 d y se evaluaron las siguientes variables: Velocidad de respiración y producción de etileno con la técnica del estándar externo en un sistema estático (Kays, 1991): se colocaron seis frutos, individualmente, en recipientes sellados herméticamente por 1 h, con jeringa para gases de 1 mL se tomaron muestras del aire situado en el espacio de cabeza y se inyectaron en un cromatógrafo de gases Varian Star con columna megaboro de Porapak Q (15.0 m longitud y 0.32 mm diámetro interno), conectada a un detector de conductividad térmica (210 °C) para CO2 y ionización de flama (230 °C) para C2H4, la temperatura de la columna fue 80 °C y se usó He como gas portador; esta variable se evaluó cada 12 h en los 4 d y los datos se reportaron como mL CO2 kg–1 h–1 y µL C2H4 kg–1 h–1.
Diariamente por 4 d se evaluó la textura por la firmeza de la pulpa mediante un penetrómetro manual Fruit Tester con puntal cónico (8 mm diámetro) y realizando dos medidas opuestas en el diámetro ecuatorial del fruto, así como por el índice de deformación (ID) medido como la carga máxima necesaria para deformar 5 mm el fruto entero en la parte ecuatorial, utilizando un Instron Universal Modelo 4442 con puntal plano; en ambos casos las medidas se reportaron en Newtons (N). Con la misma frecuencia de tiempo se determinó en pulpa la acidez titulable (% de ácido cítrico), sólidos solubles totales (°Brix) y pH según la AOAC (1990), y contenido de antocianinas de acuerdo al método descrito por Fuleki y Francis (1968). También en pulpa diariamente y por 4 d se midió el color utilizando un colorímetro Minolta CR 200, obteniendo los parámetros L* a* y b*, y calculando el ángulo de matiz o °Hue (tan–1 b*/a*) y el índice de saturación (a*2 + b*2) ½ (McGuire, 1992).
Además se determinó la actividad de las enzimas: 1) pectinmetilesterasa (PME) por el método de Ranganna (1979) por la reacción de una muestra (4 mL) de extracto enzimático (20 g pulpa + 50 mL NaOH 0.2N, pH 7.5) centrifugado (12 500 xg a 4 °C por 25 min), con 30 mL de pectina cítrica (1 %) como sustrato y ajuste de pH a 7.5 y se cuantificaron los grupos metoxilo liberados por la enzima por gramo de sólidos solubles (mg metoxilos g–1 ); 2) poligalacturonasa (PG) obteniendo el extracto enzimático por el método de Ranganna (1979) y la actividad de la enzima con base al poder reductor usando el método de Nelson (1944), expresando los datos como mMoles de grupos reducidos (mM mL–1 min–1 ), estableciendo una curva de calibración para ácido galacturónico (0.0–1.0 mM) y absorbancia a 520 nm; 3) polifenoloxidasa (PFO) por el método de Oktay et al. (1995), determinando la actividad con base a la reacción catecol–extracto enzimático y midiendo el aumento en absorbancia a 420 nm (intervalo lineal de reacción de 0 a 120 s), la actividad se expresó como unidades de polifenoloxidasa (UPPO g–1 min–1 ), considerando como unidad PFO al aumento de 0.001 de absorbancia a 420 nm. Para determinar el grado de madurez donde los frutos alcanzan la mejor calidad comestible, para cada día de evaluación seis frutos fueron evaluados por un panel de catación semientrenado mediante una prueba sensorial de preferencia para sabor, aroma y textura.
