Polyamines as indicators of stress in plants
Edith Nohemí Luna-Esquivel; Damaris L. Ojeda-Barrios*; Víctor Manuel Guerrero-Prieto; Teresita Ruiz-Anchondo; Jaime J. Martínez-Téllez
Facultad de Ciencias Agrotecnológicas, Universidad Autónoma de Chihuahua, Ciudad Universitaria s/n. Chihuahua, Chihuahua. MÉXICO. C.P. 31310. Correo-e: dojeda@uach.mx Tel. (614) 4391844 (*Autora para correspondencia).
Recibido: 30 de mayo de 2013. ]]> Aceptado: 23 de octubre de 2014.
Resumen
Las poliaminas son compuestos nitrogenados presentes en las plantas que se acumulan principalmente en respuesta a condiciones de estrés. Actualmente las poliaminas debido a sus características bioquímicas, están involucradas en una serie de importantes procesos celulares tales como división celular, empaquetamiento de ácidos nucleicos, replicación de ADN, y otros. En la presente revisión se compila y discute la información científica actual referente a la biosíntesis y acumulación en compartimentos celulares, así como, la degradación en el citosol de las poliaminas mayoritarias (putrescina, espermidina y espermina). También, se explica su transporte, se describe su papel en la homeostasis celular y sus asociaciones con otras moléculas que le confieren actividad como reguladores de crecimiento, molécula de señalización para modular las funciones mitocondriales, influencia de la proliferación celular y estimulación de síntesis proteica que puede ser esencial para comprender su participación en el mecanismo de tolerancia de las plantas a estrés.
Palabras clave: Putrescina, espermidina, espermina, metabolismo, transporte.
Abstract
Polyamines are nitrogen compounds present in plants that accumulate, mainly, in response to stress conditions. Polyamines currently due to their biochemical characteristics are involved in a number of important cellular processes such as cell division, packaging of nucleic acids, DNA replication, and others. The present review compiles and analyzes current scientific information regarding biosynthesis and accumulation in cellular compartments and degradation in the cytosol of the majority polyamines (putrescine, spermidine and spermine). Transport is also explained and its role in cellular homeostasis is described and their associations with other molecules that confer activity as growth regulators, signaling molecule to modulate mitochondrial functions, influence cell proliferation and stimulation of protein synthesis that can be essential to understand their involvement in the mechanism of plant tolerance to stress.
Keywords: Putrescine, spermidine, spermine, metabolism, transport.
]]> INTRODUCCIÓN
En la presente revisión se compila y discute la información científica actual referente al papel de las poliaminas como regulador de la homeostasis celular durante las condiciones de estrés, esto incluye los trabajos más recientes sobre la biosíntesis, catabolismo y transporte.
Las poliaminas (PAs) son un grupo de metabolitos nitrogenados de bajo peso molecular presentes en todas las células vegetales (Childs et al., 2003). Estos compuestos afectan la actividad celular, y como consecuencia están involucrados en una amplia gama de procesos fisiológicos que van desde el crecimiento, desarrollo vegetal y senescencia, hasta la protección contra estrés biótico y abiótico, los cuales incluyen daños por frío, estrés salino, atmósferas modificadas, estrés hídrico, inclusive estrés mecánico (Carbonell et al., 2000; Guye et al., 1986; Evans y Malmberg, 1989; Faust y Wang, 1992; Bais y Ravishankar, 2002).
Por su carácter catiónico en su estructura química, las PAs pueden unirse y formar complejos con moléculas aniónicas, tales como, algunas proteínas, fosfolípidos, pectinas, ADN y ARN, entre otras (Galston, 1983; Galston y Flores, 1991). Debido a estas características, las PAs, pueden causar estabilización o desestabilización de moléculas como espermidina (Kusano et al., 2008), conducir a la formación de proteínas que forman derivados citotóxicos (Igarashi y Kashiwagi, 2000). La elevación de la concentración de algunas PAs pueden conducir a la apoptosis celular en los vegetales (Seiler y Raul, 2005).
Las PAs se pueden presentar en forma libre o conjugadas (conjugadas con aminas aromáticas mediante enlaces covalentes) con otras moléculas como ácidos cinámicos: ácido cumárico, ferúlico y cafeico (Pandey et al., 2000; Takahashi y Kakehi, 2010).
BIOSÍNTESIS DE LAS POLIAMINAS
Se ha señalado que las poliaminas son reservas de carbono y nitrógeno, al menos en tejidos vegetales (Kakkar et al., 1998). Las PAs son policationes orgánicos de estructura variable de cadenas hidrocarbonadas alifáticas con dos o más grupos primarios amino (Figura 1), generalmente poseen 2, 3 y 4 grupos aminos. La putrescina (1,4-diaminobutano) normalmente es el precursor de las poliaminas de mayor peso molecular o átomos de nitrógeno en su estructura, tales como espermidina (1,8-diamino-4azaoctano) y espermina (1,12-diamino-4,9-diazaoctano). Sin embargo, también se han encontrado otras PAs minoritarias expresadas naturalmente como la cadaverina (1,5-diaminopentano), compuesto alifático volátil involucrado en la descomposición bacteriana (Panagiotis y Martin-Tanguy, 2001).
También se conocen otras poliaminas más complejas como termina o termoespermina (TSPM), cuya biosíntesis es catalizada por la enzima aminopropil transferasa codificada por el gen ACAULIS5 (Vera-Sirera et al., 2010), este gen está ampliamente distribuido en el reino vegetal (Takano et al., 2012).
