Phytoplanktonic richness of the Bahía de Acapulco, Guerrero, Mexico

María Esther Meave-del Castillo^1,4, María Eugenia Zamudio-Resendiz² y Manuel Castillo-Rivera³

¹ Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa, Departamento de Hidrobiología, Laboratorio de Fitoplancton Marino y Salobre, Av. San Rafael Atlixco186, Colonia Vicentina, Del. Iztapalapa, 09340 México, D.F., México.

² Estudiante de Doctorado en Ciencias Biológicas y de la Salud. Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa.

³ Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa. Departamento de Biología, Laboratorio de Peces, Avenida San Rafael Atlixco 186, Colonia Vicentina, Del. Iztapalapa, 09340 México, D.F., México.

Recibido en marzo de 2012.
Aceptado en junio de 2012.

RESUMEN

Se presentan los resultados del inventario de la ficoflora planctónica de la bahía de Acapulco y zona marina aledaña, reconocida a través de una década de estudios, incluyendo uno intensivo con muestreos bimestrales usando red de fitoplancton, botella y observación de muestras vivas, de febrero/2010 a febrero/2011. Se reconocieron 641 taxa, pertenecientes a ocho divisiones algales. El grupo más diverso fue Dinophyta, con 347 taxa, seguido de Bacillariophyta con 274 taxa. Se incluyen fotografías de 131 taxa, 38 correspondientes a nuevos registros para el Pacífico Mexicano, 34 no identificadas al nivel de especie y 59 que tienen algún interés taxonómico-ecológico. El análisis de las curvas de acumulación de especies permite afirmar que la riqueza fitoplanctónica de la Bahía de Acapulco conocida hasta el momento es ya representativa de la ficoflora potencial del sitio; sin embargo, faltan aún estudios más detallados sobre fitoflagelados y picoplancton. Se hace la caracterización biológica de la comunidad fitoplanctónica en términos de: nivel de organización, tipo de nutrición, forma de vida, potencialidad de nocividad o toxicidad, origen (dulceacuícola, salobre o marina), afinidad (nerítica u oceánica) y distribución (cosmopolita, fría-templada, subtropical o tropical). Se reconocen las especies típicas de la bahía y aquellas que han producido florecimientos. La riqueza ficoflorística encontrada en Acapulco puede reflejar una condición trófica variable a lo largo del año, con limitación de nutrientes en ciertos momentos, hecho que se refuerza por las relaciones simbióticas encontradas entre feosomas de cianofitas con dinoflagelados y diatomeas; sin embargo, la presencia de otras especies indicadoras de contaminación, tales como Euglena pascheri, Phaeocystis sp. y el consorcio Leptocylindrus mediterraneus (diatomea)-Solenicola setigera (protozoario), muestran que en otros momentos las concentraciones de nutrientes y materia orgánica pueden ser altas. La forma típica de "anfiteatro" que presenta la bahía, propicia que en la época de lluvias reciba gran cantidad de desechos y aguas negras procedentes de los cerros circundantes sumamente poblados. Sin embargo, la bahía de Acapulco parece tener una alta resilencia, probablemente como resultado de un papel conjugado entre las corrientes marinas (que producen un efecto de lavado de la contaminación antropógena) y la depuración producida por la diversidad funcional de la comunidad fitoplanctónica.

Palabras clave: Bacillariophyta, biodiversidad, Dinophyta, fitoplancton, nuevos registros, Pacífico Oriental Tropical.

ABSTRACT

Key words: Bacillariophyta, biodiversity, Dinophyta, new records, phytoplankton, tropical Eastern Pacific.

INTRODUCCIÓN

El fitoplancton marino, principal componente fotosintético de los ecosistemas pelágicos, es una comunidad diversa, constituida por alrededor de 5,000 especies de microalgas, distribuidas en aproximadamente 19 clases de 7 divisiones (Tett & Barton, 1995; Lee, 1999; Hernández- Becerril, 2003); entre las que destacan por su riqueza y abundancia Bacillariophyta (diatomeas) y Dinophyta (dinoflagelados). Esta es una comunidad compleja, toda vez que aunque en su mayoría son organismos fotosintéticos y por tanto autótrofos, varias especies son mixótrofas, o incluso totalmente heterótrofas, jugando un papel importante no solo como productores primarios, sino también como consumidores primarios y reciclando en corto tiempo nutrientes en la columna de agua (Gaines & Elbrächter, 1987; Hansen, 1991). Asimismo, principalmente en zonas oligotróficas, se desarrollan interesantes relaciones simbióticas de todo tipo: comensalismo, mutualismo y parasitismo, que permiten a los organismos explotar los recursos del ambiente y sobrevivir bajo condiciones de limitación (Margalef, 1978; Taylor, 1982). Como parte de esta complejidad, en ambientes turbulentos es común encontrar dentro de la comunidad fitoplanctónica, organismos denominados ticoplancton, correspondientes a algas de hábitos principalmente bentónicos (microfitobentos) que son desprendidas del sustrato y acarreadas por las corrientes a la zona pelágica, pero que al no presentar las adaptaciones propias de las especies planctónicas para mantenerse suspendidas, se sedimentan rápidamente al disminuir la energía externa del sistema (Porter, 2008).

De manera general, los cambios en la composición de las comunidades fitoplactónicas responden a condiciones ambientales tales como: luz, temperatura, nutrientes, turbulencia y patrones de circulación del agua (Reynolds, 1997; Alves-de-Souza et al., 2008). Además como respuesta a diversos factores, entre los que se encuentran el incremento en las concentraciones de nutrientes, se producen proliferaciones exacerbadas de ciertas especies, causando los eventos denominados como florecimientos algales nocivos (FAN), que tienen consecuencias negativas sobre la biota acuática, debido a que provocan anoxia en la columna de agua, causan daños mecánicos sobre las branquias de los peces, o producen toxinas que envenenan o enferman a otros organismos (Reguera, 2002). En el fitoplancton marino existen unas 300 especies nocivas, de las cuales unas 40 (principalmente dinoflagelados) son tóxicas (Hallegraeff, 2004).