]]> Cada variable bioquímica y biofísica se midió cada día en seis frutos tomados al azar, considerando cada fruto como una repetición. Los datos de respiración y producción de etileno se graficaron en función del tiempo de muestreo, calculando la media y desviación estándar. Para las demás variables se usó un análisis de varianza y comparación de medias con la prueba de Tukey (p<0.05).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Respiración y producción de etileno
Durante la maduración, los frutos de saramuyo mostraron un comportamiento climatérico como lo indicaron De Andrade et al. (2005), aumentando significativamente la intensidad respiratoria desde 63.3 mL de CO2 kg–1 h–1 a las 12 h después de cosecha hasta un máximo de 243.1 mL de CO2 kg–1 h–1después de 72 h, disminuyendo hasta 187.9 mL de CO2 kg–1 h–1 a las 84 h (Figura 1). Esta respuesta manifiesta la acelerada actividad metabólica durante la maduración de los frutos e indica también una corta vida postcosecha. En los frutos del presente trabajo sólo se observó un pico en la velocidad de respiración, a diferencia de lo observado en chirimoya donde hay dos (Palma et al., 1993).
La producción de etileno también aumentó significativamente desde 0.51 µL kg–1 h–1 a las 12 h después de cosecha hasta 0.67 µL kg–1 h–1 a las 84 h, disminuyendo hasta 0.52 µL kg–1 h–1 a las 96 h (Figura 1). La máxima producción de etileno fue menor a la indicada por Tsay y Wu (1990) en saramuyo con 1.5 µL kg–1 h–1 a 28 °C en el cultivar Tsulin y por Vishnu–Prasana et al. (2000) con 2.5 µL kg–1 h–1 a 25° C, lo que indica diferencias en el origen del material vegetal. Contrario a lo reportado en chirimoya (90 µL kg–1 h–1; Martínez et al., 1993), guanábana (290 µL kg–1 h–1; Paull, 1982) y atemoya (300 µL kg–1 h–1; Wills et al., 1984), el pico de etileno de los frutos de saramuyo es muy bajo, lo que permite establecer la hipótesis de que el estímulo para el inicio de los cambios relacionados con la maduración son independientes de etileno. Por tanto, hay otros mecanismos fisiológicos involucrados como el ácido abscísico, ya que según Tsay y Wu (1990) esta hormona vegetal aumenta durante la maduración de los frutos de saramuyo.
Cambios físico–químicos
Un cambio importante durante la maduración fue el rápido ablandamiento de los frutos, lo cual se manifestó por una significativa disminución de la firmeza de la pulpa desde 107.9 N, 1 d después de cosecha, hasta 3.9 N a los 4 d. El índice de deformación disminuyó de 86.3 N hasta 2.9 N en los mismos periodos (Cuadro 1). En anonáceas el rápido ablandamiento de los frutos está relacionado con una alta velocidad de respiración (Palma et al., 1993), lo que coincide con los resultados obtenidos. Durante la maduración, el pH de la pulpa disminuyó significativamente de 5.8 el día 1 después de cosecha, a 3.8 el día 4, en tanto que el contenido de ácido cítrico aumentó significativamente, de 0.15 a 0.25% en los mismos periodos (Cuadro 1). Pal y Kumar (1995) reportaron 0.30 % de ácido cítrico en frutos de saramuyo en madurez de consumo. Esta respuesta es contraria a la de otros frutos climatéricos donde el contenido de ácidos orgánicos disminuye al evolucionar la maduración; sin embargo, parece ser común en anonáceas como guanábana (Paull, 1982), atemoya (Wills et al., 1984) y chirimoya (Palma et al., 1993). Esto se debe a un proceso de interconversión de azúcares a ácidos orgánicos vía la carboxilación de ácido pirúvico y síntesis de ácido málico (Paull, 1982), que según Wills et al. (1984), aumenta durante la maduración de frutos de atemoya.
El contenido de sólidos solubles totales aumentó significativamente de 12.5 a 21.2 °Brix al primero y cuarto día de maduración (Cuadro 1). Concentraciones de 18.7 y 16 °Brix han sido reportados para chirimoya (Martínez et al., 1993) y guanábana (Paull, 1982), al momento de la madurez de consumo. Durante la maduración de A. squamosa el contenido de almidón es alto al momento de la madurez fisiológica y disminuye al evolucionar la maduración; en forma concomitante el contenido de sacarosa aumenta hasta el pico climatérico, en tanto que glucosa y fructosa continúan aumentando hasta la sobremaduración (Broughton y Tan, 1979). Esto explicaría el aumento en el contenido de sólidos solubles totales observado durante la maduración de los frutos en estudio.