La mayoría de las células vivas, incluyendo células de las plantas, pueden llevar a cabo la síntesis de in novo de PAs, después de ésta pueden almacenarse en compartimentos celulares (Figura 2) (vacuola, mitocondria, cloroplastos y pared celular) (Bagni y Pistocchi, 1991; Kaur-Sawhney et al., 2003) en forma soluble e insoluble en agua (Pandey et al., 2000).
]]> La biosíntesis de PAs en plantas se inicia con los precursores arginina u ornitina (Bagni y Tassoni, 2001). La ornitina y la arginina son metabólicamente reversibles, de modo que, la L-ornitina puede convertirse en L-arginina por acción de la enzima arginasa (Walden et al., 1997; Wallace et al., 2003).El primer paso para la biosíntesis de PAs es la descarboxilación de ornitina o arginina (Figura 3), catalizado por la ornitina o arginina descarboxilasa (ODC o ADC). La vía ADC para la síntesis de putrescina consiste en tres pasos enzimáticos catalizados por acción secuencial de ADC, agmantinoimino hidrolasa (AIH) y N-carbamoilputrescina (CPA) (Alcázar et al., 2006).
De la misma forma, la biosíntesis de espermidina (Spd) viene de putrescina (Put), sin embargo, también proviene de la degradación directa de metionina por acción de la adenosil metionina (SAM), además forma un intermediario involucrado en la síntesis de etileno (Nolke et al., 2008; Wallace et al., 2003). A partir de dicho intermediario se sintetiza espermidina por acción de la espermidina sintasa (SPDs), o se puede sintetizar espermina (Spm) directamente por acción de la espermina sintasa (SPMs) sin tener que sintetizarse previamente Spd y otros isómeros como la TSPM (Mendoza-Forero y Rocha-Salavarrieta, 2002; Alcázar et al., 2006; Walden et al., 1997), siendo las aminopropil transferasas como la SPDs, SPMs y termospermina sintasa (TSPMs) enzimas claves para sintetizar isómeros (Belda-Palazón et al., 2012; Minguet et al., 2008; Rodríguez-Kessler et al., 2010). La activación de las rutas señaladas para las PAs está regulada por el tipo de tejido y el estado de desarrollo vegetal, así como las necesidades metabólicas de la célula (Hao et al., 2005; Takahashi y Kakehi, 2010).
REGULACIÓN DE LOS NIVELES DE POLIAMINAS
La concentración de PAs puede variar de micromolar a más de milimolar, dependiendo en gran medida de las condiciones ambientales (Galston y Sawhney, 1990), pero se ha especificado que los niveles de PAs en las plantas son significativamente más altos que los niveles de hormonas, en éstas, la concentración necesaria para efectos biológicos son milimolares (Pandey et al., 2000).
Las células vegetales parecen haber desarrollado mecanismos para regular los niveles intracelulares de poliaminas (Childs et al., 2003). Un alto nivel de espermidina/espermi-na N-acetil transferasa (SSAT) es inducida en respuesta a la disminución de PAs, estableciendo un ciclo en el que ATP se utiliza para generar SAM para la biosíntesis de poliaminas y el acetil-CoA es utilizado (Pegg, 2006). Sin embargo, la sobreexpresión de 6-20-veces de SSAT se ve acompañada por un incremento de la Spd acetilada intracelular y extracelular, cuyo contenido se ajusta para mantener la homeostasis de la concentración de PAs (Kramer et al., 2008).
TRANSPORTE DE LAS POLIAMINAS EN LAS PLANTAS
Ha sido propuesto un sistema de transporte de PAs en las células vegetales, sin embargo no se ha definido a nivel molecular (Kusano et al., 2008).
]]> Se estima que las PAs pueden ser transportadas largas distancias, se ha demostrado la presencia de grandes cantidades de PAs en exudados de savia del xilema y floema, siendo la membrana vacuolar la de mayor capacidad para el transporte de éstas (Vladimir y Shevyakova, 2007).Algunos resultados en la captación de Put y Spd en células de zanahoria sugieren que la entrada de PAs a la célula es conducida por un gradiente electroquímico transmembrana. Otras investigaciones con raíces de maíz, cuya aplicación de Put se realizó de forma exógena, indicaron que Put se transporta a través de la membrana plasmática mediante un proceso regulado por un transportador de naturaleza proteica, similar al propuesto para sistemas animales (Ku-sano et al., 2008).
Este transportador de PAs TPO1 (Figura 2), se ha localizado principalmente en membrana plasmática y en membrana vacuolar. La sobre expresión de TPO1 reduce la toxicidad por PAs y promueve su acumulación en las vacuolas. Entre los cuatro transportadores de PAs, aquellos que son codificados por TPO2 y TPO3 son específicos para Spm, mientras que para Put, Spd y Spm son codificados por TPO1 y TPO4 (Uemura et al., 2005).
El TPO1 es dependiente del pH (Uemura et al., 2005); en algunas investigaciones con liquen (Evernia prunastri), se demostró que la captación de PAs depende de esta variable (Kakkar et al., 1998). La captación de espermidina y espermina se llevan a cabo en un pH alcalino (pH = 8.0), mientras que la inhibición únicamente de espermidina, se observó a pH ácido (pH = 5.0), próximo al pH interno de las vacuolas, esto sugiere que el transportador TPO1 cataliza la excreción de poliaminas a pH ácido (Uemura et al., 2005). En pétalos de violeta africana (Saint pauliaionantha), la captación de putrescina se produjo en diferentes condiciones de concentración y pH; en un bajo gradiente de concentración (0.5 -1.1 micromoles, pH = 5.0 - 5.5), así como, a un gradiente de concentración alto (0.1 - 100 milimolar, pH = 8.0) (Kakkar et al., 1998); por lo tanto, las PAs demuestran capacidad como amortiguadores o reguladores (Pandey et al., 2000).