La región del Pacífico Mexicano (PM) presenta una riqueza fitoplanctónica importante, habiéndose registrado como mínimo 875 taxa de diatomeas (Hernández-Becerril & Díaz-Almeyda, 2006; Hernández-Becerril et al., 2010; Meave, 1999, 2002, 2006, 2009; Meave et al., 2001, 2003b, 2008; Moreno et al., 1996; Moreno-Gutiérrez, 2008; Sterrenburg et al., 2003) y 620 dinoflagelados, principalmente en la región costera (Gárate-Lizárraga, 2008; Gárate-Lizárraga & Verdugo-Díaz, 2007; Gárate-Lizárraga et al., 2009; Hernández-Becerril et al., 2003, 2008; Hernández-Becerril & Bravo-Sierra, 2004a,b; Meave et al., 2003b; Okolodkov & Gárate-Lizárraga, 2006; Licea et al., 1995). Debido a su amplitud geográfica (de los 33 ºN a los 14 ºN), el PM puede dividirse en varias subregiones de acuerdo con sus características climáticas en: a) Pacífico subtropical-templado (Costa Occidental de Baja California), b) Golfo de California, c) Zona de Transición (Bahía de Banderas y zona aledaña), d) Pacífico tropical mexicano (PTM), y e) Golfo de Tehuantepec (Pacheco-Sandoval, 1991; Hendricks, 1993; Meave et al., 2003a). En la porción subtropical-templada, en general, las diatomeas constituyen la comunidad dominante en el fitoplancton, mientras que en la tropical los dinoflagelados llegan a ser más relevantes, o bien su abundancia se intercala en periodos de tiempo con las diatomeas. En particular la parte central del PTM, correspondiente a las costas de los estados de Guerrero y Michoacán, ha mostrado tener una alta riqueza fitoplanctónica (Meave, 2006); seguramente debido a la influencia de corrientes antagónicas (Corriente de California y Corriente Costera de Costa Rica), que producen condiciones fisicoquímicas contrastantes en distintas épocas del año (Transviña, 2002), creando ambientes diversos que posibilitan la expresión de un alto número de especies.

A pesar de que la bahía de Acapulco es uno de los sitos turísticos más concurridos dentro de la porción tropical del PM, y en consecuencia con alto impacto ambiental, son pocas las publicaciones de su flora planctónica. Existe el antecedente de la contribución de Osorio-Tafall (1942), que aunque relevante, es un trabajo antiguo realizado en la región oceánica de la costa de Acapulco y no propiamente en la bahía, cuya flora planctónica actual podría estar bastante modificada. Asimismo existen dos artículos recientes, uno correspondiente a un florecimiento puntual de una especie tóxica (Gárate-Lizárraga et al., 2012) y el otro, un antecedente importante para el presente estudio, ya que corresponde a un reporte de la composición y abundancia de la comunidad fitoplanctónica de Acapulco, en un intervalo de ocho meses consecutivos realizado en el año 2009 (Rojas-Herrera et al., 2012), en el cual se registran 87 especies de microalgas en la columna de agua; seis de ellas reconocidas como dominantes (cuatro diatomeas y dos dinoflagelados). Por el contrario se han realizado estudios faunísticos de varios grupos: zooplancton (Balleza-García & Nestor-Cervantes, 1992; Martínez-Orozco, 2004; Ramírez-Rosas, 2004), poliquetos (Salcedo-Oropeza, 2011), moluscos (García-López, 1994; Barba-Marino, 2009), esponjas (Aguilar-Camacho, 2010), equinodermos (Lucero-Blanco & Herrera-Hernández, 2007), peces (Rendón-Gómez, 1995), reptiles (Nava-Cuevas, 2008), y aves (Cárdenas-Santiago & Jiménez-Escobar, 2001).

El objetivo del presente estudio es mostrar la riqueza fitoplanctónica de la Bahía de Acapulco, a través de los estudios realizados en una década, por personal del Laboratorio de Fitoplancton Marino y Salobre del Departamento de Hidrobiología de la Universidad Autónoma Metropolitana-Unidad Iztapalapa, analizando el esfuerzo de muestreo, reconociendo las especies típicas de la bahía, evaluando además características biológicas y biogeográficas de las especies que conforman las comunidades fitoplanctónicas, para tener una idea de su complejidad, tales como: afinidad biogeográfica, tipo de nutrición (incluyendo aspectos de simbiosis mutualistas o parasitismo), hábito (o forma de vida) y nivel de organización. Además, dado que los fenómenos de Florecimientos Algales Nocivos (FAN) son frecuentes en la bahía de Acapulco (com. pers. miembros del Laboratorio Estatal de Salud Pública del Estado de Guerrero), en este trabajo se hace énfasis también en el reconocimiento de las microalgas tóxicas y/o nocivas, presentes y recurrentes en la bahía; así como en los taxa que por su abundancia se han exhibido como florecimientos.

Es importante señalar que la presente corresponde a la primera publicación de una serie planeada, con las cuales se analizará no solo la presencia de las especies planctónicas, sino también su distribución, por lo que en esta contribución nos hemos concentrado en registrar el listado y cualidades de las algas encontradas en distintos sitios y momentos en la bahía de Acapulco, a lo que hemos llamado riqueza, de acuerdo con Magurran (2004), para que sobre esta base, en una publicación subsiguiente, abordar aspectos de la estructura de las comunidades. Sin embargo, a pesar de que en esta publicación no se hará un análisis exhaustivo de los datos ambientales, en los resultados mostramos también los valores promedio mensuales de varios parámetros fisicoquímicos, registrados en más de 40 sitios, desde febrero de 2010 hasta febrero de 2011, con datos adicionales de octubre de 2009.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

