Temporal variation of spores of Alternaria, Cladosporium, Coprinus, Curvalaria and Venturia in the air of the metropolitan area of Monterrey, Nuevo León, Mexico

Alejandra ROCHA ESTRADA*, Marco Antonio ALVARADO VÁZQUEZ, Ricardo GUTIÉRREZ REYES, Sergio Manuel SALCEDO MARTÍNEZ y Sergio MORENO LIMÓN

Departamento de Botánica, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Nuevo León, Nuevo León, México *Autora responsable: alejandra.rochaes@uanl.edu.mx

Recibido mayo 2011, ]]> aceptado enero 2013

RESUMEN

Se estudió la variación temporal de esporas de Alternaria, Cladosporium, Coprinus, Curvularia y Venturia en el aire del área metropolitana de Monterrey (AMM) durante el período comprendido entre noviembre del 2007 a octubre del 2008. Para la captura de las esporas se utilizó un captador volumétrico tipo Hirst, colocado a una altura de 15 m sobre el nivel del suelo 15 m sobre el nivel del suelo en el campus de Ciudad Universitaria de la Universidad Autónoma de Nuevo León. Se registró un índice de esporas de 33576 en el aire del AMM durante el periodo estudiado. El mes que presentó el índice de esporas máximo corresponde a noviembre con 5598. El día que presentó la concentración media diaria máxima fue el 25 de febrero de 2008 con 985 esporas/m³ de aire y el 13 de enero del mismo año presentó la concentración media diaria mínima de 4 esporas/m³ de aire. Del total de esporas registradas en el aire del AMM el 83% pertenecen a Alternaria (6 %), Cladosporium (69 %), Coprinus (3 %), Curvularia (2 %) y Venturia (3 %).

Palabras clave: aeromicoflora, concentración, alergia.

ABSTRACT

A study on the temporal variation of spores of Alternaria, Cladosporium, Coprinus, Curvularia and Venturia in the air in the metropolitan area of Monterrey city (AMM, Spanish acronym) was carried out during the period from November 2007 to October 2008. Spores from air were sampled with a Hirst type volumetric collector placed at a height of 15 m above ground level, within an area of the Universidad Autonoma de Nuevo León (the State University). A spore index of 33576 in the air was registered during this period. The month that showed the highest spore index was November with 5598 particles. The day monitoring the highest concentration of spores was February 25, 2008 with 985 spores/m³, while on January 13 of the same year the minimum concentration of 4 spores/m³ was observed. Eighty three percent of the total registered spores in the air of AMM belong to Alternaria (6 %), Cladosporium (69 %), Coprinus (3 %), Curvularia (2 %) and Venturia (3 %).

Key words: spores, aeromycoflora, concentration, allergy.

En tiempos recientes se ha dado una gran importancia al tratamiento de enfermedades alérgicas, que han alcanzado una relevancia tal que son consideradas como problemas de salud pública. Este tipo de problemas son causados en una proporción importante por la presencia de esporas fúngicas en el aire. Se considera que las esporas de hongos son la tercera causa más frecuente de patología alérgica después de los ácaros y los pólenes. Las esporas representan el grupo más numeroso dentro de la variedad de microorganismos presentes en la atmósfera, contándose hasta cientos de miles en el aire, siendo incluso más numerosas que los granos de polen (Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillos 2003, Rodríguez et al. 2001 en Oliveira et al. 2005). El tamaño de las esporas de hongos puede variar de 2 a 500 µm, aunque lo común es que sean menores de 20 µm (Ingold y Hudson 1993, Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillos 2003, Das y Gupta Bhayyacharya 2008). De acuerdo con Lizaso et al. (2003) los principales hongos causantes de alergia son Alternaria y Cladosporium siendo niños los más frecuentemente implicados. Según un estudio multicéntrico europeo promovido por el subcomité de Aerobiología de la Academia Europea de Alergología e Inmunología Clínica, el 9.5 % de los pacientes con sospecha de alergia respiratoria están sensibilizados a Alternaria y Cladosporium o ambos, siendo España el país donde la prevalencia es mayor (20 %) y Portugal menor (3 %), mientras que para Italia se encontraron valores del 10 % (D'Amato et al. 1997, Corsico et al. 1998). Algunos autores han demostrado que existe una reactividad cruzada entre estos tipos de esporas, este hecho junto con las elevadas concentraciones alcanzadas por Cladosporium potencializa la respuesta inmunológica de aquellas personas sensibles a Alternaria (Vijay et al. 1991, Tee et al. 1997). En Texas se han realizado estudios para conocer la concentración de esporas presentes en el aire y su posible relación con alergias (Gosh et al. 2004, Udaya Prakash 2004). Para México se han reportado en el aire esporas de Cladosporium, Aspergillus, Alternaria, Ulocladium, Geotrichum, Penicillium, Physarum y Gyromitra como las más abundantes y frecuentes (Rosas et al. 1990, Martínez Bernal et al. 2010, Martínez Olivares et al. 2010, Ortiz Díaz et al. 2010). Por su parte, Nitiu y Mallo (2011) mencionan que la presencia y abundancia de polen y esporas en el aire son fenómenos condicionados por los ciclos de vida de las fuentes emisoras, las propiedades aerodinámicas de las partículas y los factores ambientales.

