Primer registro de la especie japonesa Grateloupia turuturu(Halymeniaceae, Rhodophyta) en la costa del Pacífico mexicano
First record of the Japanese species Grateloupia turuturu(Halymeniaceae, Rhodophyta) in the Mexican Pacific coast
Luis E. Aguilar-Rosas,1 Sung Min Boo,2 Kyeong Mi Kim2 y Cristiane V. Aguilar-Rosas3
1 Instituto de Investigaciones Oceanológicas, Universidad Autónoma de Baja California, km 107 carretera Tijuana Ensenada, Ensenada, Baja California, 22830. México. E-mail: aguilarl@uabc.edu.mx
]]> 2 Department of Biology College of Biosciences and Biotechnology. Chungnam National University Gungdong 220, Yuseonggu Daejeon 305-764 Korea.3 Facultad de Ciencias Marinas, Universidad Autónoma de Baja California, Ensenada, Baja California, 22830. México.
Recibido: 01 de abril del 2011.
Aceptado: 27 de julio de 2012.
RESUMEN
Se realizaron muestreos florísticos en noviembre de 2008, en los que se recolectaron ejemplares de Grateloupia turuturu creciendo adheridos a diferentes substratos en el puerto de Ensenada, Baja California, México. A partir de este hallazgo, se realizaron observaciones mensuales hasta julio de 2010 para conocer su posible desplazamiento. Poblaciones con especímenes de longitud promedio de 40 cm se encontraron con alta frecuencia en el puerto. Los análisis morfológicos y moleculares de las secuencias del gen rbcL de plastidios confirman la identidad taxonómica de G. turuturu. Se presenta el primer registro de G. turuturu como especie introducida en la costa del Pacífico mexicano. Considerando este nuevo hallazgo, concluimos que la colonización por esta especie en la costa del Pacífico mexicano ha iniciado y con ello se amplía su rango de distribución geográfica. Así mismo, durante los muestreos se encontró a Grateloupia californica de la cual se discute su presencia en las costas de Baja California.
Palabras clave: Especie introducida, Grateloupia californica, G. doryphora, G. turuturu, macroalgas, rbcL.
]]> ABSTRACT
Floristic surveys were conducted in November 2008, in which we collected specimens of Grateloupia turuturu, growing attached to different substrata in Ensenada Port, Baja California, México. From this finding, monthly observations were performed until July 2010 to find a possible displacement. Populations with specimen's average length of 40 cm were commonly found in the harbor. On the basis of morphological and molecular analyses of plastid rbcL gene sequences, we confirmed the taxonomic identity of G. turuturu. We present the first record of G. turuturu as introduced species in the Mexican Pacific coast. Considering this new finding in México, we conclude that the colonization by this species in the Pacific coast has started, and hence its geographical range of distribution is increasing. Likewise, we found Grateloupia californica, and it is discuss its presences on Baja California coast.
Key words: Grateloupia californica, G. doryphora, G. turuturu, introduced species, macroalgae, rbcL.
Se han reportado 90 especies del género Grateloupia C. Agardh distribuidas alrededor del mundo (Guiry & Guiry, 2011), algunas de las cuales presentan una problemática taxonómica debido a la plasticidad morfológica. En específico, Grateloupia turuturu Yamada y G. doryphora (Montagne) M. A. Howe, han sido estudiadas usando datos moleculares para definir su estatus taxonómico y validar su distribución.
Grateloupia turuturu, especie nativa de las costas de Japón y Corea (Yamada, 1941; Verlaque et al., 2005), fue reportada fuera de su rango de distribución nativa por primera vez en 1973, en Portsmouth, Inglaterra (Farnham & Irving, 1973); posteriormente ha sido reportada en China (Xia, 2004) y a lo largo de la costa Atlántica del este de Europa, en Gran Bretaña (Hardy & Guiry, 2003), Países Bajos (Stegenga et al., 2007), Francia (De Clerck et al., 2005; Verlaque et al., 2005; Cecere et al., 2011), Portugal (Araújo et al., 2009), España (Bárbara et al., 2005; Figueroa et al., 2007) e Islas Canarias (John et al., 2004) (Fig. 2). Así mismo, se ha encontrado en varios países de la costa Atlántica africana desde Mauritania hasta Namibia (John et al., 2004), además de Australia, Nueva Zelanda (D'Archino et al., 2007), Tasmania (Saunders & Withall, 2006) y Santa Bárbara, California, EUA, con muestras recolectadas el 1 de agosto de 2009, el cual corresponde al primer registro de esta especie en la costa del Pacífico americano (Hugley et al., 2009). G. turuturu es considera además, una especie introducida y/o potencialmente invasora en la costa este de los Estados Unidos de América (Marston et al., 2002), la Península Ibérica (Barreiro et al., 2006) y Nueva Zelanda (D'Archino et al., 2007), y cuyo vector de dispersión ha sido referido a las esporas contenidas en el agua de lastre de buques cargueros (Villalard-Bohnsack & Harlin, 1997).
