Anatomía floral de los géneros del complejo Milla (Themidaceae)

Floral anatomy of the Milla complex genera (Themidaceae)

Jorge Gutiérrez^1,2, Teresa Terrazas³, Luis Hernández⁴ y Dorismilda Martínez–Cabrera¹

¹ Programa en Botánica, Colegio de Postgraduados

² Unidad de Investigación en Sistemática Vegetal y Suelo, Universidad Nacional Autónoma de México

⁴ Escuela de Biología, Facultad de Ciencias Naturales. Universidad Autónoma de Querétaro

Recibido: 16 de abril de 2009.
Aceptado: 23 de septiembre de 2010.

Resumen

Se describe la morfo–anatomía floral de los géneros del complejo Milla (Themidaceae) con el objetivo de confirmar la presencia de un ginóforo en Dandya, de evaluar si existen caracteres anatómicos que permitan diferenciar a Dandya de los otros géneros del complejo (Behria, Bessera, Jaimehintonia, Milla, Petronymphe) y de hacer una interpretación evolutiva. Se estudiaron botones florales de diez especies del complejo Milla, los cuales se procesaron a través de la microtécnica de inclusión en parafina. Los resultados confirman la presencia de ginóforo sin médula en Dandya y con médula en los otros géneros estudiados. Además, Dandya se distingue de los otros géneros del complejo Milla por el estigma cerrado al terminar con sólo papilas externas, cavidades nectaríferas de forma astada con células epidérmicas rectangulares y filamento con 4 estratos de células parenquimatosas. Behria y Bessera comparten los estambres connados y la epidermis externa papilosa en el ovario. Los rasgos presencia de médula en el ginóforo, porcentaje de adnación del ovario al tubo floral entre 20–30%, estigma abierto y forma discoidal de las cavidades nectaríferas se interpretan como la condición ancestral en el complejo Milla de donde se derivaron cambios exclusivos en Dandya.

Palabras clave: anatomía floral, Bessera, Dandya, ginóforo, Jaimehintonia, Milla, Petronymphe.

Floral morpho–anatomy of the Milla complex genera (Themidaceae) was studied with the aim to confirm the occurrence of a gynophore in Dandya, to determine if there are anatomical characters that allow to distinguish Dandya from the rest of genera of the complex (Behria, Bessera, Jaimehintonia, Milla, and Petronymphe), and to understand their evolution. Floral buds of ten species of the Milla complex were studied through the standard paraffin microtechnique. The results demonstrated the presence of a gynophore without pith in Dandya, while the other genera have a gynophore with pith. In addition, Dandya differs from the other genera of the complex by a closed–stigma with external papillae, nectary cavities of horned–shape with tabular epidermal cells, and filaments with 4–strata of parenchyma cells. Behria and Bessera share characters such as connated stamens and an ovary with the external epidermis papillose. Attributes like gynophore with pith, percentage of adnnation between ovary and floral tube of 20–30%, stigma with an open ending, and nectary cavities with discoidal shape are probably ancestral conditions in the Milla complex, from which transformation of character states occurred mostly in Dandya.

Key words: Behria, Bessera, Dandya, ginóforo, Jaimehintonia, Milla, Petronymphe.