Debido a la importancia aerobiológica, clínica y fitosanitaria que las esporas de hongos representan para la salud de la población y considerando que algunos extractos de hongos son usados frecuentemente en las pruebas cutáneas de rutina (Bisht et al. 2003, Larenas Linnemann et al. 2009), es necesario estudiar las esporas de Alternaria, Cladosporium, Coprinus, Curvularia y Venturia en el aire del área metropolitana de Monterrey, determinando su relación con las variables meteorológicas que favorecen la presencia o ausencia de dichas esporas en el aire. Esta información será de gran utilidad en estudios relacionados con alergias.

MATERIAL Y MÉTODO

Área de estudio

El área metropolitana de Monterrey se localiza en la parte centro-oeste del estado de Nuevo León, quedando situada en las provincias fisiográficas de la Llanura Costera del Golfo Norte y la Sierra Madre Oriental, cubriendo parcial o totalmente los siguientes municipios, Guadalupe, Monterrey, San Pedro Garza García, Santa Catarina, Escobedo, San Nicolás y Apodaca. El núcleo urbano del área metropolitana de Monterrey geográficamente se ubica entre los 25°34'38" y 25°50'09" de latitud Norte, 100°05'10" y 100°29'43" de longitud Oeste (Fig. 1).

El clima característico que predomina de acuerdo con el sistema de clasificación de Köppen modificado por García (2004), es el seco estepario cálido y extremoso, con lluvias irregulares a finales de verano clasificadas -BS(h')hw(e'). La temperatura media anual es de 22.1 °C. Los veranos son cálidos y muy secos, presentándose temperaturas en julio y agosto de 35 y hasta 40 °C; en contraste, el invierno es corto con temperaturas bajas en los meses de diciembre y enero (9 y 2 °C), a veces registrándose heladas con temperaturas de hasta -8 °C. La precipitación es escasa, entre 300 y 500 mm, como consecuencia de su situación respecto del movimiento de la faja subtropical de alta presión. Los vientos dominantes en la región son del noreste y sureste, los cuales son más intensos en la mitad caliente del año. Los vientos del noreste penetran por la parte abierta del valle que mira hacia la planicie oriental, mientras que los del sureste, modificados en su dirección por el relieve, llegan por el cañón del Huajuco. Con respecto a la vegetación en el área de estudio encontramos diversos tipos como son bosques de encino y pino, pino, cedro, enebros y bosque de encinos; matorral submontano en donde se incluyen los tipos subinerme, subinerme subcaducifolio y subinerme; matorral espinoso con palma de desierto o pitas, matorral desértico rosetófilo, chaparrales, mezquital, bosque de galería y vegetación riparia, pastizales y vegetación secundaria.

Estudio aeromicológico

Para la realización de la colecta de las esporas se tomaron en cuenta las recomendaciones de The International Association for Aerobiology (IAA) (1995), utilizando un colector volumétrico tipo Hirst marca Burkard, el cual se ubicó en un sitio distante de la influencia de plantas arbóreas en un perímetro de por lo menos 20 m, colocándose sobre una construcción a una altura de 15 m sobre el nivel del suelo y elevado a 1.5 m del techo o terraza. Este colector tienen un flujo de aire constante de 10 litros/minuto y a través de un orificio de 14 mm de anchura, las partículas impactan en una cinta especial con aceite de silicón, la cual está montada sobre un cilindro rotatorio que se desplaza a una velocidad de 2 mm/hora, el tiempo de una rotación completa es de siete días exactos.

Para la identificación de las esporas fúngicas se consideraron las obras de Bassett et al. (1978), Kapp et al. (2000) y Lacey y West (2006).

La concentración total de esporas y por taxón se evaluó a través del conteo de las capturadas en el colector, para lo cual se realizaron dos barridos con el objetivo de 40X, y los valores diarios se expresaron como número de esporas/m³, utilizando el factor de corrección de 1.08. Para conocer la variación horaria, el conteo de esporas se realizó hora por hora con una plantilla impresa en acetato y los resultados se muestran en porcentaje para cada 2 horas (Galán et al. 1991, Trigo et al. 1997).

