Estructura de tallas de la almeja Psoronaias crocodilorum (Unionidae) en la Reserva de la Biosfera Pantanos de Centla, México
Size structure of freshwater mussel Unionidae Psoronaias crocodilorum on Wetlands Biosphere Reserve of Centla, México
Juan Armando Arévalo de la Cruz, Luis José Rangel Ruiz, Jaquelina Gamboa Aguilar, Joel Montiel Moreno, Silvia Arias García, Miguelina García Morales, Stefan Louis Arriaga Weiss y Juan de Dios Valdez Leal
Laboratorio de Malacología, División Académica de Ciencias Biológicas. UJAT. km 0.5. Carretera Villahermosa - Cárdenas, Villahermosa Tabasco, 86000. México. Autor designado para la correspondencia: Luis José Rangel Ruiz ljrangel@msn.com
]]>Recibido: 11 noviembre 2013.
Aceptado: 17 julio 2014.
Resumen
En dos poblaciones del bivalvo Psoronaias crocodilorum localizados en los ríos San Pedrito y Los Naranjos, en la Reserva de la Biosfera Pantanos de Centla México (RBPC), se evaluaron algunos parámetros poblacionales. Las muestras se recolectaron en mayo del 2008, determinándose la densidad, y la estructura de talla, además de la profundidad, la temperatura, salinidad, pH, materia orgánica y porcentaje de arena, limo y arcilla. El área del banco en San Pedrito fue de 1200.13m2 y de 562.00m2 para Los Naranjos. La longitud de la concha para San Pedrito fue de 21.26 a 76.16 mm y de 22.20 a 83.30 mm para Los Naranjos, con una mayor frecuencia de talla entre 58.74 y 60.10 mm para las dos sitios. El peso de la concha representó el 87.43% en promedio del peso total de la almeja. La masa visceral (MV) en el banco de San Pedrito fue de 219.41 g/m2 y de 81.75 g/m2 para Los Naranjos. La densidad en San Pedrito fue de 22.90 org/m2 y de 10.50 org/m2 en Los Naranjos. La textura del sedimento fue migajón-arenoso con 30.17 % de materia orgánica para San Pedrito y de 27.43% para Los Naranjos. Los parámetros fisicoquímicos y la proporción de arena, limo y arcilla fueron similares en ambos sitios.
Palabra clave: Estructura de tallas, Pantanos de Centla, Psoronaias crocodilorum.
Abstract
We assessed population parameters in two populations of mussels, Psoronaias crocodilorum, in the San Pedrito River and the Naranjos River in the Centla Wetlands Biosphere Reserve (CWBR), México. Samples were collected in May 2008, and we determined their density and conducted a morphometric study. For each sample, we measured water depth, temperature, salinity, pH, organic matter and sand, silt and clay percentage. The San Pedrito river bank had a surface of 1200.12m2 vs. 562.00m2 in Los Naranjos. Shell length in San Pedrito was 21.26-76.16mm vs. 22.20-83.30 in Los Naranjos; the most frequent length in both sites was 58.71-60.11mm. Shell weight averaged 87.43% of the mussels' total weight. MV in San Pedrito was 219.41 g/m2 and 81.75 g/m2 in Los Naranjos. Density in San Pedrito was 22.90 org/m2 and 10.50 org/m2 in Los Naranjos. Texture in sediment was loamy sand with 30.17% organic matter in San Pedrito, and 27.43% in Los Naranjos. Physicochemical parameters and the proportion of sand, silt and clay were similar in both sites. None of the mussel banks had biological, ecological or economic features for a fishery, especially due to their low abundance.
]]> Keywords: Centla Swamp, population structure, Psoronaias crocodilorum.
INTRODUCCIÓN
Los bivalvos dulceacuícolas pertenecientes a la Superfamilia Unionoidea presentan una distribución cosmopolita con una gran diversidad, principalmente en Norteamérica y en particular en el sureste de los Estados Unidos de América (Lydeard & Mayden, 1995). Presentan un ciclo de vida en el cual está involucrado un estadio parásito denominado gloquidio, el cual infecta las branquias, aletas o la superficie del cuerpo de varias especies de peces (Lydeard et al., 2004).