Los géneros Behria, Bessera, Dandya Jaimehintonia, Milla y Petronymphe constituyen el complejo Milla en la familia Themidaceae (Pires et al., 2001; Pires y Sytsma, 2002; Gándara et al., 2009). Los géneros del complejo Milla comparten un conjunto de caracteres estructurales como son la presencia de cormo, las túnicas membranosas de fibras paralelas diminutas, el ovario estípitado por un ginóforo de longitud variable y la base del ovario adnada al tubo del perianto (Moore, 1953; Pires y Sytsma, 2002). Sin embargo, el tamaño del tubo floral, la connación de los filamentos, la presencia de ginóforo, la adnación de este último y del ovario con el tubo floral generó diversos cambios taxonómicos en los géneros del complejo Milla. Por ejemplo, Ingram (1953) consideró que Dandya purpusii presentaba un ovario no estípitado similar a Brodiaea y propone la combinación Brodiaea purpusii. Ese mismo año, Moore señala que esta especie si tiene un ginóforo pequeño y lo transfiere a Dandya. Mientras que en la descripción de las especies nuevas de Dandya no se menciona la presencia del ginóforo (Lenz, 1971; López–Ferrari y Espejo, 1992). Turner (1993) señala que Jaimehintonia difiere de los géneros que conforman el complejo Milla sensu Moore (1953), porque el ginóforo y el ovario no están fusionados al tubo del perianto, interpretación que lo condujo a relacionar esta especie con Androsthephium, que pertenece al complejo Brodiaea sensu Moore (1953). Petronymphe (Moore, 1951) fue descrito sin presencia de adnación del ovario al tubo floral, situación que el mismo Moore (1953) rectifica años después. El género Behria fue segregado de Bessera con base en el tamaño del tubo floral y la connación de los estambres respecto a su longitud menor (Greene, 1886; Lenz, 1971). Además varios autores indican que los filamentos están connados en los miembros del complejo, pero su tamaño y forma difiere (Lenz, 1971; López–Ferrari y Espejo, 1992; Turner, 1993) o se ha generalizado sobre la adnación de la base del ovario con el tubo floral para todos sus miembros (Pires y Sytsma, 2002). A la fecha, existen varias interrogantes sobre los tamaños, grados de adnación y connación de los diferentes verticilos y la presencia y características del ginóforo para los géneros de este complejo, en particular para las cuatro especies de Dandya.

La utilidad de los caracteres anatómicos de la flor en la circunscripción en el nivel de familia y en la delimitación de géneros es ampliamente reconocida (Mogensen, 1969; Lenz, 1976; Fallen, 1985; Berg, 1996 y 2003; Endress, 1996; Rudall et al., 2002; González & Rudall, 2003; Rudall, 2003; Rudall et al., 2003; Strange et al., 2004; Rudall et al., 2005; Wortley et al., 2005; Martínez–Cabrera, 2007; Sajo et al., 2010). Por tal motivo, se describe la anatomía floral de los seis géneros del complejo Milla sensu Gándara et al. (2009) con el propósito de: (1) confirmar si las especies de Dandya presentan ginóforo, (2) comparar las características del ginóforo de los géneros del complejo Milla, (3) identificar si existen caracteres de la anatomía floral exclusivos o compartidos entre los géneros del complejo y (4) examinar algunos rasgos florales a la luz de la filogenia más reciente del complejo Milla.

Materiales y métodos

Se realizó una revisión exhaustiva de la literatura y los herbarios (BH, CHAPA, ENCB, F, FEZA, FCME, GH, IEB, MEXU, RSA, TEX, UAMIZ, UC), así como de trabajo de campo para describir la morfología floral (Apéndice) y seleccionar material para desarrollar el estudio de la anatomía floral. Junto con los ejemplares de respaldo se recolectaron botones florales y flores en antesis de más de cinco individuos por especie de Bessera elegans Schult f., Dandya balsensis López Ferr. & Espejo, D. hannibalii Lenz, D. thadhowardii Lenz, Milla biflora Cav. y M. magnifica H. E. Moore (Apéndice). Únicamente botones florales de Behria tenuiflora Greene, D. purpusii H. E. Moore, Jaimehintonia gypsophyla B. L. Turner y Petronymphe decora H. E. Moore fueron removidos de ejemplares de herbario (Apéndice).

Botones y flores en antesis fueron fijadas en formalina–ácido acético– etanol (FAA) (Ruzin, 1999). Los botones florales removidos de ejemplares de herbario primero se hidrataron en NaOH al 5% por 12 h y posteriormente se fijaron en FAA por 24 h. Todas las muestras fueron deshidratadas con alcohol terbutílico (TBA) en un cambiador automático Leica (TP1020) y se procesaron según la microtécnica convencional de parafina (Ruzin, 1999). Los botones se cortaron transversal y longitudinalmente a 14 μm de grosor con un micrótomo rotatorio Leica (RM2125RT); se tiñeron con safranina–verde rápido y montaron en resina sintética (Ruzin, 1999). La descripción se hizo siguiendo la propuesta de Dickison (1986).