Se realizó el análisis de correlación de Spearman entre la concentración media diaria de Alternaria, Cladosporium, Coprinus, Curvularia y Venturia con la temperatura (mínima, media y máxima), humedad, precipitación y velocidad del viento en el programa computacional SPSS (v 19.0). Las variables meteorológicas diarias fueron proporcionadas por la Comisión Nacional del Agua (Fig. 2).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

La diversidad de la aeromicoflora presente en el área metropolitana de Monterrey, durante el período comprendido entre noviembre de 2007 a octubre de 2008 está formada por 28 tipos de esporas registrándose un índice de esporas total de 33 576. Los días que presentaron la mayor cantidad de tipos de esporas fueron el 5, 7,11 y 27 de noviembre de 2007 con 13, mientras que el 24 de mayo solamente se registraron esporas de Alternaria y Leptosphaeria. La concentración promedio acumulada mensual de esporas para el período de estudio fue de 2.797±1.509, el mes que presentó el índice de esporas máximo corresponde a noviembre con 5598 esporas, mientras que los meses de abril y mayo presentaron el índice de esporas mínimo con 627 y 750 esporas, respectivamente. Estos resultados coinciden con el estudio realizado por Gonzalo et al. (1997) en España, quienes mencionan que en la dinámica de dispersión de esporas en el aire de Badajoz, se alcanzan las máximas concentraciones en noviembre. El día que presentó la media diaria máxima fue el 25 de febrero con 985 esporas/m³ de aire y el 13 de enero con la media diaria mínima de 4 esporas/m³ de aire.

Variación diaria y horaria de las esporas en estudio

Del total de esporas registradas en el aire del área metropolitana de Monterrey, el 83% pertenecen a Alternaria, Cladosporium, Coprinus, Curvularia y Venturia y el 17% comprenden otros tipos de esporas (Cuadro I). Entre los tipos de esporas que se encontraron en mayor cantidad corresponden a Cladosporium y Alternaria. Resultados similares son registrados en Ciudad de la Plata (Argentina) y Portugal, en donde son comunes estos tipos de esporas en el aire (Oliviera et al. 2009, Mallo et al. 2011).

i. Alternaria. Es un hongo ascomiceto muy común en abonos, plantas como fresas, crisantemos, tomates, zanahorias y espárragos; pulpa de madera y madera podrida (encino, cedros y pinos), pero también se encuentra en alimentos, papel y cuero, así como en diferentes tipos de suelo. En las viviendas puede aislarse del aire, polvo y lugares con humedad como los marcos de las ventanas en las que se produce condensación. Su distribución es universal y se considera que es un hongo de espacios abiertos; el rango de temperatura de crecimiento varía entre 2 y 32 °C, con temperaturas óptimas entre 25 y 28 °C (Bassett et al. 1978, Kapp 2000, Pontón et al. 2002, Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillo 2003). Altamente alergénico, actúa sinérgicamente con otros hongos y con el polen de gramíneas, con los cuales comparte antígenos (Halonen et al. 1997, Downs et al. 2001, Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillo 2003).

En cuanto a la variación horaria para Alternaria se observó que está presente durante todo el día con valores superiores al 6 % y con un patrón homogéneo. Sin embargo, la mayor presencia se da entre las 21:00 y las 22:00 horas cuando se alcanza el 11 % del total (Fig. 4). Por su parte, Sabariego Ruiz et al. (2004)

mencionan que los conidios de Alternaria alcanzan una representación similar durante las 24 horas, esto en la atmósfera de Almería. En otro estudio realizado en Badajoz encuentran que esta espora está clasificada dentro de los tipos diurnos junto con Dreschlera, Pleospora y Ustilago (Gonzalo et al. 1996).

ii. Cladosporium. Los conidios de este ascomiceto se encuentran frecuentemente en el aire libre en las zonas templadas del planeta. Cladosporium produce abundantes conidios que pueden encontrarse en la atmósfera a lo largo del año, con mayores concentraciones en las últimas semanas de verano y primeras de otoño, especialmente en zonas boscosas y en el centro de las ciudades. Coloniza frecuentemente hojas y plantas, especialmente gramíneas, plantas leñosas, suelo, alimentos y textiles. La temperatura óptima de crecimiento se sitúa entre 18 y 28 °C, pero también puede crecer a temperaturas tan bajas como -6 °C (Bassett et al. 1978, Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillo 2003). Es alergénico, está descrito como productor de asma, e incluso de intervenir en procesos micóticos pulmonares, producir cromoblastomicosis y lesiones neurotrópicas (Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillo 2003).