CATABOLISMO DE LAS POLIAMINAS
Las PAs son catabolizadas mediante reacciones de oxidación, acompañadas de formación de H2O2. La putrescina puede ser oxidada por la acción de la diamina oxidasa (DAO), formándose 4-aminobutanal, además produciéndose NH3 y H2O2. El 4-aminobutanal cicla espontáneamente a Δ1-pirrolina que es transformada en ácido γ-aminobutírico (GABA) por acción de la pirrolina deshidrogenasa (PDH). El GABA es desaminado y posteriormente oxidado para dar lugar al ácido succínico, que se incorpora al Ciclo de Krebs. Las Spd y Spm pueden ser oxidadas por acción de la poliamina oxidasa (PAO) (Figura 3), formándose 1,3-dia-minopropano (DAP) y 4-aminobutanal en el caso de la oxidación de la Spd; DAP y N-(3-aminopropil)-pirrolina de la espermina, originándose en ambos casos H2O2 (Alcázar et al, 2006; Walters, 2003).
Existe una forma alternativa de catabolizar la espermina, ésta se transforma en espermidina por acción de una espermina oxidasa (SMO) (Wallace et al., 2003), lo que indica que en algunas plantas las rutas catabólicas de las poliaminas son terminales (Tavladoraki et al., 2006).
FUNCIÓN DE LAS POLIAMINAS
]]> Muchos de los osmolitos acumulados por las plantas son compuestos nitrogenados (prolina, betaínas, poliaminas, entre otros) (Arshi et al., 2005).Las PAs están implicadas en un amplio rango de procesos biológicos, tales como: crecimiento, desarrollo, respuesta de estrés biótico y abiótico; participan en la señalización en eventos de interacción planta-patógeno (Martin-Tanguy, 2001), cuentan con la capacidad de secuestrar radicales libres, modular la apertura estomática y tener un potencial rol como osmolito compatible (Alet et al., 2008). En la relación entre PAs libres y crecimiento activo, la presencia de altas concentraciones de PAs libres, podría estar asociado con una tasa de crecimiento activo. Se ha demostrado que los tejidos embrionarios in vitro son más sensibles. Esto podría estar relacionado con los elevados contenidos de Put que presentan estos tejidos, dado que esta poliamina ha sido relacionada con distintas respuestas morfogénicas en otras especies tales como Arabidopsis thaliana (Tiburcio et al., 1990; Minocha et al., 1999; Uribe et al., 2011).
La TSPM ha sido considerada como un nuevo tipo de regulador del crecimiento en las plantas, participa en el control de producción de biomasa (Takano et al., 2012). La supresión del gen ACL5 involucrado en la síntesis de TSPM ha indicado mutaciones en Arabidopsis thaliana, como enanismo severo y diferenciación excesiva de xilema (Yoshimoto et al., 2012). Además, se ha demostrado que en especies leñosas como el álamo, se detiene el desarrollo de brotes en las primeras etapas, ocurren alteraciones en el patrón vascular del tallo, muestra un tallo más amplio compuesto de tejidos vasculares primarios con menor número de células de metaxilema y sin crecimiento secundario (Milhinhos et al., 2011). Sin embargo, la aplicación exógena de PAs, como norespermina, puede sustituir funcionalmente al TSPM (Kakehi et al., 2010).
Se ha indicado que el metabolismo de PAs está involucrado en las respuestas al estrés de la planta (Ruiz et al., 2005). Evidencias mostraron que las PAs están implicadas en muchos procesos fisiológicos tales como el crecimiento celular, desarrollo y confieren tolerancia en respuesta ante condiciones de estrés a diversos factores ambientales (temperatura) e inclusive deficiencias minerales, refrigeración, heridas, metales pesados, UV, ozono, indicando relación de tolerancia a estrés en la planta asociado con la producción de PAs conjugadas y libres, así como la estimulación de la oxidación de PAs (Alcázar et al., 2010; Gill y Tuteja, 2010; Groppa y Benavides, 2008; Hussain et al., 2011; Marco et al., 2011). Estudios en Arabidopsis con mutaciones en el gen RMV1 expresaron que, esta especie, es altamente resistente a paraquat (1,1'-dimetil-4,4'-bipiridinio) debido a la reducción en su actividad de captación, impulsada por un gradiente de protones inherente en el transporte de PAs. Plantas que sobre expresan dicho gen RMV1 son hipersensibles a PAs y paraquat, mostrando su elevada absorción (Fujita et al., 2012).
Las PAs están involucradas en las interacciones directas con diferentes rutas metabólicas y su relación con ácido abscísico (ABA), señalización Ca (2+), entre otras vías hormonales en defensa y desarrollo de la planta; además se integran con los procesos de señalización de especies reactivas de oxígeno (ROS), la generación de óxido nítrico, la modulación de las actividades de homeostasis de los canales iónicos de Ca (2+). Por otra parte, la aplicación exógena de las PAs es también otra opción para aumentar el potencial de tolerancia al estrés en las plantas. En plantas transgénicas y con mutaciones se ha señalado su participación en diferentes tipos de estrés biótico y abiótico (Alcázar et al., 2010; Gill y Tuteja, 2010; Groppa y Benavides, 2008; Hussain et al., 2011; Marco et al., 2011).