La bahía de Acapulco se localiza en la plataforma del estado de Guerrero (99°50'52"-99º56' N y 16º47'-16º51'40" O; Fig. 1); tiene una forma semicircular, una longitud aproximada de 7 km y una anchura promedio de 10 km. Sus profundidades oscilan entre los 10 y 30 m, pero dada su cercanía con la Trinchera Mesoamericana (Flamand-Swaner, 1991), apenas en su entrada ya existen profundidades de 50 m y 20 km mar adentro, incluso los 400 m. Toda la bahía tiene sedimentos arenosos, pero hacia la boca se encuentran sedimentos más finos: arenas lodosas y lodos arenosos (Emery, 1967; Kulm et al., 1975), porque los sedimentos finos se mantienen suspendidos, depositándose hasta llegar a mar abierto. El relieve costero tiene forma de anfiteatro (Ramírez, 1987), creado por un macizo de montañas que rodean a la bahía con una altitud promedio de 500 m, con un bloque montañoso al norte, de 920 m, que se extiende en dirección NO-SE, y otro al sur, de 460 m de altitud en el Cerro del Vigía. De estas montañas, durante la época de lluvias surgen una serie de arroyos temporales que drenan a la bahía (Fig. 1), y que son el principal medio de transporte de materia orgánica y basura, desde la zona urbana hasta la costera, contribuyendo con ello a su contaminación (Mayo-Vera, 2004). De hecho, uno de los arroyos de aguas negras más importantes, denominado El Camarón, descarga entre las playas de Tamarindos y Hornitos, justo en la parte central de la bahía, frente al Morro del Obispo.

El clima es de tipo Aw (tropical lluvioso con lluvias en verano; Tamayo, 1970), con temperaturas mayores de 18 ºC todo el año, precipitaciones promedio mayores de 100 mm entre junio y octubre (temporada de lluvias) y menores de 4 mm entre febrero y abril (temporada de secas; Mayo-Vera, 2004). De mayo a noviembre la región es afectada por depresiones tropicales, que pueden convertirse en tormentas tropicales y en ocasiones formar huracanes o ciclones (Tamayo, 1970).

Aunque existen pocos estudios sobre las corrientes de la bahía, dos de ellos, el de la Secretaría de Marina (Anónimo, 1979) y el de Dionni y Romo (1984, en Ramírez-Rosas, 2004), señalan que entre la isla La Roqueta y la costa occidental de la bahía, se genera una corriente con velocidad aproximada de 30 cm/seg (Anónimo, 1979) que produce un hundimiento de agua en las proximidades del Bajo La Hierbabuena, lo que junto con los vientos que soplan del oeste, influencia la existencia de corrientes con dirección oriental en el interior de la misma, de manera que el agua la recorre y vuelve a salir a mar abierto a la altura de Punta Bruja (Fig. 1).

Con respecto a las condiciones ambientales de la columna de agua de Acapulco, Domínguez-Parra (1979) en un estudio realizado entre octubre de 1978 a marzo de 1979, mostró que eran muy variables, con temperaturas promedio de 28.5 a 30.5 °C, transparencia de 3.8 a 11.1 m, salinidad de 31.97 a 34.98, concentraciones de oxígeno de 3.73 a 4.45 mg L^-1, de amonio de 0.73 a 1.68 mg L^-1, de nitratos de 0.43 a 0.47 mg L^-1 y de fosfatos de 0.034 a 0.332 mg L^-1.

Muestreo de fitoplancton

La información sobre la riqueza fitoplanctónica de la Bahía de Acapulco se obtuvo a través del análisis de 484 muestras, de las cuales 88 son muestras fijadas correspondieron a las recolectadas con red, 364 a las fijadas obtenidas con botella Van Dorn y 32 a las observadas en vivo (Cuadro 1). Las muestras fueron tomadas dentro de la bahía y zona costera aledaña, cubriendo diferentes épocas climáticas y sitios georreferenciados con GPS, entre mayo de 2000 y octubre de 2009 (Cuadro 1, Fig. 1), y a partir del mes de febrero de 2010 hasta febrero de 2011, se realizó un muestreo intensivo, sistemático y continuado, con recolectas mensuales en 5 sitios en el interior de la bahía (Muelle, Centro, La Naval, Punta Bruja y Bocana) y 3 en la zona costera aledaña (Sinfonía, Caleta y Puerto Marqués; Fig. 1); toda la información fue vertida en la base de datos Biotica (CONABIO) para facilitar el manejo de la información.

Se usó una embarcación de motor, para la recolección del material con redes de fitoplancton de 54 µm y 20 µm de abertura de poro, mediante arrastres horizontales y verticales, fijando el material in situ con formalina neutralizada (hasta alcanzar una concentración final de 4%). También se tomaron muestras con botella Van Dorn (a 1, 3, 5, 10, 20, 30 y 50 m, o fondo según la profundidad del sitio), las cuales fueron preservadas con una solución de lugol ácido (Throndsen, 1978). Todas las muestras fijadas fueron depositadas en la colección de Fitoplancton Marino (FpM) de la Universidad Autónoma Metropolitana-Unidad Iztapalapa.

Parámetros físico-químicos

Desde febrero de 2010 hasta febrero de 2011 (incluyendo también datos de octubre de 2009), se evaluaron mensualmente los parámetros fisicoquímicos: temperatura del agua, salinidad y oxígeno disuelto con ayuda de sondas multiparamétricas (YSI-556 MPS, YSI-550A y Thermo-Orion StarTM), las cuales fueron previamente calibradas según las recomendaciones del fabricante. Para la evaluación de los nutrientes: nitratos+nitritos (NO₃₊NO₂), amonio (NH₄), ortofosfatos (PO₄), silicatos (SiO₂), así como la biomasa fitoplanctónica (Cl-a), las muestras de agua fueron filtradas in situ y congeladas hasta su análisis en el laboratorio (con filtros GF/F de 0.7 µm de abertura de poro). Para la determinación de nutrientes se emplearon las siguientes técnicas: nitratos más nitritos, método de reducción por columnas Cd-Cu (Strickland & Parsons, 1972); para el amonio el de azul de indofenol (Solórzano, 1969); para los ortofosfatos el del ácido ascórbico-molibdato (Murphy & Riley, 1962); y los silicatos se determinaron de acuerdo con el método del ácido p-silicomolíbdico (Schwartz, 1942). Para evaluar la biomasa (Cl-a) se utilizó el método espectrofotométrico (Parsons et al., 1984).