Las poblaciones de bivalvos de la familia Unionidae en muchas áreas del mundo están disminuyendo y en casos extremos están en peligro de extinción o han desaparecido, principalmente por causas imputables al ser humano como son: la destrucción del hábitat, la disminución de las poblaciones de hospederos de la larva gloquidio, la explotación comercial y la introducción de especies exóticas, entre otras (Bogan, 1993; 2008)
La almeja Psoronaias crocodilorum (Morelet, 1849) (erróneamente identificada como Lampsilis tampicoensis por Ortiz et al., 2004) es una de las especies más comunes en la Reserva de la Biósfera Pantanos de Centla (RBPC), se encuentra distribuida en 11 lagunas (Ortiz et al., 2004). Para el género Psoronaias, Graf y Cummings (2013) reconocen ocho especies y Bogan (2013) diez, entre estas P. crocodilorum. Las especies de este género al igual que las demás especies de unionidos mesoamericanos, son pobremente conocidas y no han sido estudiados con la misma intensidad que las de otras áreas geográficas, careciendo de revisiones taxonómicas recientes (Graf & Cummings, 2006; Graf & Cummings, 2007).
P. crocodilorum se caracteriza por poseer una concha gruesa y pesada, de forma elíptica, con el margen ventral recto en su parte media y bordes posterior y anterior redondeados. El color externo es marrón oscuro (café oscuro) y la gran mayoría presenta desgaste del periostraco, el color interno es marrón nacarado a marrón rojizo. En la parte exterior presenta un gran número de postulaciones desde el umbo hasta su parte media y las líneas de crecimiento son evidentes en toda la concha. En la parte interior se encuentran dos dientes laterales alargados con pequeñas estrías en forma de sierra y dos dientes anteriores cortos resaltados en forma de sierra; las cicatrices del músculo retractor posterior, del músculo aductor anterior, la línea del seno paleal y el margen ventral está bien definidos (Fig. 1).
Debido a la escasa información que se tiene sobre esta especie y vista su importancia biológica, ecológica, biogeográfica, por sus servicios ambientales como el filtrado de densas poblaciones de algas verde-azules, diatomeas, bacterias, partículas finas, y absorción de metales pesados tóxicos en el ambiente acuático, además de pertenecer a una familia (Unionidae) con grandes problemas de conservación (Bogan, 2008), se evaluó la estructura de tallas en dos poblaciones de P. crocodilorum en las localidades de los ríos San Pedrito y Los Naranjos.
MATERIALES Y MÉTODOS
]]> La RBPC tiene una superficie de 302,707 ha, se ubica en los municipios de Centla, Jonuta y Macuspana. Corresponde a la llanura aluvial del reciente, en el delta de los ríos Grijalva-Usumacinta en el estado de Tabasco. Limita al norte con el Golfo de México, al este con el municipio de Jonuta y Macuspana y el estado de Campeche, al sur con el municipio del Centro y al oeste con los municipios de Paraíso y Nacajuca. El área se encuentra dividida en tres zonas: dos zonas núcleo, la primera ubicada al sur con una superficie de 57,738 ha, la segunda al norte con 75,857 ha; y la de amortiguamiento, que envuelve a las zonas núcleo con una extensión de 169,111 ha. En la RBPC se localizan 110 cuerpos de agua dulce con una superficie de 13,665 ha. El río Los Naranjos se ubica en la zona núcleo II (sur de la RBPC) a partir del río Paquillal y el río Maluco, tiene aproximadamente 10 km de largo, localizándose en las coordenadas 18° 07' 36.4'' de Latitud N y 92° 19' 27.5'' de Longitud O, y el rio San Pedrito se ubica en la zona núcleo I (norte de la RBPC), entre los ríos Grijalva y Tres brazos, tiene aproximadamente 15 km de largo y se localiza en las coordenadas 18° 24' 2.3" de Latitud N y 92° 38' 53.8'' de Longitud O (INEGI 2000; SEMARNAP 2000) (Fig. 2).El estudio se realizó en la época de estiaje de 2008 (mayo), en dos bancos de almejas, uno en San Pedrito y el otro en Los Naranjos (Fig. 2), utilizando un diseño al azar. Para la captura de los organismos la unidad de muestra fue de 1 m2 de sedimento, tomado por medio de una cuchara de arrastre de 60 cm de largo por 30 de ancho y 20 de fondo y con una abertura de maya de 0.5 cm (Wakida-Kusunoki & MacKenzie, 2004). El número de muestra por localidad fue de 10, las cuales se tamizaron in situ.
Las almejas recolectadas fueron lavadas, cuantificadas y medidas. A las almejas se les determinó el largo (LC), utilizando un vernier digital (± 0.01 mm), El peso de los organismos se obtuvo con una balanza electrónica (± 0.1 g) y se registró el peso total (concha y masa visceral) (PT) y peso de la masa visceral (MV).