POLIAMINAS Y ADN
Las PAs tienen una relación muy estrecha con numerosos procesos celulares, como la división celular (Galston, 1989; Childs et al., 2003), y una parte sustancial está covalentemente unida a los ácidos nucleicos y a las estructuras que las contienen, tales como los ribosomas, además son capaces de estimular la síntesis de algunas proteínas (Takahashi y Kakehi, 2010).
Se ha demostrado que la Spd estimula la síntesis de ARN actuando sobre su fase de elongación. Sin embargo, no ha mostrado efectos en la fase de iniciación, ya que el ADN es capaz de reanudar o revertir la actividad de la ARN polimerasa cuando se encuentra en inhibición (Jain y Tyagi, 1987).
Spd y Spm están involucradas en muchos procesos celulares, incluye la condensación de cromatina, mantenimiento de la estructura del ADN, procesamiento de ARN, transporte y activación de proteína, también influyen en la acción de la proteína caseína quinasa (la cual fosforiliza numerosos residuos de serina y treonina). Además, de diversos roles en la expresión de genes, empaquetamiento de ácidos nucleicos y replicación de ADN (Galston y Flores, 1991; Childs et al., 2003).
]]> A nivel de tejido, no celular, los niveles de PAs influyen en el aumento relativo de capacidades morfogénicas y adquisición de caracteres morfológicos durante el proceso de revigorización. Se sugiere que el proceso de maduración puede estar relacionado con cambios específicos en la evolución del metabolismo de PAs, efectos que las PAs libres tienen sobre la capacidad de crecimiento de un tejido (Rey y Díaz-Sala, 1994), también podrían estar determinando la ontogenia propia, dado que estados embrionarios presentan un rango de respuestas morfogénicas superiores a las observadas en estadios juveniles y adultos con gran vigor (Uribe et al., 2011).
POLIMINAS BAJO CONDICIONES DE ESTRÉS ABIÓTICO
La acumulación de PAs superiores está relacionada con el estrés salino prolongado (Maiale et al., 2004; Ruiz et al., 2005), debido a que su concentración se eleva durante condiciones de estrés por sales, debe ser una auto-protección como resultado de un desequilibrio de Na+ y K+ (Fugeng et al., 2007).
Es importante destacar que las PAs pueden modular actividades del canal de iones en las membranas a través de la unión directa a proteínas, unidas a éstas la membrana con actividad quinasa y/o fosfatasa para regular las actividades de estos canales (Fugeng et al., 2007). Con frecuencia se han reportado alteraciones fenotípicas relacionadas en los niveles de PAs, entre ellas: clorosis, necrosis y la inhibición del crecimiento en plantas (Alet et al., 2008).
Las altas concentraciones de Spd, Spm y Put se asocian a la salinidad. En plantas glicofitas, como Lotus, se evaluó el contenido de PAs en estrés salino a largo plazo y su asociación con un soluto compatible (la prolina). Los resultados mostraron un mayor contenido de PAs; sin embargo, hay disminución de Spd libre y un aumento de Spm libre; no obstante, los niveles de PAs no siempre son proporcionales a la acumulación de prolina (Ruiz et al., 2005).
La falta de agua, es uno de los más importantes factores ambientales que regulan el crecimiento de las plantas, desarrollo, y el límite de producción vegetal. Han indicado que variando los niveles de agua, promoviendo estrés en plántulas de soya, se demostró que la aplicación exógena de Put, Spd, Spm reduce efectos negativos causados por estrés hídrico, restableciendo el porcentaje de germinación, tasa de crecimiento, longitud de raíz y brotes afectados por la disminución del potencial osmótico (Amooaghaie, 2011). Otro estudio indicó que, en procesos de sequía en Arabidopsis, hay conversión de Put a Spm y de Spm a Put lo que confiere una especie de recambio que resulta muy efectivo en las PAs durante la aclimatación a la sequía en algunas especies. Además de que, la conversión de Put a Spm también se ha puesto de manifiesto en tolerancia a la desecación en plantas gema azul (Craterostigma plantagineum), que al contrario de Arabidopsis, acumula altos niveles de Spm que se asocian con la tolerancia a la sequía (Alcázar et al., 2011).
Se ha observado que el cultivo de algodón se ve afectado significativamente por estrés a causa del déficit de agua. Lo cual, se asocia a cambios en las concentraciones de PAs, esto parece afectar las funciones fisiológicas tales como la fotosíntesis y la conductancia estomática. Se especula que las PAs juegan un papel importante en la protección de algodón bajo condiciones ambientales adversas mostrando cambios en sus concentraciones, especialmente Put y Spm en cultivares tolerantes a la sequía (Loka et al., 2011).
Otro factor abiótico de igual importancia es la temperatura, ya que puede afectar la actividad metabólica de la planta. Se ha encontrado que los niveles de PAs endógenas pueden incrementar en las células vegetales cuando están sometidas a bajas temperaturas. Observando la acumulación de Put en Arabidopsis bajo estrés por frío indicando que es esencial para la aclimatación y sobrevivencia a temperaturas bajo cero, porque las mutaciones de los genes ADC1 y ADC2 en Arabidopsis han mostrado defectos en la biosíntesis de Put y de esta manera reducen la tolerancia a la congelación en comparación con las plantas silvestres (Cuevas et al., 2008). Las deficiencias de Mg2+ y Ca2+ en Arabidopsis también inducen el aumento de Put, pero estos aumentos son menores y tardan más en desarrollarse (Galston, 1989).