Por otra parte, G. doryphora una especie con ciertas semejanzas con G. turuturu, fue registrada incorrectamente en Europa y costas americanas del océano Atlántico (Villalard-Bohnsack & Harlin, 1997; Cabioch et al., 1997). Gavio y Fredericq (2002), determinaron a través de secuencias cloroplásticas del gen rbcL, que G. doryphora se distribuía únicamente en el hemisferio sur del continente Americano, en las costas de Perú y Chile, con localidad Tipo en Callao, Perú (Guiry & Guiry, 2011); mientras que las poblaciones de G. turuturu, presentes en las costas Atlánticas de Europa y de América del Norte, se corresponden bien con las poblaciones de G. turuturu de la localidad tipo en Japón (Verlaque et al., 2005). Además de los análisis moleculares, la diferenciación morfoanatómica de estas dos especies fue realizada por Gavio & Fredericq (2002), quienes indicaron que los caracteres distintivos de G. turuturu son: la disposición muy esparcida de los filamentos de la médula, característicamente anticlinales, una corteza delgada formada de células redondeadas y una transición abrupta entre las células de la corteza y la médula; por el contrario G. doryphora presenta una disposición densa de los filamentos periclinales, una corteza más gruesa formada de células elípticas, y una transición gradual entre las células de la corteza y la médula.
Con base en los resultados de un programa de monitoreo de algas marinas llevado a cabo por la Universidad Autónoma de Baja California, en noviembre de 2008, se recolectaron ejemplares de G. turuturu y G. "doryphora" adheridos a los muelles, cuerdas, cascos de barcos y boyas, presentes en la zona del puerto de Ensenada en la bahía de Todos Santos, Baja California (31° 51' 58.87" N y 116 37' 41.72" W). A partir de entonces, se realizaron observaciones periódicas hasta junio del 2010.
En el presente trabajo se reporta por primera vez la presencia de G. turuturu en las aguas del Pacífico mexicano, se define el estatus taxonómico de G. "doryphora" y se discute la posible dispersión de ambas especies.
La identificación de los ejemplares de G. turuturu se realizó utilizando las descripciones e ilustraciones de Gavio y Fredericq (2002), Lee (2008), Cecere et al. (2011) y Verlaque et al. (2005). Con base a las características descritas por Kylin (1941) y Abbott & Hollenberg (1976), se realizó la identificación preliminar de los ejemplares de Grateloupia "doryphora", la cual fue confirmada posteriormente como G. californica Kylin. Un juego completo de estas muestras fue depositado en el Herbario de la Facultad de Ciencias Marinas de la Universidad Autónoma de Baja California (CMMEX) (Holmgren et al., 1990).
]]> A continuación se presenta la descripción de los ejemplares de Grateloupia turuturu y G. californica, colectados en el Puerto de Ensenada, B. C. Los talos esporofitos de G. turuturu son laminares, lineares (Fig. 1a) y ampliamente ondulados en sus márgenes, mientras que los gametofitos son laminares, suborbiculares; adheridos al sustrato mediante una pequeña estructura de fijación discoide, de la cual surgen una o varias láminas, de 200-300 μm de grosor, con corteza formada por 5-7 capas de células redondeadas, dispuestas hacia la porción más interna de la corteza (Fig. 1b); médula constituida por filamentos muy esparcidos, característicamente anticlinales; transición entre la médula y la corteza abrupta. Tetrasporangios esparcidos entre las células corticales, cruciados, de 30 μm de largo y de 15 μm de ancho (Fig. 1c); cistocarpos de aproximadamente 120 μm de diámetro, embebidos en la capa de la médula (Fig. 1d).Las muestras de ejemplares mexicanos de Grateloupia californica (Tabla 1) fueron identificadas como Grateloupia doryphora, con base en la similitud en características morfoanatómicas descritas por Kylin (1941) y Abbott & Hollenberg (1976) para tal especie como: tamaño de las láminas (30- 50 (>150) cm de largo; 3-5 cm de ancho), su forma lanceolada ensanchada hacia el ápice, ligeramente onduladas o lisas, con o sin proliferaciones marginales, suaves o resbalosas al tacto, medula filamentosa y corteza compuesta de varias capas de pequeñas células. G. californica se diferencia de G. turuturu por tener láminas más gruesas, de 400 a 700 μm, en comparación con G. turuturu que tiene de 200 a un poco más de 300 um (Gavio & Fredericq, 2002; Hugley et al., 2009).