A partir de los datos diarios de la estación meteorológica ubicada en Acapulco (Anónimo, 2010b), se obtuvieron los promedios mensuales de precipitación pluvial del periodo de 1973 a 2009 y se compararon con los del año 2010, con el fin obtener las variaciones del año de estudio (2010), con respecto al promedio de los 36 años anteriores.

Trabajo de laboratorio

Los organismos fueron observados con un microscopio Leica-Diastar DMLB (con iluminación de campo claro, contraste de fases y fluorescencia). Para facilitar la identificación de las especies, las frústulas de las diatomeas se oxidaron siguiendo el método de Simonsen (1974), realizando laminillas permanentes con resina sintética con un alto índice de refracción (Hasle, 1978). En el caso de los dinoflagelados, para facilitar la observación de las placas de su teca celulósica, se usó el colorante Tripan blue e iluminación de campo claro o bien el fluorocromo Calcofluor White y fluorescencia (Fritz & Triemer, 1985). Algunas muestras fueron seleccionadas para su observación al microscopio electrónico de barrido (JEOL JSM-5900LV, con 10-15 kv de voltaje de aceleración).

Los taxa fueron identificados hasta el nivel de género, siguiendo los esquemas de Round et al. (1990) para Bacillariophyta; Fensome et al. (1993) para Dinoflagellata, sin embargo, en este estudio se clasifican a los dinoflagelados como algas de la división Dinophyta, según el sistema de clasificación de Hoek et al. (1995); Heimdal (1997) y Hoek et al. (1995) para Heterocontophyta; Throndsen (1997) y Whittaker (1959) para Prymnesiophyta y Euglenophyta respectivamente; Bourrelly (1972) para Chlorophyta; y Komárek & Anagnostidis (2005) para Cyanophyta.

Con la idea de caracterizar a la comunidad microalgal, se registró el nivel de organización de cada taxon, reconociéndose cuatro categorías: a) unicelular móvil o flagelada, b) unicelular no flagelada, c) colonia-cenobio, d) filamento-cadena.

A través de la consulta de las obras de Gaines & Elbrächter (1987), Prézelin (1987), Balech (1988), Bérard-Therriault et al. (1999), Hasle y Syvertsen (1997), Kofoid y Swezy (1921), Steidinger y Tangen (1997), y de las propias observaciones, se registró el tipo de nutrición de cada taxon, reconociéndose las siguientes tres categorías: a) fotosintéticas, b) mixotróficas, y c) heterótrofas, incluyendo a las osmótrofas, las fagótrofas y a las parásitas.

Se registró el hábito o forma de vida de cada taxon, definiendo si eran planctónicos o ticoplanctónicos (Porter, 2008), usando principalmente las obras de Meave et al. (2003a), Krayesky et al. (2009) y Steidinger y Tangen (1997). Asimismo se registró la distribución mundial de cada una de las especies, con base en la información de Bérard-Therriault et al. (1999), Hasle y Syvertsen (1997), Kofoid y Swezy (1921), Licea et al. (1995) y Moreno et al. (1996), considerando cuatro categorías: Tropical (Tr), Subtropical (Sbt), Templada (Tm) y Fría (Fr). Se anotó además su ubicación ecológica: dulceacuícola, salobre o marina y su afinidad nerítica (especies costeras) u oceánica (especies de mar abierto).

En el caso de las muestras de botella, además de hacer la identificación de las especies, se cuantificó su abundancia por el método de Utermöhl (Edler & Elbrächter, 2010), usando un microscopio invertido Motic y cubetas de sedimentación de 25, 50 o 100 ml, dependiendo de la concentración de fitoplancton en las capturas. Se determinó la abundancia relativa de la composición de taxa por muestra, tanto en las de red como en las de botella. En el caso de las primeras, los conteos se hicieron sobre preparaciones en fresco, contando células a través de transectos hasta llegar a 400; y en las de las segundas, estos se hicieron sobre las cámaras de sedimentación, mediante el método de transectos a 40x o 60x, hasta llegar a 400 células. Los valores obtenidos fueron convertidos a porcentaje para obtener la abundancia relativa, estableciéndose cuatro categorías: raras (< 10%), escasas (10 - < 30%), comunes (30 - < 80%) y abundantes (> 80%); los taxa contenidos en esta última fueron considerados como los formadores de florecimientos. La frecuencia de aparición de cada uno de los taxa se obtuvo sumando el número de muestras donde cada uno de ellos estuvo presente, y dividiendo tal valor entre el número total de muestras revisadas (n = 484). Las especies típicas del fitoplancton de la bahía, son aquellas que resultaron con valores de frecuencia mayores de 50%.

Además se evaluó si el esfuerzo de muestreo realizado era representativo de la riqueza total de especies presente en la bahía, para lo cual se desarrollaron curvas de acumulación de especies (Palmer, 1990; Magurran, 2004) con el programa informático PRIMER versión 6.1.4, utilizando la constante de riqueza máxima (S_max) del estimador de Michaelis-Menten, para generar una asíntota con 100 permutaciones, con el fin de mejorar su estimación (Clarke & Gorley, 2006). Para las muestras de botella se utilizó el dato de densidad del taxon (número de células/ml) y para las muestras de red solo la información de presencia/ausencia.