Estudios sobre dos especies de líquenes (Evernia prunastri y Xanthoria parietina) influenciadas por altas concentraciones de amonio y nitratos, demostraron que la presencia de PAs reducen la sensibilidad a estos compuestos mientras que los inhibidores de PAs redujeron la tolerancia a estos fertilizantes, lo que sugiere su papel en la modulación de sensibilidad-tolerancia al estrés influenciado por los compuestos nitrogenados (Kotzabasis et al., 2009).
]]> Se ha observado que los cambios en las concentraciones de PAs, como el aumento de la concentración de Put, es un mecanismo de protección en las frutas cuando están expuestas a la compresión, impacto y/o vibración durante la manipulación y envasado, lo cual, depende de la fruta y de su etapa de madurez (Carbonell-Barrachina et al., 2000).
CONCLUSIONES
Las poliaminas (PAs) son cadenas hidrocarbonadas alifáticas de dos a cuatro grupo amino, sintetizadas a partir de putrescina, por acción de amino transferansas que dan origen a espermina, espermidina y demás PAs se acumulan en vacuola, mitocondria, plastos y pared celular, son conducidas a través de las membranas mediante la ayuda de una molécula transportadora TPO dependiente del pH. El catabolismo se lleva a cabo en el citosol por la enzima poliamina oxidasa con producción de amoniaco y peróxido de hidrógeno, teniendo en común a la S adenosilmetionina como intermediarios precursores del etileno y ciclo de Krebs. Las PAs están implicadas en procesos biológicos tales como capacidad antioxidante, regulación de la apertura estomática y como osmoregulador. Finalmente, estos compuestos naturales pueden favorecer significativamente la capacidad de tolerancia-resistencia de las plantas ante condiciones adversas que pueden alterar su estabilidad-homeóstasis, por lo que se sugiere continuar con investigaciones que permitan sugerir alternativas de sobrevivencia para cultivos altamente sensibles.
LITERATURA CITADA
ALCÁZAR, R.; ALTABELLA, T.; MARCO, F.; BORTOLOTTI, C.; REYMOND, M.; KRONCZ, C.; CARRASCO, P.; TIBURCIO, A. 2010. Polyamines: molecules with regulatory functions in plant abiotic stress tolerance. Planta (6): 123749. doi: 10.1007/s00425-010-1130-0 [ Links ]
ALCÁZAR, R.; BITRIÁN, M.; BARTELS, D.; KONCZ, C.; ALTABELLA, T.; TIBURCIO, A. 2011. Polyamine metabolic canalization in response to drought stress in Arabidopsis and the resurrection plant Craterostigma plantagineum. Plant Signaling and Behavior 6(2): 243-250. doi: 10.4161/psb.6.2.14317 [ Links ]
ALCÁZAR, R.; MARCO, F.; CUEVAS, J.; PATRON, M.; FERRANDO, A.; CARRASCO, P.; TIBURCIO, A.; ALTABELLA, T. 2006. Involvement of polyamines in plant response to abiotic stress. Biotechnology Letters 28(23): 1867-76. doi: 10.1007/s10529-006-9179-3 [ Links ]
ALET, A.; CHÁVEZ, A.; FRACAROLI, V.; SÁNCHEZ, D.; RUIZ, O.; MAIALE, S. G. 2008. Transformación vegetal con genes de la biosíntesis de poliaminas regulados por estrés. Su potencial aplicación biotecnológica a variedades nacionales de arroz. Revista Colombiana de Biotecnología 10 (1): 143144. http://www.redalyc.org/pdf/776/77610113.pdf [ Links ]
AMOOAGHAIE, R. 2011. Role of Polyamines in The Tolerance of Soybean to Water Deficit Stress. World Academy of Science, Engineering and Technology 56: 498-502. [ Links ]
ARSHI, A.; ABDIN, M.; IBQAL, M. 2005. Ameliorative effects of CaCl2 on growth, ionic relations and proline content of Senna under salinity stress. Journal of Plant Nutrition 28: 101-125. doi: 10.1081/PLN-200042185 [ Links ]
BAGNI, N.; PISTOCCHI, R. 1991. Uptake and transport of polyamines and inhibitors of polyamine metabolism in plants, pp. 105-120. In: RD Slocum and H.E. Flores (Eds). Biochemistry and Physiology of Polyamines in Plants. CRS Press, Inc. Boca Raton, Florida. [ Links ]
BAGNI, N.; TASSONI, A. 2001. Biosynthesis, oxidation and conjugation of aliphatic polyamines in higher plants. Amino acids 20: 301-317. doi: 10.1007/s007260170046 [ Links ]
BAIS, H. P.; RAVISHANKAR, G. A. 2002. Role of polyamines in the ontogeny of plants and their biotechnological applications Plant Cell, Tissue and Organ Culture. 69: 1-3. doi: 10.1023/A:1015064227278 [ Links ]