La identidad de los ejemplares de G. turuturu y G. californica fue confirmada mediante análisis de biología molecular que incluyeron procesos de extracción, amplificación y secuenciación del gen rcbL, a partir de muestras conservadas en sílica gel recolectadas en el puerto de Ensenada y Punta Piedra, Baja California (Tabla 1), siguiendo los protocolos descritos por Geraldino et al. (2010). La secuencia obtenida del ejemplar mexicano de G. turuturu (Tabla 1) fue idéntica (100 % de similitud) a las secuencias de Corea depositadas en el Genbank (GU168563, GU168564). Mientras que las secuencias obtenidas de las muestras de Grateloupia californica en el Puerto de Ensenada (JN808315, JN808316) y Punta Piedra, Baja California (JN808313, JN808314, N808317) (Tabla 1), presentaron un 97.5 % de similitud con la secuencia del Genbank de G. californica (FJ013038, Monterrey, California, EUA) obtenida por Miller et al. (2009).
Basados en estos resultados, el presente hallazgo confirma el primer registro de G. turuturu en las aguas del Pacífico mexicano y por tanto una ampliación de su rango de distribución hacia el sur en la costa del Pacífico de América, de aproximadamente 400 km, desde Santa Bárbara, California EUA (Hugley et al., 2009) hasta Ensenada, Baja California, México.
Aunque G. turuturu se reconoció en el Puerto de Ensenada desde noviembre de 2008, hasta el momento no ha representado una amenaza para considerarla como invasora, y al parecer tampoco se ha desplazado hacia áreas aledañas a las instalaciones portuarias de la bahía de Ensenada. Por lo tanto, su introducción y asentamiento parecería tener un impacto menor y local sobre las especies nativas del puerto. Sin embargo, dado que su introducción en las costas mexicanas aparentemente es reciente (noviembre 2008), puesto que no se había encontrado anteriormente en muestreos realizados en el puerto, ni en áreas aledañas (Aguilar-Rosas et al., 1985; 2004, 2007) y considerando el comportamiento agresivo que esta especie ha presentado para colonizar y aumentar su biomasa en distintas regiones (Villalard-Bohnsack & Harlin, 1997; Araújo et al., 2011; Verlaque et al., 2005), existe la posibilidad de que se dispersará de manera exitosa en las costas mexicanas, por lo que se sugiere supervisar la población encontrada en el Puerto de Ensenada, para dar seguimiento de su posible dispersión e impacto sobre las especies locales, ya que su naturaleza de especie invasora la convierte en un riesgo ecológico (Marston et al., 2002).
Considerando estos resultados se confirmó que los ejemplares previamente identificados como G. doryphora, en las localidades de California y Baja California, pertenecen realmente G. californica. Cuyas diferencias morfoanatómicas son: grosor de las láminas de 200 a 230 μm, 4-6 capas de células corticales de forma elipsoidal en G. doryphora (Gavio & Fredericq, 2002), mientras que G. californica el grosor de las láminas es de 400 a 700 μm (Hugley et al., 2009), con 6-7 capas las células corticales de forma redondeada (Kylin, 1941). Con base a ello se puede afirmar que G. californica presenta una distribución restringida, localizada únicamente en el Pacífico Norte oriental, mientras que G. doryphora está también restringida al Pacífico Sur, en las costas de Perú y Chile. Por el contrario G. turuturu tiene una amplia distribución tanto en el Atlántico oriental y Pacífico Norte (occidental y oriental) (incluyendo la porción Norte de México) y Mar de Tasmania (Fig. 2).
Se recomienda realizar análisis moleculares adicionales, ya sea con el gen rcbL u otros genes, para corroborar la identidad genética de las poblaciones identificadas preliminarmente como Grateloupia doryphora de las costas de Jalisco (Mendoza-González & Mateo-Cid, 1991), Michoacán (Dreckmann et al., 1990) y Oaxaca (León-Tejera & González-González, 1993), ya que las condiciones ambientales presentes en dichas zonas son muy distintas a las de las costas de California y Baja California (ambientes típicamente fríos), condiciones ecológicas lo cual puede indicar que probablemente las poblaciones identificadas con ese nombre, corresponden a otra especie.
AGRADECIMIENTOS
A Filiberto Núñez Cebrero por el apoyo en la recolección de muestras. A la Universidad Autónoma de Baja California por el apoyo para la realización del presente trabajo mediante el Programa de investigación CA 403/1/C/50/14, CONABIO FB1389/GN007/09, el Programa de Monitoreo del Herbario CMMEX. Este estudio fue financiado parcialmente por la MarineBio 21 program grant a SMB de Chungnam National University.
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