También se analizó el método de muestreo (red, botella y muestra viva), con el cual cada una de las especies pudo ser registrada, para conocer la eficiencia de captura de los distintos métodos de recolecta y la forma en que los diferentes taxa pudieron ser censados.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Parámetros ambientales

Los valores obtenidos de la evaluación de los parámetros ambientales y biomasa por clorofila-a en 8 sitios de colecta y varias profundidades, a partir de un n = 589 observaciones por parámetro, mostraron datos muy variables de temperatura, entre 19.3 y 31 °C, con los valores más altos (> 28 °C) de junio a octubre (Fig. 2a). La salinidad osciló entre 29.5 a 38.3, con los números más bajos en época de lluvias y hasta el inicio de las secas (julio a diciembre), encontrando dos picos de alta salinidad, uno en septiembre y otro en febrero 2010 (Fig. 2a), que coincidieron también con disminución de temperatura, lo que podría indicar la intrusión de agua menos cálida y más salina, producida posiblemente por una surgencia local. Las concentraciones de oxígeno disuelto oscilaron entre 0.79 a 11.19 mg L^-1, con el dato más alto en octubre de 2010 y los más bajos en época de secas (Fig. 2b). Los valores de biomasa también fueron muy variables, entre 1 x 10^-3 a 46.28 mg m^-3, con los máximos observados en la época seca (Fig. 2b). Respecto a los nutrientes, tanto los ortofosfatos (2.2 x 10^-3 - 1.29 mg L^-1), como los nitritos + nitratos (4.9 x 10^-5 - 27.6 mg L^-1), variaron considerablemente a lo largo del año; siendo los primeros más abundantes en la época de lluvia intensa, y los segundos aumentando gradualmente hacia finales del año, con los máximos en la época seca y menos cálida. Los silicatos: 2.2 x 10^-3 - 0.5 mg L^-1, presentaron valores constantes a lo largo del año (Fig. 2c), a semejanza del amonio: 5 x 10^-3 - 0.48 mg L^-1, que registró ligeros picos en el mes de octubre (al terminar las lluvias). El comportamiento general de los distintos nutrientes evaluados a lo largo del año, mostró bastante semejanza con los datos obtenidos por Rojas-Herrera et al. (2012); sin embargo en el presente estudio, los valores de ortofosfatos fueron más elevados que los de amonio, posiblemente como resultado de la alta precipitación pluvial recibida en 2010, en comparación con el promedio de la misma registrada en los 36 años anteriores, como lo muestra la . Las altas concentraciones de ortofosfatos, también podrían ayudar a explicar los FAN de dinoflagelados ocurridos en el año 2010.

Composición específica

A partir de la revisión de 484 muestras (de red, botella y "vivas"), se identificó un total de 641 taxa de organismos planctónicos y ticoplanctónicos (Apéndice 1), pertenecientes a 8 divisiones, 14 clases, 49 órdenes, 89 familias y 168 géneros (Apéndice 2 y Cuadro 2). El grupo más diverso fue el de los dinoflagelados (Dinophyta) con 347 taxa, seguido de las diatomeas con 274 taxa (Apéndice 1). Ambos sumaron un porcentaje total de 96.8%, por lo que la contribución de otros grupos microalgales a la flora planctónica de la Bahía de Acapulco, no parece ser importante. Sin embargo, el hecho de haber registrado momentos en la bahía de Acapulco, en los cuales fue abundante el protozoario Myrionecta rubra Jankowski, que se alimenta de dinoflagelados, que a su vez se nutren de fitoflagelados haptofitas (Johnson & Stoecker,, 2005), así como al consorcio Leptocilindrus mediterraneus- Solenicolasetigera que se nutre de picoplancton (Gómez, 2007), demuestra que al menos en ciertos momentos, las poblaciones de fitoflagelados y picoplancton deben ser importantes en la Bahía de Acapulco y que es necesario continuar realizando estudios florísticos específicos para esos grupos.

Los géneros de Bacillariophyta con mayor número de taxa (Apéndice 2) fueron: Chaetoceros (48), Rhizosolenia (13), Thalassiosira (11), Nitzschia (10) y Coscinodiscus (8), y de Dinophyta: Neoceratium-Ceratium (69), Protoperidinium (62), Gymnodinium (18), Dinophysis (16), Gonyaulax (16), Phalacroma (15), Prorocentrum (13), Oxytoxum (10), Gyrodinium (10) y Karenia (8). El género Neoceratium, fue erigido recientemente al encontrar un carácter taxonómico constante (cinco placas cingulares en lugar de seis) en las especies marinas que fue sustentado por estudios moleculares (Gómez et al., 2010); sin embargo en este trabajo 23 taxa infraespecificos (variedades y formas) fueron clasificados todavía dentro del género Ceratium, ya que formalmente no han sido transferidos a Neoceratium (de esta manera son citados como Neoceratium (Ceratium) en en los apéndices 1 y 2). A pesar de que todas las especies fitoplanctónicas reportadas por Rojas-Herrera et al. (2012) fueron también registradas en el presente estudio, llama la atención la diferencia en los valores de la riqueza consignados en ambas contribuciones (641 vs. 89), pero sobre todo el hecho de que en el total de las 484 muestras de red y botella analizadas en el presente estudio, Chaetoceros tetrastichon nunca llegó a ser dominante en la bahía de Acapulco, como lo mencionan tales autores.

La comparación del número de especies fitoplanctónicas de la Bahía de Acapulco con respecto a otras seis bahías ubicadas en el PM: Bahía de Manzanillo, Col. (404 taxa), Bahía de Banderas, Jal. (373 taxa), Bahía Mazatlán, Sin. (373 taxa), Bahía La Paz, B.C.S. (279 taxa), Bahía Concepción, B.C.S. (183 spp.) y Bahía Magdalena, B.C.S. (279 spp.), mostró que a pesar de su pequeño tamaño, Acapulco presenta una mayor riqueza, y lo más importante una mayor proporción de Dinophyta con relación a Bacillariophyta (Fig. 3a), lo cual concordó con los resultados florísticos mostrados por Rojas-Herrera et al. (2012). Fue interesante también observar que la diversidad fitoplanctónica de Acapulco incluso es mayor que la registrada para el Golfo de Tehuantepec y bastante cercana a la del Golfo de California (); sobre todo porque ambos golfos son regiones mucho más extensas y con una dinámica oceanográfica fluctuante y dinámica, debido a la existencia de surgencias (Lluch-Cota et al., 1997; Lluch-Cota, 2000).