Con los datos obtenidos de la morfometría y el peso de los organismos, se procedió a realizar las siguientes correlaciones: PT vs LC, MV vs LC. Se observan los valores (mínimo y máximo) y los promedios (X) ± una desviación estándar (DE). La estructura de tallas de las almejas se estableció con base en la LC y los rangos (intervalo de talla) fueron establecidos de acuerdo a la fórmula propuesta por Sturges (1926) que se expresa como: K=1 + 3.322log10n.
Para establecer las diferencias significativas entre el peso y talla (LC vs MV) de las almejas, se utilizó la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis y para determinar las diferencias entre las densidades una Chi cuadrado (Chi2); para tales análisis se utilizó el programa estadístico Statgraphics © versión 5.
La densidad consistió en el número de organismos por metro cuadrado (m2). La profundidad se obtuvo con un disco Secchi, la temperatura (°C) fue determinada con un termómetro de mercurio (±0.01 °C) y la salinidad con un refractómetro con 0.1°/°° de precisión. Para la determinación de la materia orgánica se utilizó el método de Walkley y Black (Sosa & Vásquez, 1986).
RESULTADOS
Dentro del marco de investigación desarrollado en la zona de la RBPC fue evaluada la estructura de tallas de dos bancos de P. crocodilorum. El área del banco localizado en San Pedrito fue de 1200.13m2 y para el banco de Los Naranjos de 562.00m2.
La distribución de frecuencias de tallas se obtuvo de 230 organismos para San Pedrito, presentándose tallas de 21.26 a 76.16mm de longitud total de la concha (LC), capturando un 80 % de los organismos entre las tallas de 43.02 a 76.16mm y un 20 % entre la tallas de 21.26 a 42.86mm (Fig. 3a). Con un reclutamiento de organismos menores de 40mm del 19.56 % para San Pedrito y del 15.24% para Los Naranjos.
]]> En Los Naranjos se capturaron 105 organismos y las tallas oscilaron de 22.20 a 83.30mm de LC, el 83 % de los organismos presentó tallas entre 45.47 a 83.30mm y el 17 % entre las tallas de 21.26 a 44.13mm. La distribución de tallas para los dos bancos fue bimodal (Fig. 3b).La relación LC vs PT en San Pedrito (Fig. 4a) presentó una pendiente de b= 3.2160 que superó la condición de isometría (b= 3.0) y en Los Naranjos (Fig. 4b) de b =2.1970. Las variables se encontraron con altos coeficientes de correlación, con el mayor valor en el banco de San Pedrito (r = 0.9769; n = 230), seguido de Los Naranjos (r = 0.7145; n = 105); encontrando para el banco de San Pedrito un crecimiento alométrico mayorante mientras que para Los Naranjos un crecimiento alométrico minorante.
En la relación LC vs MV del banco de San Pedrito (Fig. 5a) se obtuvo una pendiente de b= 3.1840, y para Los Naranjos de b= 1.5566 (Fig. 5b), el mayor coeficiente de correlación fue para San Pedrito (r= 0.9070) y el menor en Los Naranjos (r= 0.7957).
El peso total de la MV de P. crocodilorum en San Pedrito fue de 219.41 g/m2 para una densidad de 22.90 org/m2 y para Los Naranjos de 81.75 g/m2 para una densidad de 10.50 org/m2, encontrándose diferencias significativa entre los dos sitios (P=0.0107) (Tabla 1). En general el peso MV representó el 12.57% en promedio del peso total de la almeja.
Los factores fisicoquímicos en las dos localidades fueron similares: la salinidad para las dos localidades fue de 0 ups; el pH fue de 7.41 para San Pedrito y de 6.82 para Los Naranjos; la profundidad para ambas localidades fue de 2.6 m; la textura del sedimento fue de migajón-arenoso, con un contenido de materia orgánica del 30.17% para San Pedrito y de 27.43% para Los Naranjos. El sedimento de las dos localidades fue arenoso-arcilloso, el porcentaje de arena, limo y arcilla se muestra en la Tabla 2.
DISCUSIÓN
Los estudios sobre la estructura de tallas de las macroalmejas de agua dulce en México es casi nula, a diferencia de las especies que habitan en agua salobre y que representan en muchos estados de la República Mexicana un recurso de explotación comercial (Granados-Berber et al., 1987, Flores et al., 1988, León et al., 1991, Reguero et al., 1991, Téllez et al., 1999.