El total registrado para este tipo fue de 23 267 esporas que representa el 69 % del total para el área metropolitana de Monterrey. Este tipo de espora se presentó durante 239 días, registrándose la media diaria máxima el 25 de febrero con 950 esporas/m³ y la media diaria mínima de 5 esporas/m³ para el 5 y 6 de enero (Fig. 3). Estos resultados contrastan con los encontrados para la comunidad de Madrid, donde la media diaria máxima registrada es de 2884 esporas/m³ para el 17 de mayo de 2000 (Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillo 2003). Con respecto a la media mensual, hay dos máximas que corresponden a noviembre y febrero con 4422 y 4089 esporas, respectivamente; mientras que la media mensual mínima de 172 esporas ocurre en abril (Cuadro I). Estos resultados coinciden con los obtenidos en Puerto Rico (Betancourt et al. 1980), España (Dopazo Martínez et al. 1996, Infante et al.1999, Morales et al. 2004, Sabariego Ruiz et al. 2004), Portugal (Peternel et al. 2004) y Croacia (Mitakakis et al. 1997), en donde Cladosporium también representa el mayor porcentaje del total de esporas registradas. Un estudio realizado en Florida, encuentran que esta espora está presente en el aire con una frecuencia del 5.1 % (Codina et al. 2008).

Con respecto a la distribución horaria de aparición de las esporas de Cladosporium se encontró que también presenta un patrón homogéneo, observándose la mayor incidencia (32 %) entre las 11 y las 16 horas (Fig. 4). Estos resultados también son similares a los encontrados en Badajoz donde se menciona que esta espora está clasificada dentro de los tipos diurnos junto con Puccinia, Peronospora, Dreschlera y Ustilago, mientras que Venturia y Leptosphaeria son considerados como nocturnos (Gonzalo et al. 1996). En Almería Cladosporium presenta un patrón de evolución media, donde se observa un leve intervalo de mayor presencia de la 1 a las 6 de la madrugada, produciéndose un descenso moderado de los niveles que se mantiene constante hasta las 12 de la noche (Sabariego Ruiz et al. 2004).

iii. Coprinus. Es un basidiomiceto aprófito que crece en los suelos húmicos de bosques y jardines, sobre excrementos y sobre restos vegetales (Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillo 2003).

Se registró un total de 913 esporas (3 %), durante 54 días, la media diaria máxima ocurrió el 25 de agosto con 82 esporas/m³ y la media diaria mínima de 1 espora/m³ de aire el 21 de marzo (Fig. 3). La media mensual máxima se registró en agosto con 445 esporas y en abril la media mensual mínima de 2 esporas (Cuadro I). En un estudio realizado en Canadá mencionan que Coprinus presentó una media anual de 78 esporas (De-Wei 1995), valor muy por debajo de lo encontrado en el presente estudio (913 esporas), mientras que la ciudad de Madrid (España), se registra una media anual de 19 371 esporas (9%) y el mes de octubre se presenta la media mensual máxima (Diez Herrero et al. 2006). En cuanto a la variación horaria de las esporas de Coprinus, se encontró que para el área metropolitana de Monterrey la mayor concentración (55%) está comprendida entre la 1 y las 6 de la mañana (Fig. 4).

iv. Curvularia. Este ascomiceto se encuentra en regiones templadas y tropicales; es un hongo parásito de plantas cultivadas como arroz, haba, algodón, cebada, trigo, maíz, etc. En el aire la incidencia de este tipo de espora es de baja a moderada (Bassett et al. 1978, Kapp 2000, Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillo 2003).

Se contabilizaron 550 esporas que representan el 2 %. Estuvo presente durante 189 días, registrándose la media diaria máxima el 6 de Noviembre con 13 esporas/m³ y la media diaria mínima de 1 espora/ m³ para el 10 de febrero (Fig. 3). La media mensual máxima se presentó en noviembre y fue de 148 esporas/m³ y en abril la media mensual mínima de 9 esporas (Cuadro I). Estos resultados son similares a los encontrados por Muñoz (1974) y Kaliner y Lemanske (1992), quienes mencionan que Curvularia, de acuerdo al mapa micológico de España, es poco frecuente en la atmósfera y su incidencia es principalmente en los meses de verano. En Florida encuentran que esta espora está presente en el aire con una frecuencia del 1.1%, pero puede alcanzar valores del 19.2 % (Codina et al. 2008). En cuanto a la variación horaria de Curvularia se observó que está presente durante todo el día, pero la mayor presencia está entre las 5 y las 10 de la mañana con un 37 % del total (Fig. 4).