Actividad enzimática
]]> El análisis de la actividad de las enzimas hidrolíticas relacionadas con el ablandamiento, reveló que la actividad de PME disminuyó durante la maduración, siendo significativamente mayor el día 1 después de cosecha (183.6 mg metoxilos g–1 min–1). Por el contrario, la actividad de PG aumentó con la maduración, y fue estadísticamente diferente sólo en el día 4 con una actividad de 0.55 µM mL min (Cuadro 2). Estos resultados permiten sugerir que los cambios en textura de los frutos de saramuyo están controlados inicialmente por una elevada actividad de PME que favorece la desesterificación de las pectinas y prepara el sustrato para la hidrólisis efectuada por PG (Fischer y Bennet, 1991). La actividad de PFO se duplicó con el proceso de maduración, y 1 d después del máximo climatérico de CO2, su valor fue 1.16 UPPO g–1min–1 (Cuadro 2). Esto permite establecer una relación entre actividad de polifenoloxidasa e inicio de la senescencia del fruto en la fase postclimatérica. El etileno producido durante la maduración y senescencia altera la integridad de la membrana celular (Yang, 1985), lo que favorece la liberación de PFO y del sustrato, causando aumentos en su actividad (Radi et al., 1997).Cambios en color y contenido de antocianinas
Las variables de color mostraron cambios significativos durante la maduración en el ángulo de matiz y en el valor L*, disminuyendo el primero de 84.92 a 79.95 y el segundo de 85.72 a 62.15, durante el periodo de maduración; no hubo cambios significativos en el índice de saturación (Cuadro 3). Estos cambios revelan un aumento en la intensidad del color amarillo y tonalidades rojas de la pulpa durante la maduración, lo que permite suponer un aumento en la biosíntesis de pigmentos relacionados con esos colores. El contenido de antocianinas, pigmentos responsables de colores rojo, azul y violeta en tejidos vegetales (Kong et al., 2003), aumentó significativamente desde 0.22 el día 1 después de cosecha, hasta 1.04 mg (100 g)–1 de pulpa al día 4 (Cuadro 3), lo que permite establecer una relación entre estos pigmentos y el color de la pulpa de los frutos de saramuyo.
De acuerdo con los resultados del panel de catación (datos no mostrados), la mejor calidad comestible correspondió a los frutos con 3 y 4 d de exposición a 26±2 °C. Esto define un periodo de maduración (madurez fisiológica a madurez de consumo) muy corto, siendo menor al de chirimoya (6–7 d; Palma et al., 1993 ), guanábana (6–7 d; Paull, 1982)) y atemoya (10–11 d Wills et al., 1984).
CONCLUSIONES
El proceso de maduración de los frutos de saramuyo está caracterizado por una muy alta velocidad de respiración con un máximo climatérico 3 d después de cosecha y una muy baja producción de etileno.
Al evolucionar la maduración, la firmeza de la pulpa y resistencia del fruto a la deformación disminuyen aceleradamente; en este fenómeno están involucradas pectinmetilesterasas (PME) y poligalacturonasas (PG). El contenido de sólidos solubles totales (°Brix) y ácido cítrico aumentan, pero el pH disminuye. Además, las tonalidades amarillo y rojo de la pulpa se hacen más intensas, esta última debido a un aumento en la concentración de antocianinas. Con el inicio de la senescencia aumenta la actividad de polifenoloxidasa (PFO).
Las mejores características de sabor, aroma y textura, se alcanzan después de 3–4 d, lo que coincide con el inicio de la fase postclimatérica o senescencia. Así, a 26±2 °C y 60–70% de humedad relativa, la vida postcosecha de los frutos de saramuyo no es más de 4 d.
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