Resultados

A continuación, se presenta la descripción morfológica (Figura 1) y anatómica (Figuras 2–(3–4)–5) para los géneros del complejo Milla. Se mencionan los nombres de los géneros o especies solamente en los casos donde existe variación intragenérica o infragenérica.

Morfología. Las flores se disponen de 2 a 30 en pseudoumbelas; con pedicelos de 0.25 a 8 cm de largo, por ca. 5 mm de diámetro, son filiformes, lisos, glabros o pubescentes; las flores son tubulares de forma campanulada, subcampanulada o hipocraterimorfa, algunas son fragantes de color blanco cambiando a púrpuras en la senectud, verdes–amarillentas, azules, púrpura, rojas o rosadas; el tubo del perianto es de 0.5 a 14 cm de largo, delgado en la base, expandido arriba, de 0.15 a 7 mm de diámetro; los tépalos tienen o no una línea longitudinal verde en el envés, en ocasiones cambiando a púrpura en la senectud, son oblongos a largamente ovados, glabros, con ápice obtuso los internos y ocasionalmente acuminados los externos, papilosos, tres a siete nervados, los exteriores de 0.3 a 3 cm de largo por 0.15 a 0.65 cm de ancho y los interiores de 0.3 a 3 cm de largo por 0.2 a 1 cm de ancho; los estambres son seis, libres, ensanchados en su base o connados por 0.2 cm o hasta 1.3 cm, formando una corona; los filamentos son de color azul, blanco, rojo, rosado o púrpura, de 0.1 a 5 cm de largo, glabros o papilosos; las anteras son amarillas, azules o verdes, en ocasiones sin–genéticas hasta poco antes de la senectud, lineares, basifijas, subasifijas o dorsifijas de 1 a 5 mm de largo por 0.3 a 1 mm de ancho; el ginóforo tiene de 0.5 a 13 cm de largo y es o no articulado; el ovario es trilocular, con múltiples óvulos, de 1 a 12 mm de largo por 0.7 a 3.5 mm de ancho, introduciéndose al tubo entre el 15 y 100% de su longitud; el estilo es filiforme de 0.2 a 5 cm de largo; el estigma es linear, discoidal o trilobulado, cerrado o abierto y papiloso.

Anatomía. Perianto.– Tres tépalos externos e internos son anatómicamente indiferenciados (Figura 2A). La epidermis de los tépalos en ambas superficies es papilosa con cutícula estriada (Figura 2B, C), excepto en Milla y Petronymphe con cutícula lisa; los estomas son anomocíticos y se encuentran en la superficie abaxial. En el ápice de los tépalos las papilas son más largas (Figura 2D). El mesofilo tiene parénquima no diferenciado, con un número de estratos celulares variable intragenéricamente (Cuadro 1, Figura 2E); hay rafidios en idioblastos embebidos en el mesofilo (Figura 2F) y 3 haces vasculares colaterales, excepto en D. purpusii, donde los 2 haces internos se dividen para formar un arco de 5, con 5 ó 6 haces en M. biflora y hasta 7 ó 9 haces por tépalo en M. magnifica.