Las tallas máximas registradas para P. crocodilorum en los ríos San Pedrito y Los Naranjos fueron similares a las registradas anteriormente para P. crocodilorum (80.00mm) en la laguna San Isidro en la RBPC (Isidro, 2009).
El análisis de la distribución de la longitud de la concha mediante los histogramas de frecuencias permitió evaluar la viabilidad de la especie (presencia de una amplia gama de clases de tamaño) y el reclutamiento individual de la población en las dos localidades. Los individuos <40mm de longitud fueron considerados reclutas recientes (Obermeyer, 1998; Ahlstedt et al, 2005; Mohler et al, 2006; Chapman y Smith, 2008; Randklev et al., 2013). En San Pedrito P. crocodilorum presentó el mayor porcentaje de reclutamiento (19.56 %) seguido por Los Naranjos (15.24 %), estos porcentajes fueron inferiores a los registrados para Quadrula houstonensis (Lea, 1859) (27 %) y superiores a los de Pyganodon grandis (Say, 1829) (10 %) y Leptodea fragilis (Rafinesque, 1820) (9 %), unionidos habitantes del río León en Texas, Estados Unidos (Randklev et al., 2013).
]]> La distribución de tallas en el banco de San Pedrito fue bimodal, el pico de organismos con LC de entre 21.26 a 39.08 mm representa el reclutamiento reciente (Haag y Rypel, 2011), igual al presentado por Lampsilis teres (Rafinesque, 1820) en el río León en Texas (Randklev et al., 2013).La ausencia de organismos pequeños, menores de 21.26 mm de LC en San Pedrito y de 22.20 mm para Los Naranjos, es un fenómeno frecuente en poblaciones de unionidos y otras especies de almejas sobre todo en sistemas lóticos, se considera que las condiciones favorables para estados juveniles difieren de las condiciones para los adultos (Neves y Widlak, 1987) y se debe a los siguientes factores a) el comportamiento de los juveniles (Walker, 1981); b) que los organismos juveniles se encuentren enterrados profundamente en los sedimentos de los ríos como el caso de Margaritifera margaritifera (Bauer, 1988); c) a que los juveniles pueden ocupar microhábitats espacialmente distintos a la de los adultos, como los márgenes, por tener otro tipo de sustrato que le brinda protección y porque esta zona presenta mayor estabilidad (Ziuganov et al., 2000; Beasley, 1996; De la Hoz, 2009); d) a que los juveniles como los de M. margaritifera crecen muy rápidamente en comparación con los adultos (Hastie et al., 2000).
Randklev et al., (2013) señalan que la existencia de múltiples clases de tamaño, como el presentado en las dos poblaciones de P. crocodilorum estudiadas, indican que estas localidades son capaces de soportar poblaciones sanas, en donde las condiciones ambientales como bióticas (presencia de peces hospederos) son todavía adecuadas para el desarrollo de estos unionidos, ya que la reproducción no ha cesado, lo cual se evidencia por el reciente reclutamiento. Si bien es buena la presencia de almejas con longitudes <40mm, en Los Naranjos su baja abundancia en la población y en particular por el número de reclutas es preocupante, y por lo tanto se propone realizar un monitoreo continuo y discernir si esta población está siendo afectada por la acción de actividades humanas que se desarrollan en la zona como son la agricultura y la ganadería.
En relación con el crecimiento (relación talla vs peso) para P. crocodilorum, se registró tanto un crecimiento alométrico positivo (b > 3) en la población de San Pedrito como un crecimiento alométrico negativo (b < 3) para Los Naranjos. Bald & Borja (2005) señalan que el crecimiento alométrico negativo ha sido asociado con reacciones de defensa ante impactos mecánicos, que conducen a un mayor gasto energético en la producción de concha que de cuerpo sin embargo Aponte et al. (2008) mencionan que este crecimiento está asociado con un desfase de los ciclos estacionales de crecimiento con la producción de tejidos de reserva y reproducción.