A pesar del esfuerzo realizado para la identificación del fitoplancton, 57 taxa no pudieron ser determinados al nivel de especie, debido a la carencia de información de rasgos diagnósticos, o bien al hecho de que sus características no coincidieron con la descripción de algún taxon descrito revisado. Se presentan fotografías de 32 taxa no identificados, correspondientes a 16 Bacillariophyta: Achnanthes sp. (), Chaetoceros spp. (Figs. 5-7), Diploneis sp. (Fig. 8), Hantzschia sp. (Fig. 9); Haslea sp. (Fig. 10), Lyrella sp. (Fig. 12), Navicula sp. (Fig. 13), Petroneis sp. (Fig. 14), Pinnularia sp. (Fig. 15), Pleurosigma spp. (Figs. 16-17), Skeletonema sp. (Fig. 11) y Thalassiosira spp. (Figs. 18-19); 11 Dinophyta: Gonyaulax sp. (Fig. 20), Gymnodinium spp. (Figs. 22-24), Gyrodinium sp. (Fig. 25), Heterodinium sp. (Fig. 21), Scrippsiella sp. 1 (Figs. 27, 34), Scrippsiella sp. 2 (Figs. 35-36); Oxytoxum spp. (Figs. 28-29) y Phalacroma sp. (Fig. 30); una Cryptophyceae al parecer perteneciente al género Hillea sp. (Fig. 38); una (o dos) Primnesiophyta (o Haptophyta): Phaeocystis spp. (Figs. 30, 31-32); y tres Cyanophyta: Synechoccocus sp., Synechocystis sp. (Figs. 39-41) y Trichodesmium sp. (Fig. 26). Por último también una Zoomastigophora (Choanoflagellidae) faltó de ser determinada incluso al nivel genérico, ya que no fue posible observar con claridad la loriga (Fig. 37). Entre la ficoflora registrada, llamaron la atención dos clorofitas del género Pediastrum en la bahía de Acapulco, que claramente evidencian la entrada de arroyos de agua dulce a la bahía en la época de lluvia.

Dentro del total de especies encontradas en la Bahía de Acapulco, en el presente trabajo se ilustran también aquellas que ya habían sido reportados para el PM con anterioridad, pero de los cuales existen pocos registros: Planktoniella muriformis (Fig. 42, MEB), Achradina pulchra (Figs. 43-44), Cochlodinium convolutum (Fig. 45), C. fulvescens (Fig. 46), Erythropsidinium cf. agile (Figs. 47-48) y Gonyaulax sphaeroidea (Fig. 49).

Taxa registrados con problemática taxonómica

Con respecto a la presencia de especies raras e interesantes desde el punto de vista taxonómico, podemos resaltar a los dinoflagelados del género Alexandrium; uno de ellos presente en la bahía sobre todo en los meses de marzo y noviembre de 2010, mostró una morfología que corresponde con Alexandrium tamarense (Lebour) Balech (Figs. 50-52). Sin embargo, en la literatura se menciona que A. tamarense es de aguas frías (10-16 °C; Itakura & Yamaguchi, 2001), y que está ampliamente distribuida en las regiones frías y templadas de ambos hemisferios de todos los océanos (Taylor et al., 2004), mientras que en Acapulco la temperatura fue cálida, variando entre 23 y 28 °C, en las distintas profundidades del periodo en el cual dicha especie se registró. Alexandrium tropicale Balech es bastante semejante a A. tamarense y se distribuye en aguas cálidas (Balech, 1995); sin embargo, descartamos ese nombre porque los organismos de Acapulco, presentaron la primera placa apical (1') más ancha, el poro ventral más pequeño y en posición menos basal, y la placa sulcal posterior (Sp) más alargada y sin poro de conexión, en comparación con A. tropicale. A pesar de lo anterior, sería conveniente no descartar totalmente la posibilidad de que corresponda a otro taxon tropical y no a A. tamarense, para lo cual sería necesario hacer un estudio más detallado de la morfología de los ejemplares mexicanos, incluyendo la secuenciación del ADN para confirmar la especie.

Otro taxon interesante fue Alexandrium fraterculus (Figs. 53-54), que aunque ya había sido registrada para el PM, se ilustra por vez primera; y por último otro identificado como A. cf. ostenfeldii (Figs. 55-56) que en general concordó bien con la forma y dimensiones de tal especie, e incluso al microscopio óptico se le observó el poro ventral de la placa 1' en posición basal, aunque no fue posible fotografiarlo. Sin embargo, surgió la duda de su identidad porque los organismos de Acapulco formaban cadenas con dos células, mientras que en la literatura se señala que A.ostenfeldii es solitario.

En este rubro podemos señalar también a Protoperidinium minusculum (Fig. 57), otro dinoflagelado tecado relacionado con P. bipes y entre los cuales hay incongruencias nomenclaturales: puesto que Balech (1988) no lo valida, mencionando que es sinónimo de P. bipes; y por el contrario Taylor (1976) reconoce a P. minusculum señalando a P. bipes como su sinónimo. Revisando la morfología de ambos taxa, se evidenció la posibilidad de que P. minusculum y P. bipes fueran especies distintas, puesto que P. minusculum es más pequeña, la forma de su teca es distinta a la de P.bipes (más alargada y con el cuerno apical más prolongado) y el cíngulo más ancho, todo lo cual concordó con los ejemplares de Acapulco. Para confirmar tal hipótesis, necesariamente habrá que hacer un estudio detallado de las placas de la teca, porque la Sección Minuscula, a la cual pertenece esta especie, presenta solo 6 placas precingulares, en lugar de 7 como ocurre en la mayoría de los Protoperidinium (Taylor, 1976).