En el cuadro II se muestran los resultados de la relación entre la media diaria para Alternaria, Cladosporium, Coprinus, Curvularia y Venturia con las variables meteorológicas registradas durante el periodo de estudio en el AMM. Se observa que las variaciones en la temperatura se correlacionan positivamente con la presencia de esporas de Coprinus y Venturia y negativamente con Cladosporium. En lo que respecta a la humedad y la precipitación se encontró correlación positiva con Coprinus, Curvula-ria y Venturia, y negativa con Cladosporium. Por su parte Paredes et al. (1997) obtienen una correlación positiva y significativa con la temperatura media para Alternaria presente en Badajoz (España). Estos resultados difieren con los obtenidos por Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillo (2003), quienes encuentran correlación positiva y significativa con la temperatura (media, máxima y mínima), y negativa y significativa con la humedad relativa. Resultados similares para Coprinus son encontrados por Herrera Isla et al. (2003) en Madrid, en donde la relación entre la concentración y la humedad relativa es positiva y significativa. Para Venturia Martínez et al. (1996) encuentran correlación positiva y significativa con la precipitación y la humedad relativa, negativa y significativa con la temperatura mínima. Se sabe que la liberación de esporas de basidiomicetos y ascomicetos es favorecida por un valor alto de humedad y la precipitación, mientras que las esporas de Clados-porium y Alternaria son liberadas mecánicamente por acción del viento en las hojas, algunas veces ayudada por mecanismos de ruptura activados por la deshidratación de las estructuras que las contienen (Ianovici y Tudorica 2009).

Aun cuando la mayoría de las esporas aéreas procede de fuentes cercanas al lugar donde se toman las muestras como es el suelo y la vegetación, también hay un aporte procedente de las esporas trasladadas por las corrientes atmosféricas; siendo las esporas pequeñas y de baja densidad transportadas a largas distancias y a diferentes alturas (Chakraborty et al. 2001, Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillo 2003). En relación con esto, nuestro estudio se realizó a una altura de 15 m sobre el nivel del suelo, con gran probabilidad la composición y concentración a 2 m de altura deberá ser diferente. En el estudio realizado por Bergamini et al. (2004) en Modena (Italia) encuentran para Alternaria diferencias altamente significativas a 50 cm y 10-20 m de altura; resultados similares son reportados por Chakraborty et al. (2001) en India y Khattab y Levetin (2008) en Tulsa (Oklahoma) para esta misma espora muestreando a diferentes alturas, pero no así para las esporas de Cladosporium y Curvularia, para las cuales la concentración de esporas es similar.

Con respecto a la alergenicidad de las esporas fúngicas, varios estudios basados en pruebas cutáneas sugieren que entre 3 y 10 % de adultos y niños en el mundo son afectados por los hongos, provocando asma, rinitis, micosis broncopulmonares y neumonitis por hipersensibilidad (Escamilla García et al. 1995, Homer et al. 1995, Bush y Portnoy 2001, Oliveira et al. 2005). De acuerdo con la literatura, las esporas fúngicas más importantes por su presencia constante en el exterior y por su posible implicación en procesos alergénicos corresponden a Alternaria, Cladosporium, Curvularia, complejo Aspergillus/Penicillium, Drechslera (incluyendo Helminthosporium), Epicoccum, Torula, Coprinus, Fusarium, Periconia, Nigrospora y Stemphylium (Bassett et al. 1978, Nilsson 1984, Kendrick 1990 en Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillos 2003, Chakraborty et al. 2001, Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillos 2003, Simon-Nobbe et al. 2007). Considerando lo anterior y los resultados obtenidos en esta investigación, los habitantes del área metropolitana de Monterrey, están muy expuestos a estos tipos de esporas y por consecuencia a presentar algún tipo de enfermedad alergénica ocasionada por los mismos.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece al Programa de Mejoramiento del Profesorado (PROMEP/103.5/07/2523-PRO-MEP/103.5/08/4897) por el apoyo otorgado para la realización de la presente investigación.