Androceo.– Los filamentos están adnados al tubo floral y se liberan asincrónicamente a una altura menor a 1 mm en Dandya (Figura 3A, E) y en Jaimehintonia. En Milla y en Petronymphe se aprecia un ensanchamiento en la base de la región donde se liberan los filamentos debido a que el parénquima es más abundante (Figura 3B, F). Únicamente los estambres están connados en Behria y Bessera (Figuras 1B, 3C, D, G). El tejido de connación está compuesto de parénquima y epidermis, y éste forma un tubo hasta de 13 mm de longitud que se prolonga hasta la parte media de los estambres (Figura 3G) en ambos géneros. Los filamentos son predominantemente redondos a orbiculares, vistos en sección transversal, pero de ovoides a orbiculares en Dandya hannibalii y Petronymphe y elípticos en Milla (Figura 3H–J); su epidermis es papilosa excepto en Dandya y Milla, y con la cutícula estriada. Bajo la epidermis hay de 4 estratos de células de parénquima en Dandya hasta 12 en Milla (Cuadro 1) y en el centro del filamento un haz vascular de tipo colateral o bicolateral exclusivamente en Milla (Figura 3K); las anteras son tetrasporangiadas (Figura 3L), con epidermis papilosa y cutícula estriada, excepto en M. magnifica con células epidérmicas rectangulares y cutícula lisa; el endotecio se constituye de un estrato con engrosamientos paralelos a sus paredes anticlinales (Figura 3M); además en la parte dorsal hay tejido conectivo y en el centro de la tétrada de los esporangios un haz vascular colateral, con excepción de Milla con el haz vascular bicolateral. Gineceo.– El receptáculo tiene células epidérmicas (Figura 4A), en ambas superficies, de forma rectangular en Dandya, pero en los otros géneros la epidermis externa es de forma cuadrada, vista en corte transversal y la interna papilosa en Behria, Bessera, Jaimehintonia y Petronymphe (Figura 4D), cutícula externa es lisa y la interna estriada solamente en Jaimehintonia. Bajo la epidermis se encuentran varios estratos de células de parénquima (Cuadro 1), 6 haces vasculares colaterales, excepto en Petronymphe con 9 haces y abundantes idioblastos con rafidios. El ovario es súpero, trilocular sostenido por un ginóforo con médula, excepto en Dandya sin médula (Figura 4E, F). El ginóforo está adnado parcialmente al tubo del perianto en su porción más basal en Dandya (Cuadro 1), o bien el ginóforo y la base de la porción fértil del ovario están adnados parcialmente al tubo floral en Behria, Bessera, Jaimehintonia y Petronymphe o adnado hasta la mitad de la porción fértil del ovario en Milla (Figura 4A–C, Cuadro 1). En todos los géneros, hay 3 cavidades nectaríferas de forma discoidal, pero astada en Dandya (Figura 4A–C). Los nectarios septales están formados por las células epidérmicas no papilosas de forma rectangular y con cutícula lisa en Dandya y Milla (Figura 4G, H) o papilosas con cutícula estriada en Behria, Bessera, Jaimehintonia y Petronymphe (Figura 4I). Las epidermis externa e interna del ovario es no papilosa en Dandya, Jaimehintonia, Milla y Petronymphe, pero papilosa la externa y no papilosa la interna en Behria y Bessera. Comúnmente, hay un haz vascular colateral dispuesto al centro de cada carpelo, excepto Jaimehintonia con 2 más ventrales formando un arco en cada carpelo. El número de estratos celulares en el carpelo es variable (Cuadro 1) así como los idioblastos con rafidios; la placentación es axilar, la placenta en forma de "Y", vista en corte transversal (Figura 5A). La columna está también formada por células de parénquima e idioblastos con rafidios. Hay un número variable de óvulos de 12 a 20 en la mayoría de los géneros, excepto en Milla con más de 50 óvulos; los óvulos son anátropos, crasinucelados y bitégmicos. El estilo es trilobado y abierto (Figura 5B) con epidermis papilosa y cutícula estriada, excepto en Dandya con epidermis no papilosa y cutícula lisa solamente en D. hannibalii. El estilo tiene tres cavidades de forma triangular en Dandya, de orbicular a triangular en Behria y Bessera, de redonda a ovoide en Jaimehintonia, ovoide en Milla y redonda en Petronymphe (Figura 5C–E). El tejido de transmisión se distingue por sus células pequeñas con citoplasma denso y núcleo evidente (Figura 5F). El tejido vascular está formado por 3 haces, uno al centro de cada lóbulo (Figura 5D). El estigma tiene epidermis papilosa que se continúa hasta la parte interna de las cavidades estilares en la mayoría de los géneros (Figura 5G, H), excepto en Dandya con las papilas sólo en la parte externa (Figura 5I), por lo que en el último se considera el estigma cerrado. Solamente las papilas en Behria, Bessera y Jaimehintonia tienen cutícula estriada. Estas papilas unicelulares se desarrollan al igual que en los otros géneros a partir de las células epidérmicas del tejido de transmisión.

Optimización de caracteres. Se presenta la optimización de seis caracteres de la anatomía floral en la figura 6. El género Dandya presenta el mayor número de cambios que se interpretan como novedades evolutivas (Figura 6).