Dentro de la División Primnesiophyta, en Acapulco se observaron organismos identificados como miembros de género Phaeocystis (Figs. 30-32), cuya especie no pudo ser determinada, constituyendo dos morfotipos, como ocurre en la mayoría de los representantes del género: a) cenobios mucilaginosos (Fig. 32-33), con células inmóviles embebidas, distribuidas de manera dispersa y más o menos ordenada, entre las cuales se observaban conjuntos de células formando tétradas (Fig. 33), y b) formas unicelulares móviles (Fig. 31), subesféricas (3-5x3-4 µm), biflageladas con el haptonema más corto (2.2-2.5 µm) que los flagelos (6 µm). Tanto las células embebidas en las colonias (Fig. 32), como las solitarias móviles (zooides; Fig. 31), tuvieron forma de corazón o arriñonada, con el antápice redondeado y la porción apical muy escavada, así como similares dimensiones (3-5 µm x 3-4 µm), coincidentes con P. cordata. Sin embargo, la identificación quedó pendiente porque Zingone et al. (1999) señalan que P. cordata no forma el estado colonial. Aunque los organismos de Acapulco también mostraron semejanzas con P. pouchetti (Hariot) Legerheim, esa opción igualmente se descartó, porque esta última es considerada una especie de aguas frías, con un intervalo de adaptación de 2 a 14 ºC y un óptimo en 8 ºC (Moestrup & Thompsen, 2004), en tanto que en Acapulco se le colectó en agua muy cálida (26-28 ºC). Para conocer la naturaleza de estas Primenesiophyta, habrá que hacer estudios más específicos de su morfología e incluso intentar cultivarlas, para por una parte, conocer si se trata de dos estadios de la misma especie y también para tener suficiente material para su estudio con microscopía electrónica, toda vez que las delicadas escamas orgánicas que cubren su pared, constituyen caracteres taxonómicos más confiables (Zingone et al., 1999).

Taxa interesantes registrados en la bahía de Acapulco

Entre los taxa de dinoflagelados encontrados en la Bahía de Acapulco, un hallazgo interesante fue el de Neoceratium dens (Fig. 58), exclusivamente a partir de mayo de 2010, con abundancias de 120-200 Céls. L^-1 a 5 m de profundidad. Hasta hace algunos años esta especie se conocía solamente de la región del Indopacífico y fue encontrada recientemente (2009) en el Golfo de California, México (Gárate-Lizárraga, 2009), lo que podría evidenciar su translocación por agua de lastre de buques cargueros o bien su acarreo por corrientes que han cambiado sus patrones de movimiento debido al cambio climático global (Gárate-Lizárraga, 2009). Su hallazgo en Acapulco indica su alta capacidad de dispersión, facilitada posiblemente por su acarreo hacia el sur, a través de la Corriente de California y con ello la probabilidad de que ya esté distribuida en todo el Pacífico Mexicano.

Otro aspecto remarcable en los resultados taxonómicos de la ficoflora de Acapulco, fue la presencia de varias especies de dinoflagelados desnudos del género Karenia, incluyendo la posibilidad de tener a K. brevis (Fig. 59) en el PM, a pesar de que se le ha señalado como endémica de la región del Golfo de México; sobre todo considerando que existen registros de la especie en el Pacífico Occidental (Japón y Nueva Zelanda; Taylor et al., 2004).

Entre las Euglenophyta, llamó la atención el hallazgo de una especie perteneciente al grupo Serpentes, dentro del género Euglena (Huber-Pestalozzi, 1955), de color verde, con movimiento euglenoideo intenso, con un solo flagelo que se pierde con facilidad, semejante a E. pascheri (Figs. 60-64), aunque de mayores dimensiones que lo reportado por Huber-Pestalozzi (1955) y por Wolowski y Hindák (2005): 34.5-58 µm x 3.8-9.0 µm vs. 17-70 µm x 6.0-32 µm. En la literatura se menciona que E. pascheri es indicadora de la presencia de aguas negras en los cuerpos de agua, incluso dado que es tolerante a condiciones anóxicas, puede vivir bajo condiciones microaerofílicas, causadas por la descomposición de la materia orgánica (Ligeza & Wilk-Wozniak, 2011). Este taxon estuvo presente en la bahía a lo largo de todo el año, sin embargo sus abundancias indicaron su asociación con la localidad de "La Naval", sitio que tiene el mayor tiempo de resilencia en la bahía, debido a que sufre un menor intercambio de agua con las corrientes que llegan desde mar abierto, por lo que posiblemente llegue a acumular una concentración de materia orgánica mayor.

Nuevos registros

De las 641 taxa registrados en la Bahía de Acapulco, 38 son nuevos registros para el Pacífico Mexicano (Cuadro 3): 36 dinoflagelados (94.7%) y 2 diatomeas: Delphineis minutissima (Fig. 65) y Pseudoguinardia recta (Fig. 66). Entre los 38, 18 no se habían reconocido en aguas mexicanas (Cuadro 3). De los nuevos registros de dinoflagelados, solo cinco son tecados: cuatro Gonyaulacales, uno perteneciente a la familia Heterodiniaceae: Heterodinium blackmanii (Fig. 91), y tres a Ceratiaceae: Neoceratium biceps (Fig. 96), Neoceratium (Ceratium) carriense var. volans (Fig. 104) y Neoceratium (Ceratium) vultur f. japonicum (Fig. 100), y un representante de Pyrocystaceae: Pyrocystis gerbaultii (Fig. 99). Los 32 restantes son dinoflagelados desnudos o atecados, colectados principalmente con botella u observados en muestras vivas, pertenecientes a las familias Gymnodiniaceae: Amphindinium (Figs. 67-69), Cochlodinium (Fig. 72), Gymnodinium (Figs. 75-80, 85-88), Gyrodinium (Figs. 82-89), Karenia (Figs. 92-93), Takayama cf. cladochroma (Fig. 98) y Torodiniumteredo (Fig. 95), Polykrikaceae: Polykrikos gerbaultii (Fig. 97), Warnowiaceae: Ceratoperidinium yeye (Fig. 70), Greuetodinium cylindricum (Figs. 73-74), Nematodinium torpedo (Fig. 94), Warnowia (Figs. 102-103); un taxon incertae sedis (Gynogonadiniumaequatoriale, (Fig. 81); así como un representante del orden Noctilucales, familia Leptodiscaceae (Scaphodinium miriabile), y el parásito Chytriodinium affine, del orden Blastodiniales (Fig. 71).