REFERENCIAS

Bassett I.J., Crompton C.W. y Parmelee J.A. (1978). An atlas of airborne pollen grains and common fungus spores of Canada. Canada Department of Agriculture. Monograph18, 215-260.         [ Links ]

Bentancourt C., Acevedo R. y Busquest J. (1980). Reconocimiento de los hongos presentes en la atmósfera de Mayaguez Puerto Rico. Asociación Médica de Puerto Rico. 40, 11-17.         [ Links ]

Bergamini B.M., Grillenzoni S., Andreoni A.D., Natali P., Ranzi A. y Bertolani M.F. (2004). Alternaria spores at different heights from the ground. Allergy 59, 746-752.         [ Links ]

Bisht V., Kukreja N., Singh B.P., Arora N. y Sridhara S.(2003). Current status of fungal allergens. Indian J.Allergy Asthma Immunol. 17, 9-19.         [ Links ]

Calderón C., Lacey J., McCartney A. y Rosas I. (1997). Influence of urban climate upon distribution of airborne Deuteromycete spore concentrations in Mexico city. Int. J. Biometeorol. 40, 71-80.         [ Links ]

Chakraborty P., Gupta-Bhattacharya S., Chowdhury I., Majumdar M.R. y Chanda S. (2001). Differences in concentrations of allergenic pollen and spores at different heights on an agricultural farm in west Bengal, India. Ann. Agric. Environ. Med. 8, 123-130.         [ Links ]

Codina R., Fox R.W., Lockey R.F., De Marco P. y Bagg A. (2008). Typical levels of airborne fungal spores in houses without obvious moisture problems during a rainy season in Florida. J. Investig. Allergol. Clin. Immunol. 18, 156-162.         [ Links ]

Corsico R., Cinti B., Feliziani V., Gallesio M.T., Liccardi G., Loreti A., Lugo G., Marcucci F., Marcer G., Meriggi A., Minelli M., Gherson G., Nardi G., Negrini A.C., Piu G., Passaleva A., Pozzan M., D'Ambrosio F.P., Venuti A., Zanon P. y Zerboni R. (1998). Prevalence of sensitisation to Alternaria in allergic patients in Italy. Ann. Allergy. Asthma Im. 80, 71-76.         [ Links ]

D'Amato G., Chatzigeorgiou G., Corsico R., Gioulekas D., Jager L., Jager S., Kontou Fili K., Kouridakis S., Lic-cardi G., Meriggi A., Palm CarlosM.L., Pagan Aleman S., Parmiani S., Puccinelli P., Russo M., Spieksma F., Torricelli R. y Wuthrich W. (1997). Evaluation of the prevalence of skin prick test positivity to Alternaria and Cladosporium in patients with suspected respiratory allergy. A european multicenter study promote by the Subcommittee on Aerobiology and Environmental Aspects of Inhalant Allergens of the European Academy of Allergology and Clinical Immunology. Allergy 52, 711-716.         [ Links ]

Das S. y Gupta-Bhattacharya S. (2008). Enumerating outdoor aeromycota in suburban West Bengal, India, with reference to respiratory allergy and meteorological factors. Ann. Agric. Environ. Med. 15, 105-112.         [ Links ]

De Wei L. (1995). A year-round comparison of fungal spores in indoor and outdoor air. Mycologia 87, 190-195.         [ Links ]

Díez Herrero A., Sabariego Ruiz S., Gutiérrez Bustillo M. y Cervigón Morales P. (2006). Study of airborne fungal spores in Madrid, Spain. Aerobiologia 22, 135-142.         [ Links ]

Dopazo-Martinez A., Herves Garcia M. y Aira Rodríguez M.J. (2001). Concentración de esporas de Alternaria, Cladosporium y Fusarium en la atmósfera de Santiago de Compostela (1996). Botanica Complutense 25, 83-91.         [ Links ]

Downs S.H., Mitakakis T.Z., Marks G.B., Car N.G., Be-lousova E.G. y Leuppi J.D. (2001). Clinical importance of Alternaria exposure in children. Am. J. Resp. Crit. Care 3, 455-459.         [ Links ]

Escamilla García B., Comtois P. y Cortes Borrego P. (1995). Fungal content of air samples from some asthmatic childrens homes in Mexico city. Aerobiologia 11, 95-100.         [ Links ]

Galán C. Tormo R., Cuevas J., Infante F. y Domínguez E. (1991). Theorical daily variation patterns of airborne pollen in the South-West of Spain. Grana 30, 201-209.         [ Links ]

García E. (2004). Modificaciones al sistema de clasificación climática de Kóppen. Instituto de Geografía, Universidad Autónoma de México. Series Libros Núm 6. 90 pp.         [ Links ]

Ghosh N., Camacho R., Saadeh C., Gaylor M. y Smith D.W. (2004). Study on the fungal aeroallergen concentration in the Texas Panhandle using a Burkard volumetric spore trap. J. Allergy Clin. Immun. 113, S91.         [ Links ]