El género Dandya. Las cuatro especies de Dandya comparten los siguientes atributos: cuatro estratos de células de parénquima en el filamento, cavidades nectaríferas de forma astada con células epidérmicas rectangulares, ginóforo sin médula, estigma con papilas dispuestas externamente. Sin embargo, existen caracteres que permiten diferenciar a las especies del género. por ejemplo, D. hannibalii y D. purpusii difieren de D. balsensis y D. thadhowardii por tener 5 a 8 estratos en el mesofilo de los tépalos y de 9 a 11 estratos celulares en el receptáculo. Dandya hannibalii se distingue por los cuatro estratos celulares en el receptáculo y el ovario de forma elíptica. por otro lado, D. purpusii se diferencia por presentar mesofilo de los tépalos con 9 estratos de células, 5 haces vasculares por tépalo en forma de arco, receptáculo con 12–14 estratos de células, mesofilo de los carpelos con 8 estratos y óvulos en número de 18 a 21.

Comparación entre géneros. Behria, Bessera, Jaimehintonia, Milla y Petronymphe anatómicamente son muy semejantes, pero se diferencian de Dandya por la presencia de un ginóforo con médula, estigma con papilas que se continúan hasta la cavidad estilar generando un estigma abierto, cavidades nectaríferas en forma de disco y porción fértil del ovario adnada al tubo del perianto. particularmente, Behria y Bessera se diferencia anatómicamente por la epidermis papilosa del ovario. Sólo comparte con Dandya la forma redonda orbicular del filamento, con Jaimehintonia y Petronymphe la epidermis papilosa del filamento y la porción del ovario adnada al tubo del perianto y únicamente con Petronymphe la epidermis papilosa del receptáculo.

Milla se distingue del resto de los géneros por tener hasta la mitad del ovario adnado al tubo floral, la presencia de 3040 estratos celulares compactos en el mesofilo de los tépalos, de 9 a 12 estratos de células en el filamento, un haz vascular bicolateral en el conectivo de la antera y de 50 a 66 óvulos. M. magnifica se diferencia de M. biflora por la cutícula lisa en la epidermis de los tépalos, la forma del filamento y la cutícula en la epidermis de las cavidades nectaríferas.

Jaimehintonia comparte con Milla y Petronymphe la presencia de una flor hipocraterimorfa aunque en los dos últimos géneros el tubo es de mayor tamaño, además comparten la epidermis interna del receptáculo papilosa con Behria y Bessera. Al igual que Dandya, Milla y Petronymphe presentan la cutícula lisa en la epidermis del ovario. Petronymphe tiene semejanza anatómica con Jaimehintonia, pero se diferencia de éste por la cutícula estriada de la epidermis de los tépalos, por la forma elíptica de los filamentos en corte transversal, la epidermis interna papilosa del receptáculo y cutícula lisa de la epidermis de las cavidades nectaríferas. Un carácter exclusivo de Petronymphe es la cutícula lisa en la epidermis de los filamentos.

Caracteres. Todos los géneros presentan ginóforo pero difieren en su tamaño. Dandya presenta el ginóforo más corto de los miembros del complejo y el más largo se encuentra en Milla. Pires y Sytsma (2002) mencionan adnación del ovario al tubo del perianto para el complejo Milla. En este trabajo se muestra que el ovario se fusiona al tubo floral a diferentes niveles. En Dandya presenta fusión en la parte más basal del ovario y varía entre menos del 10% en D. balsensis y D. thadhowardii hasta menos del 5% en D. hannibalii y D. purpusii, por lo que un estudio de desarrollo floral permitirá confirmar esta diferencia. En Behria, Bessera, Jaimehintonia y Petronymphe la adnación se distingue en todo el ginóforo y hasta un tercio de la porción fértil del ovario, mientras que en Milla la adnación también es en todo el ginóforo pero hasta la mitad del ovario. Un estudio del desarrollo floral permita esclarecer el momento y la forma en que se establece la adnación en los miembros del complejo Milla.

El gineceo en los géneros estudiados es tricarpelar y trilocular con placentación axilar. De acuerdo con la clasificación de Dahlgren y Clifford (1982) los nectarios son septales. Este tipo de nectarios es común en las monocotiledóneas (Rudall et al., 2003) y se ha registrado también en otras especies de Themidaceae (Daumann, 1970; Berg, 2003). Los óvulos bitégmicos de tipo anátropo presentes en los géneros del complejo Milla, son característicos en la familia Themidaceae, aunque pueden presentarse los campilótropos (Berg, 2003). De acuerdo con Dahlgren (1991) los óvulos anátropos son comunes en las angiospermas y, generalmente, se consideran como un estado plesiomórfico.