BELDA-PALAZÓN, B.; RUIZ, L.; MARTÍ, E.; TÁRRAGA, S.; TIBURCIO, A. F.; CULIÁÑEZ, F.; FARRÀS, R.; CARRASCO, P.; FERRANDO, A. 2012. Aminopropyl transferases involved in polyamine biosynthesis localize preferentially in the nucleus of plant cells. Plos One. 7(10). doi: 10.1371/journal.pone.0046907 [ Links ]
CARBONELL-BARRACHINA, A. A.; VALERO-GARRIDO, D.; MARTÍNEZ-ROMERO, D.; SERRANO-MULA, M.; BURLÓ-CARBONELL, F.; MARTÍNEZ-SÁNCHEZ, F.; RIQUELME-BALLESTEROS, F. 2000. Poliaminas: Biosíntesis, metabolismo y su papel en la maduración y manipulación post recolección de frutos / Polyamines. Food Science and Technology International 6: 85-95. [ Links ]
]]>CARBONELL, J.; LAFUENTE, M.; GONZÁLEZ-AGUILAR, G.; PEREZ-AMADOR, M.; ZACARÍAS, L. 2000. Polyamine content and chilling susceptibility are affected by seasonal changes in temperature and by conditioning temperature in cold-stored Fortune mandarin fruit. Physiologia Plantarum 108 (2): 140-146. doi: 10.1034/j.1399-3054.2000.108002140.x [ Links ]
CHILDS, A. C.; METHA D. J.; GERNER E. W. 2003. Polyaminedependent gene expression. Cellular and Molecular Life Sciences 60: 1394-1406. doi: 10.1007/s00018-003-2332-4 [ Links ]
CUEVAS, J.; LÓPEZ-COBOLLO, R.; ALCÁZAR, R.; ZARZA, X.; KRONCZ, C.; ALTABELLA, T.; SALINAS, J.; TIBURCIO, A. F.; FERRANDO, A. 2008. Putrescine is involved in Arabidopsis freezing tolerance and cold acclimation by regulating abscisic acid levels in response to low temperature. Plant Physiology 148(2): 1094-105. http://www.plantphysiol.org/content/148/2/1094 [ Links ]
EVANS, P. T.; MALMBERG, R. 1989. Do polyamines have role in plant development?. Annual Review of Plant Physiology and Molecular Biology 87: 519-522. doi: 10.1146/annurev.pp.40.060189.001315 [ Links ]
FAUST, M.; WANG, S. 1992. Polyamines in horticultural important plants. Horticultural Reviews 14: 333-35. doi: 10.1002/9780470650523.ch7 [ Links ]
FUGENG, Z.; CHUN-PENG, S.; JIAQIAN, H.; HUI, Z. 2007. Polyamines Improve K1/Na1 Homeostasis in Barley Seedlings by Regulating Root Ion Channel Activities, 2007. American Society of Plant Biologists. Plant Physiology 145: 1061-1072. http://www.plantphysiol.org/content/145/3/1061.full.pdf [ Links ]
FUJITA, M.; FUJITA, Y.; LUCHI, S.; YAMADA, K.; KOBAYASHI, Y.; URANO, K.; KOBAYASHI, K.; YAMAGUCHI-SHINOZAKI, K.; SHINOZAKI, K. 2012. Natural variation in a polyamine transporter determines paraquat tolerance in Arabidopsis. Plant Biology. Proceeding of the National Academy of Sciences of the United States of America 109(16): 6343-6347. doi: 10.1073/pnas.1121406109 [ Links ]
GALSTON, A. W. 1983. Polyamines as modulators of plant development. Bioscience 33: 382-388. doi: 10.2307/1309107 [ Links ]
GALSTON, A. W. 1989. Polyamines and plant response to stress. Pp. 99-106. In: The Physiology of Polyamines, Vol. II. Eds. U. Bacharach and Y. M. Heimer, CRC Press Inc. Florida. [ Links ]
]]>GALSTON, A. W.; FLORES, H. E. 1991. Biochemistry and physiology of Polyamines in Plants. CRS Press, Inc. Boca Raton, Florida. [ Links ]
GALSTON, A. W.; SAWHNEY, R. K. 1990. Polyamines in plant physiology. Plant Physiology 94 (2): 406-410. http://www.plantphysiol.org/content/94/2/406 [ Links ]
GILL, S.; TUTEJA, N. 2010. Polyamines and abiotic stress tolerance in plants. Plant Plant Signaling and Behavior 5 (1): 26-33. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC2835953/pdfpsb0501_0026.pdf [ Links ]
GROPPA, M.; BENAVIDES, M. 2008. Polyamines and abiotic stress: recent advances. Amino Acids 34 (1): 35-45. doi: 10.1007/s00726-007-0501-8 [ Links ]
GUYE, M. G.; VIGH, L.; WILSON, J. M. 1986. Polyamine titre in relation to chill-sensitivity in Phaseolus sp. Journal of Experimental Botany 37: 1036-1043. doi: 10.1093/jxb/37.7.1036 [ Links ]
HAO, Y. J.; ZHANG, Z. L.; KITASHIBA, H.; HONDA, C.; UBI, B.; KITA, M.; MORIGUCHI, T. 2005. Molecular cloning and functional characterization of two Apple S-adenosyl-methionine decarboxylase genes and their different expression in fruit development, cell growth and stress responses. Gene 350: 41-50. doi: 10.1016/j.gene.2005.01.004 [ Links ]