La temperatura, pH, salinidad, profundidad y materia orgánica no presentaron diferencias significativas entre las dos localidades, con excepción del porcentaje de arena, limo y arcilla, en donde se observó una pequeña diferencia en el limo y la arcilla. La temperatura del agua registrada en las dos localidades fue característica de ambientes tropicales; el pH varió de ligeramente ácido (6.82) para Los Naranjos a ligeramente básico (7.41) en San Pedrito; estos resultados se encuentran dentro de los valores permisibles en los lineamientos para la protección de la vida acuática tropical (De la Lanza, 1998, Comisión Nacional del Agua, 2009); la salinidad (0.00 UPS) se caracterizó como aguas lim-néticas propias del hábitat de los Unionidos; y por la profundidad, los dos ríos se consideraron como someros. Los valores de los parámetros anteriormente descritos presentan valores favorables al crecimiento, sobrevivencia y reproducción de las almejas dulceacuícolas tropicales, en particular para P. crocodilorum (Dillon, 2004; Dodds, 2002).
El fondo arenoso-arcilloso registrado en las dos localidades, es un sustrato adecuado para P. crocodilorum, ya que proporciona un fondo firme pero lo suficientemente blando para poder excavar y enterrarse.
La mayoría de las poblaciones de Unionidos prefieren vivir en cuerpos de agua con bajas profundidades (<4m) como las registradas en este trabajo, ya que a estas profundidades se presenta una buena penetración de luz que favorecen a la comunidad planctónica de la cual se alimentan. Estas condiciones se correlacionan con poblaciones estables y con las mayores abundancias (Boycott, 1936; Haukioja & Hakala, 1974; Dillon, 2004).
A pesar de que los resultados obtenidos en este trabajo muestran indicadores favorables para la conservación, como la existencia de múltiples clases de tamaño (LC) y el reclutamiento reciente de P. crocodilorum, en estas dos localidades y en especial para San Pedrito, en el estado de Tabasco y en particular en la Reserva de la Biosfera Pantanos de Centla, se presentan fenómenos naturales y otros producidos por el hombre que podrían poner en riesgo la viabilidad de las poblaciones de Unionidos y en general a los humedales de la cuenca como hábitat, entre los cuales se encuentran:
1) Fenomenos naturales como las grandes inundaciones presentadas durante los años 1999, 2007, 2008, 2009, 2010 y 2011 que han provocado eventos de inundación incrementando la turbidez y sedimentación, afectando a los diferentes estados de desarrollo de las poblaciones de Unionidos (Strayer, 1993; Di Maio y Corkum, 1995; Randklev et al., 2013); además, estos fenómenos en Tabasco pueden verse potencialmente exacerbados por el Cambio Climático (Gama-Campillo et al, 2008).
]]> 2) Fenomenos antropogénicos como el crecimiento poblacional e infraestructura urbana, el vertido de aguas residuales sin tratamiento adecuado en ríos y lagunas de la cuenca hidrológica; cambio de uso de suelo por el desarrollo de la agricultura y el incremento de áreas de pastizales para la ganadería, que bajo condiciones de mal manejo, aportan contaminantes como fertilizantes e insecticidas que son arrastrados en las épocas de lluvias a los cuerpos de agua; la desforestación en particular del bosque de ribera, puede incrementar la entrada de contaminantes orgánicos e inorgánicos y desestabilizar las orillas de los ríos (Brim-Box & Mossa, 1999; Poole & Downing, 2004; Randklev et al., 2013); el incremento de infraestructura urbana y carretera; las modificaciones del flujo de agua por la construcción de canales, drenes y redes de tubería (ductos) para transporte de gas e hidrocarburos realizados por la industria petrolera; el incremento de las pesquerías en la RBPC, disminuyendo con esto a los hospederos de las especies de Unionidos; y por último la introducción de especies invasoras (SEMARNAT, 2000; Lydeard et al, 2004;. Strayer et al., 2004; Vega-Moro, 2005; Maimon-Celorio et al. 2006; Bogan, 2008; Guerra-Martínez, & Ochoa-Gaona, 2008).
Por lo anterior podemos afirmar que es necesario la realización de estudios poblacionales sobre todos los Unionidos, en la cuenca Grijalva-Usumacinta y generar la información necesaria para el desarrollo de programas de manejo y conservación para los gestores de recursos, y desarrollar estrategias efectivas para proteger a la fauna de Unionidos, tan importantes biológica y ecológicamente, y tan desconocidos en la Región Mesoamericana.
AGRADECIMIENTOS
A la Universidad Juárez Autónoma de Tabasco y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT), al Gobierno del estado de Tabasco por haber financiado el proyecto "Potencial pesquero y biotecnológico de las almejas en la Reserva de la Biosfera Pantanos de Centla" Clave TAB-2007-C09-75151, del cual forma parte esta publicación.
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