Gonzalo M.A., Paredes M.M., Muñoz A.F., Tormo F., Silva I. y Martínez J.F. (1996). Estudio aeromicológico de la ciudad de Badajoz: Periodos de mayo a agosto de 1993 y 1994. Rev. Esp. Alergol Immunol Clin 11, 188-194.         [ Links ]

Halonen M, Stern D.A., Wright A.L., Taussing L.M. y Martinez F.D. (1997). Alternaria as a major allergen for asthma in children raised in a desert environment. Am. J. Respir. Crit. Care 155, 1356-1361.         [ Links ]

Herrera Isla L., Carranza García D. y Quiñones Ramos R. (2003). Los hongos anemófilos de la ciudad de Santa Clara, Cuba. Centro Agrícola 3, 1-25.         [ Links ]

Ianovivi N. y Tudorica D. (2009). Aeromycoflora in outdoor environment of Timisora city (Romania). Not. Sci. Biol. 1, 21-28.         [ Links ]

Infante F., Alba F., Caño M., Castro A., Domínguez E., Méndez J. y Vega A. (1999). A comparative study of the incidence of Alternaria conidia in the atmosphere of five spanish cities. Polen 10, 5-13.         [ Links ]

Infante F., Castro A., Domínguez E., Guardia A., Mendez J., Sarabiego S. y Veja A. (1999). A comparative study of the incidence of Cladosporium conidia in the atmosphere of five spanish cities. Polen 10, 15-23.         [ Links ]

Kaliner M. y Lemanske R. (1992). Rhinitis and asthma. JAMA 268, 2807-2829.         [ Links ]

Kapp R.O., Davis O.K. y King J.E. (2000). Pollen and spores. Second edition. American Association of Stratigraphic Palynologists Foundation Publication 279 p.         [ Links ]

Khattab A. y Levetin E. (2008). Effect of sampling height on the concentration of airborne fungal spores. Ann. Allerg. Asthma Im. 101, 529-534.         [ Links ]

Lacey M.E. y West J.S. (2006). The air spora. A manual for catching and identifying airborne biological particles. Springer. 156 p.         [ Links ]

Larenas Linneman D., Arias Cruz A., Guidos Fogelbach G. y Cid del Prado M.L. (2009). Alérgenos usados en las pruebas cutáneas en México. Revista Alergia México 56, 41-47.         [ Links ]

Lizaso M.T., García B.E., Gómez B., Zabalegui A., Rodríguez M.J. y Tabar A.I. (2003). Tratamiento de la alergia a hongos. An. Sis. Sanit. Navar. 26, Supl. 2, 129-138.         [ Links ]

Mallo A.C., Nitiu D.S. y Gardella Sambeth M.C. (2011). Airborne fungal spore content in the atmosphere of the city of La Plata, Argentina. Aerobiologia 27, 77-84.         [ Links ]

Martínez Bernal A., Barrita Núñez J.C., Cárdenas González B., Blanco Jiménez S., Campos Ramos A.A. y Sepúlveda Sánchez J.D. (2010). Caracterización morfológica de polen y esporas atmosféricas mediante MEB y su relación con fuentes naturales. PL-379. XVIII Congreso Mexicano de Botánica. Guadalajara, Jalisco, 21-27 de noviembre. pp. 523-524.         [ Links ]

Martínez J.F., Muñoz A.F., Nieto J., Paredes M.M., Silva I. y Tormo R. (1996). Dispersión de ascosporas a través del aire en la atmósfera de Badajoz y su relación con algunos parámetros meteorológicos. Bol. San. Veg. Plagas 22, 693-701.         [ Links ]

Martínez Olivares L., Martínez Bernal A., Blanco Jiménez S., Cárdenas González B. y Sepúlveda Sánchez J.D. (2010). Biopartículas: polen y esporas en el aire de algunas regiones del estado de Hidalgo, México. PL-370. XVIII Congreso Mexicano de Botánica. Guadalajara, Jalisco, 21-27 de noviembre. p. 523        [ Links ]

Mitakakis T.Z., Ong E.K., Stevens A., Guest D. y Knox R.B. (1997). Incidence of Cladosporium, Alternaria and total fungal spores in the atmosphere of Mel-boure (Australia) over three years. Aerobiology 13, 83-90.         [ Links ]

Morales González J., Candau Fernández-Mensaque P. y González Minero F.J. (2004). Relación entre la concentración de algunas esporas fúngicas en el aire de Sevilla (España), y los índices bioclimáticos. El Clima entre el mar y la montaña, 1-10.         [ Links ]