HUSSAIN, S.; ALI, M.; AHMAD, M.; SIDDIQUE, K. 2011. Polyamines: natural and engineered abiotic and biotic stress tolerance in plants. Biotechnology Advances 29(3): 300-11. doi: 10.1016/j.biotechadv.2011.01.003 [ Links ]
IGARASHI, K.; KASHIWAGI, K. 2000. Polyamines: Mysterious Modulators of Cellular Functions. Biochemical and Biophysical Research Communications 271(3): 559-564. doi: 10.1006/bbrc.2000.2601 [ Links ]
JAIN, A.; TYAGI, A. K. 1987. Role of polyamines in the synthesis of RNA in mycobacteria. Molecular and Cellular Biochemistry 78(1): 3-8. doi: 10.1007/BF00224418 [ Links ]
KAKEHI, J.; KUWASHIRO, Y.; MOTOSE, H.; IGARASHI, K.; TAKAHASHI, T. 2010. Norspermine substitutes for thermospermine in the control of stem elongation in Arabidopsis thaliana. FEBS Letters. 584 (14): 3042-3046. doi: 10.1016/j.febslet.2010.05.035 [ Links ]
KAKKAR, R.; RAI, V.; NAGAR, P. 1998. Polyamine uptake and translocation in plants. Biología Plantarum 40 (4): 481-491. doi: 10.1023/A:1001763515490 [ Links ]
KAUR-SAWHNEY, R.; TIBURCIO, A. F.; ALTABELLA T.; GALSTON, A. W. 2003. Polyamines in plants: an overview. Journal of Cell and Molecular Biology 2: 1-12. http://jcmb.halic.edu.tr/pdf/2-1/polyamines.pdf [ Links ]
KOTZABASIS, K.; LOPPI, S.; MUNZI, S.; PIRINTSOS, S. 2009. Do polyamines alter the sensitivity of lichens to nitrogen stress? Ecotoxicology and Environmental Safety 72 (5): 1331-1336. doi: 10.1016/j.ecoenv.2009.03.001 [ Links ]
KRAMER, D. L.; DIEGELMAN, P.; JELL, J.; VUJCIC, S.; MERALI, S.; PORTER, C. W. 2008. Polyamine acetylation modulates polyamine metabolic flux, a prelude to broader metabolic consequences. The Journal of Biological Chemistry 283(7): 4241-4251. doi: 10.1074/jbc.M706806200 [ Links ]
KUSANO, T.; BERBERICH, T.; TATEDA, C.; TAKAHASHI, Y. 2008. Polyamines: essential factors for growth and survival. Planta 228: 367-381. doi: 10.1007/s00425-008-0772-7 [ Links ]
LOKA, D. A.; OOSTERHUIS, D. M; PILON, C. 2011. Effect of Water-Deficit Stress on Polyamine Metabolism of Cotton Flower and Their Subtending Leaf. Summaries of Arkansas Cotton Research: 70-75. http://arkansasagnews.uark.edu/602-13.pdf [ Links ]
MAIALE, S.; SÁNCHEZ, D. H.; HUIRADO, A.; VIDAL, O. A. 2004. Spermine accumulation under salt stress. Journal of Plant Physiology 161: 35-42. [ Links ]
MARCO, F.; ALCÁZAR, R.; TIBURCIO, A. F.; CARRASCO, P. 2011. Interactions between polyamines and abiotic stress pathway responses unraveled by transcriptome analysis of polyamine overproducers. OMICS-A Journal Of Integrative Biology (11): 775-81. doi: 10.1089/omi.2011.0084 [ Links ]
MENDOZA-FORERO, C.; ROCHA-SALAVARRIETA, P. 2002. Poliaminas: reguladores del crecimiento con múltiples efectos en las plantas. Palmas 23 (4): 39-46. [ Links ]
MILHINHOS, A.; MATOS, A.; VERA-SIRERA, F.; BLAZQUEZ, M.; MIGUEL, C. 2011. In search for the role of thermospermine synthase gene in poplar vascular development. BMC Proceedings. 5(7): 72. doi: 10.1186/1753-6561-5-S7-P72 [ Links ]
MINGUET, E. G.; VERA-SIRERA, F.; MARINA, A.; CARBONELL, J., BLÁZQUEZ, M. A. 2008. Evolutionary diversification in polyamine biosynthesis. Molecular Biology and Evolution (10): 2119-28. doi: 10.1093/molbev/msn161 [ Links ]
MINOCHA, S.; STEELE, K.; REEVES, C.; SMITH, D.; MINOCHA, R. 1999. Polyamine levels during the development of zygotic and somatic embryos of Pinus radiata. Physiologia Plantarum 105 (1): 155-164. [ Links ]
NOLKE, G.; SCHNEIDER, B.; AGDOUR, S.; DROSSARD, J. 2008. Modulation of Polyamine Biosynthesis in Transformed Tobacco Plants by Targeting Ornithine decarboxylase to an Atypical subcellular Compartment. The Open Biotechnology Journal 2: 183-189. doi: 10.2174/1874070700802010183 [ Links ]
PANAGIOTIS, N.; MARTIN-TANGUY, J. 2001. Metabolism and function of polyamines in plants: recent development (new approaches). Plant Growth Regulation 34: 135-148. doi: 10.1023/A:1013343106574 [ Links ]
PANDEY, S.; RANADE, S.; NAGAR, P.; NIKHIL, K. 2000. Role of polyamines and ethylene as modulators of plant senescence. Journal of Biosciences 25(3): 291-299. doi: 10.1007/BF02703938 [ Links ]