El estilo es abierto en los géneros estudiados, es decir, cuenta con tres canales estilares divididos por tejido de transmisión. Esta característica ya se había registrado en Triteleia y Brodiaea también de Themidaceae (Rudall, 2002). Así mismo, las Amaryllidaceae y todas las Asparagales derivadas presentan estilos abiertos con excepción de Alliaceae (Rudall, 2002), algunas Orchidaceae (Kocyan y Endress, 2001; Rudall y Bateman, 2002) y muchos pastos (Li y You, 1991), que presentan estilos sólidos. El estigma en las especies de Dandya se caracteriza por ser pequeño y tener una superficie reducida donde únicamente se encuentran las células del tejido de transmisión diferenciadas en papilas unicelulares que le dan la apariencia de cerrado, característica que contrasta con los otros géneros del complejo Milla. El estigma trilobado es abierto y las papilas se continúan hasta la parte interna de las cavidades estilares, ampliando el estigma en Behria, Bessera, Jaimehintonia, Milla y Petronymphe, como también se ha registrado en algunos géneros de leguminosas (Turano et al., 1983; Shivanna y Owens, 1989). Seguramente la disposición está relacionada con las diferentes formas que los polinizadores pueden depositar el polen.

Los estambres son adnados en todos los géneros y los filamentos se liberan asincrónicamente a diferentes niveles del tubo floral. Esta asincronía seguramente es la responsable de que se interprete como una connación en forma de anillo, disco o copa. Nuestras observaciones sugieren que únicamente Behria y Bessera tienen connación en los estambres. A esta connación de los estambres se le conoce como corona y en Bessera finaliza en la región superior del ovario donde se encuentran los óvulos (Figura 5G), siendo mucho más corta en Behria. Posiblemente, ésta sea una tendencia para proteger el ovario o atraer a polinizadores específicos con picos o probóscides muy desarrollados. No se observó connación en Dandya, Jaimehintonia, Milla y Petronymphe como otros autores habían interpretado (Lenz, 1971; López–Ferrari y Espejo, 1992; Turner, 1993). El ensanchamiento que se observa en la base de los filamentos corresponde a la terminación de la adnación donde se aprecia la liberación de los filamentos del tubo floral (Figura 5F). Nuestras observaciones anatómicas deberán de confirmarse con el estudio ontogenético del androceo en los géneros del complejo. Así mismo los filamentos en estos últimos géneros son muy cortos, disponiéndose inmediatamente por debajo de las bases de los tépalos.

Los rafidios fueron la única forma cristalina observada en los géneros estudiados y es el tipo cristales más común en algunas familias de Asparagales derivadas (Prychid y Rudall, 1999; Rudall et al., 2003) y en la subtribu Oncidiinae (Sandoval–Zapotitla et al., 2010). Los rafidios son importantes para distinguir entre familias y la ausencia en algunas monocotiledóneas es considerado como un estado derivado (Dahlgren y Rasmussen, 1983).

Conclusiones

Las cuatro especies de Dandya presentan un ginóforo al igual que los otros géneros del complejo Milla. Las dos especies estudiadas del género Milla fueron muy variables en su anatomía por ello es necesario estudiar un mayor número de especies y confirmar que los caracteres señalados ayudan separar a los géneros del complejo Milla. un estudio sobre ontogenia floral permitirá entender el proceso de adnación entre la porción fértil del ovario y el tubo del perianto, así como las diferencias en adnación y connación de los estambres en los géneros del complejo Milla.

Agradecimientos

se agradece a los curadores de los herbarios el permiso para remover material para el estudio anatómico; al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología la beca (202590) otorgada al primer autor para realizar estudios de posgrado, al Colegio de Postgraduados las facilidades prestadas para realizar el trabajo de campo y de laboratorio, a Carmen Loyola por la toma de flores en estudio y a Julio César Montero Rojas por el diseño gráfico.

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