Muñoz E. (1974). Mapa micológico de España. L Cheminova, Española S.A. 120 pp.         [ Links ]

Nilsson S. (1984). General biology, collecting methods and prevalence of moulds in Europe. In: Foucard T. & S. Dreborg (Eds.). Mould allergy workshop. Uppsala, Sweden. Pharmacia AB, 13-34.         [ Links ]

Nitiu D.S. y Mallo A.C. (2011). Variaciones en la estacionalidad de polen y esporas fúngicas en la atmósfera de la ciudad de La Plata (Argentina). Bol. Soc. Argent. Bot. 46, 297-304.         [ Links ]

Oliveira M., Ribeiro H. y Abreu I. (2005). Annual variation of fungal spores in atmosphere of Porto: 2003. Ann. Agric. Environ. Med. 12, 309-315.         [ Links ]

Oliviera M., Ribeiro H., Delgado J.L. y Abreu I. (2009). Seasonal and intradiurnal variation of allergic fungal spores in urban and rurals areas of the North of Portugal. Aerobiologia 25, 85-98.         [ Links ]

Ortiz Díaz T., Chávez Araujo M., Gama Flores J.L. y Huidobro Salas M.E. (2010). Hongos anemófilos del Valle de México. MICO-602. XVIII Congreso Mexicano de Botánica. Guadalajara, Jalisco, 21-27 de noviembre. p. 503.         [ Links ]

Paredes M.M., Martínez J.F., Silva I., Tormo R. y Muñoz A.F. (1997). Influencia de los parámetros metere-ológicos en la dispersión de esporas de las especies de Alternaria Nees ex Fr. Bol. San. Veg. Plagas 23, 541-549.         [ Links ]

Peternel R., Culing J. y Hirga I. (2004). Atmospheric concentrations of Cladosporium and Alternaria spores in Zagreg (Croatia) and effects of some metereological factors. Ann. Agric. Environ. Med. 11, 303-307.         [ Links ]

Pontón J., Moragues Ma. D., Gené J., Guarro J. y Quindós G. (2002). Hongos y actinomicetos alergénicos. Revista Iberoamericana de Micología. Primera edición. País Vasco, España. 45.         [ Links ]

Ramírez Legarreta M.R., Jacobo CuéllarJ.L., Parra Quezada R.A. y Ávila Marioni M.R. (2007). Susceptibilidad de tres cultivares de manzano (Malus sylvestris L. Mill. var. domestica (Borkh.) Mansf. y manejo de la roña del manzano (Venturia inaequalis (Cooke) Wint.) en sistemas de producción del estado de Hidalgo, México. Revista Mexicana de Fitopatología 25, 143-151.         [ Links ]

Rosas I., Escamüla B., Calderón C. y Mosiño P. (1990). The daily variations of airborne fungal spores in Mexico City. Aerobiologia 6, 153-158.         [ Links ]

Sabariego S., Díaz de la Guardia C. y Alba Sánchez F. (2004). Estudio aerobiológico de los conidios de Alternaria y Cladosporium en la atmósfera de la ciudad de Almería (SE de España). Rev. Iberoam. Micol. 21, 121-127.         [ Links ]

Sáenz Laín C. y Gutiérrez Bustillo M. (2003). Esporas atmosféricas en la Comunidad de Madrid. Documentos Técnicos de Salud Pública 3. 83 p.         [ Links ]

Simon-Nobbe B., Denk U., Poll V., Rid R. y Breitenbach M. (2007). The spectrum of fungal allergy. Int. Arch. Allergy Immunol. 145, 58-86.         [ Links ]

Tee R.D., Venables K. y Hawkings E. (1997). Laboratory animal allergy in pharmaceutical company. Brit. J. Ind. Med. 14, 93-96.         [ Links ]

Trigo M.M., Recio M., Toro F.J. y Cabezudo B. (1997). Intradiurnal fluctations in airborne pollen in Malaga (S. Spain): a quantitative method. Grana 36, 39-43.         [ Links ]

Udaya Prakash N. (2004). A preliminary investigation on the atmospheric mycoflora of Austin, TX, USA. J. Allergy Clin. Immun. 113, S64.         [ Links ]

Vijay H., Buron M. y Young M. (1991). Allergic components of insolates of Cladosporium herbarium. Grana 30, 161-165.         [ Links ]

Wu S.Y., Chung W.C., Huang J.W., Ishii H. y Chung W.H. (2009). Identification and fungicidal sensitivity of the fungus Venturia sp, the causal agent of pear scab in Taiwan. Plant Pathol. Bull. 18, 135-143.         [ Links ]