PANG, X. M.; ZHANG, Z. Y.; WEN, X. P.; BAN, Y.; MORIGUCHI, T. 2007. Polyamines, All-Purpose Players in Response to Enviromental Stresses in Plants. Plant Stress: 173-188. http://www.globalsciencebooks.info/JournalsSup/images/0712/PS_1(2)173-188o.pdf [ Links ]
PEGG, A. E. 2006. Spermidine/spermine-N (1)-acetyltransferase: a key metabolic regulator. American Journal of Physiology Endocrinology and Metabolism 294(6): 995-1010. [ Links ]
REY, M.; DÍAZ-SALA, C. 1994. Comparison of endogenous polyamine content in hazel leaves and buds between the annual dormancy and flowering phases of growth. Physiologia Plantarum 91(1): 45-50. doi: 10.1111/j.1399-3054.1994.tb00657.x [ Links ]
RODRÍGUEZ-KESSLER, M.; DELGADO-SÁNCHEZ, P.; RODRÍGUEZ-KESSLER, G.; MORIGUCHI, T.; JIMÉNEZ-BREMONT, J. F. 2010. Genomic organization of plant aminopropyl transferases. Plant Physiology Biochemistry 48(7): 574-90. [ Links ]
RUIZ, O.; CHIESA, M.; CUEVAS, J.; SÁNCHEZ, D. 2005. Free spermidine and spermine content in Lotus glaber under long-term salt stress. Plant Science 168 (2): 541-546. doi: 10.1016/j.plantsci.2004.09.025 [ Links ]
SEILER, N.; RAUL, F. 2005. Polyamines and apoptosis. Journal of Cellular and Molecular Medicine 9 (3): 623-42. doi: 10.1111/j.1582-4934.2005.tb00493.x [ Links ]
TAKAHASHI, T.; KAKEHI, J. 2010. Polyamines: ubiquitous polycations with unique roles in growth and stress responses. Annals of Botany 105(1): 1-6. doi: 10.1093/aob/mcp259 [ Links ]
TAKANO, A.; KAKEHI, J.; TAKASHI, T. 2012. Thermospermine is not a minor polyamine in the plant kingdom. Plant Cell Physiology 53(4): 606-16. doi: 10.1093/pcp/pcs019 [ Links ]
TAVLADORAKI, P.; ROSSI, M.; SACCUTI, G.; PEREZ-AMADOR, M. A.; POLTICELLI, F.; ANGELINI, R.; FEDERICO, R. 2006. Heterologous expression and biochemical characterization of a polyamine oxidase from Arabidopsis involved in polyamine back conversion. Plant Physiology 141(4): 1519-32. http://www.plantphysiol.org/content/141/4/1519.full.pdf [ Links ]
TIBURCIO, A.; KAUR-SHAWNEY, R.; GALSTON, A. 1990. Polyamine metabolism. 283-325 p. In: The biochemistry of plants. B. J. Miflin and Peter, J. Lea, eds.16. Academic Press, Inc. San Diego, California, U.S.A. [ Links ]
UEMURA, T.; TACHIHARA, K.; TOMITORI, H.; KASHIWAGI, K.; IGARASHI, K. 2005. Characteristics of the Polyamine Transporter TPO1 and Regulation of Its Activity and Cellular Localization by Phosphorylation. Journal Biological Chemistry 280: 9646-9652. doi: 10.1074/jbc.M410274200 [ Links ]
URIBE, M.; MATILDE, E.; MATERÁN, M.; CAÑAL, M.; RODRÍGUEZ, R. 2011. Variación en la concentración de poliaminas endógenas en función de la edad en microtallos de Pinus caribaea Mor. Interciencia 36 (4): 306-311. http://www.redalyc.org/pdf/339/33917994011.pdf [ Links ]
VERA-SIRERA, F.; MINGUET, E. G.; SINGH, S. K.; LJUNG, K.; TUOMINEN, H.; BLÁZQUEZ, M. A.; CARBONELL, J. 2010. Role of polyamines in plant vascular development. Plant Physiology and Biochemistry 48(7): 534-9. http://www.ibmcp.upv.es/BlazquezAlabadiLab/Publications_ files/Vera-10.pdf [ Links ]
VLADIMIR, V.; SHEVYAKOVA, N. 2007. Polyamines and Stress Tolerance of Plants. Plant Stress 1(1): 50-71. http://www.globalsciencebooks.info/JournalsSup/images/0706/PS_1(1)50-71o.pdf [ Links ]
WALDEN, R.; CORDEIRO, A.; TIBURCIO, A. F. 1997. Polyamines: small molecules triggering pathways in plant growth and development. Plant Physiology 113(4): 1009-1013. http://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC158223/pdf/1131009.pdf [ Links ]
WALLACE, H. M.; FRASER, A. V.; HUGHES, A. 2003. A perspective of polyamine metabolism. Biochemical Journal 376(1): 1-14. doi: 10.1042/BJ20031327 [ Links ]
WALTERS, D. R. 2003. Polyamines and plant disease. Phytochemistry 64(1): 97-107. doi: 10.1016/S0031-9422(03)00329-7 [ Links ]
YOSHIMOTO, K.; NOUTOSHI, Y.; HAVASHI, K.; SHIRASU, K.; TAKAHASHI, T.; MOTOSE, H. 2012. Thermospermine suppresses auxin-inducible xylem differentiation in Arabidopsis thaliana. Plant Signaling Behavior 7(8): 937-9. doi: 10.4161/psb.20784 [ Links ] ]]>