Caracterización biológica de la comunidad fitoplanctónica

Con respecto a la caracterización de la comunidad fitoplanctónica, en cuanto al nivel de organización de los taxa registrados, se encontró que la mayoría (325 taxa, 51%) son unicelulares flagelados (móviles) y 176 (27%) unicelulares no flagelados. Otro nivel de organización importante en la bahía son las cadenas o filamentos (136 taxa, 21%); por el contrario solo cinco de las especies registradas son cenobiales o colonias, con las células embebidas en una matriz mucilaginosa (Fig. 105a), las diatomeas: Chaetoceros sp. 1 (Fig. 7) y Planktoniella muriformis (Fig. 42) y la primensiofita Phaeocystis spp. (Figs. 31-33) y dos colonias-consorcios de Pedistraum spp. La mayor parte de los taxa encontrados en la bahía tienen una nutrición autótrofa (423 taxa, 66%), seguidos por los heterótrofos (115 taxa, 18%) y los mixótrofos (104 taxa, 16%) Fig. 105b. Con respecto al hábito, los de la mayoría (556 taxa, 87%) son planctónicos, con 11% (73 taxa) de organismos ticoplanctónicos y un número bajo (13 taxa, 2%) de algas diafóricas (Rojas-Herrera et al., 2012), los cuales han sido reportados como planctónicos y/o bentónicos (Fig. 105c).

Por último, en relación a la caracterización de la comunidad microalgal de la Bahía de Acapulco, se registró que la mayoría de los taxa identificados en la bahía (376, 59%), tienen una afinidad nerítica-oceánica. Los datos particulares por grupo mostraron que 41% de las diatomeas registradas en Acapulco y 42% de los dinoflagelados son neríticos (Figs. 105f-g) y que del total, solo 146 taxa (23%) son considerados como netamente oceánicos (Fig. 105e), por lo que para ambos grupos los organismos oceánicos representaron menos de 25% del total, entre los cuales se pueden citar los siguientes: Chaetoceros aequatorialis, C. messanensis, Climacodium frauenfeldianum, Gossleriella tropica, Hasleagigantea, H. wawrikae, Helicotheca tamesis, Rhizosolenia castracanei, Stellarima stellaris, Thalassiosira hendeyi, Asterodinium gracile, Corythodinium diploconus, C. elegans, Erythropsidinium cf. agile, Gynogonadinium aequatoriale, Histioneis hyalina, Kofoidinium splendens, K.velelloides, Scaphodinium miriabile y Spatulodinium pseudonoctiluca.

Por otra parte, la ficoflora encontrada en Acapulco es netamente marina (98.6%), con un porcentaje bajo de taxa dulceacuícolas (2, 0.3%) y siete (1.1%) salobres: Aulacoseira granulata, Cocconeis scutellum, Entomoneis alata, E. gigantea, Nitzschia gandersheimiensis, N. sigma y Thalassionema nitzschioides var. claviformis (Fig. 105h).

De los 38 nuevos registros para el Pacífico mexicano encontrados en la bahía de Acapulco, 37 correspondieron a especies netamente planctónicas y el restante es ticoplanctónico (Delphineis minutissima, Fig. 65); 14 son de afinidad nerítica, ocho oceánicos y del resto no se sabe con certeza; 15 (todos dinoflagelados) tienen una distribución conocida de aguas frías a templadas, seis son netamente tropicales (5 dinoflagelados y 1 diatomea), una: Gymnodinium aureolum (Fig. 77), es cosmopolita, exceptuando los polos, y otra: Takayama cf. cladochroma (Fig. 98), es subtropical (Apéndice 1).

Relaciones biológicas

A través del estudio florístico, también se registraron relaciones de simbiosis entre cianofitas coccoides o feosomas: Synechococcus sp. (Figs. 39 y 41) y Synechocytis sp. (Fig. 39-41), con especies de dinoflagelados Dinophysiales (Ornithocercus spp. (Figs. 39-40) e Histioneis sp. (Fig. 41) y diatomeas, tales como Planktoniella sol y Helicotheca tamesis; al igual que la presencia de Richelia intracellularis dentro de Rhizosolenia spp. También se observó al ciliado Myrionecta rubra Jankowski, en densidades de hasta 57 x 10³ Céls. L^-1 (enero/2011) en la localidad denominada "La Marina", conteniendo endosimbiontes fotosintéticos (criptofitas).

Otra asociación interesante fue el hallazgo de un gusano platelminto, acelomado, de la Clase Turbellaria, del grupo de los Convolútidos, conteniendo en su interior gran cantidad de endosimbiontes autótrofos de color marrón (Figs. 106-108), con morfología semejante a dinoflagelados desnudos del género Amphidinium (Fig. 109), hecho que será importante verificar en un futuro con estudios de microscopía electrónica de transmisión. La asociación de Convolútidos con dinoflagelados guían al género Amphicolops (Taylor, 1971; Mendes-Lopes & Silveira, 1994), que actualmente ha sido reubicado en Heterochaerus, por presentar una estructura sexual masculina peculiar, llamada bolsa seminal celular (Achatz et al., 2009). Este platelminto "autótrofo", de 305-421 µm de longitud, se encontró en la columna de agua, con abundancias relativas de hasta 38%, principalmente en la localidad denominada "La Naval", durante gran parte del bienio 2009-2010, donde también fue común hallar representantes de Euglenophyta. En la literatura se señala que cuando los Convolutidos son jóvenes se alimentan de materia orgánica, como lo hacen otras planarias de vida libre, y que justo en estos estadios juveniles es cuando consumen las algas sin digerirlas, hasta obtener una cantidad suficiente para su mantenimiento posterior, ya que en los estadios adultos pierden su intestino y dependen completamente de las microalgas para su nutrición, convirtiéndose en una simbiosis mutualista.

También se pudieron reconocer relaciones de parasitismo sobre todo en la época de secas, tales como: Chytriodinium affine en huevos de copépodos (Fig. 71) y Oodinium sp. sobre salpas de Oikopleura sp. (Fig. 110); y otros dinoflagelados endoparásitos de copépodos y tintínidos. Adicionalmente se observaron pequeñas diatomeas pennadas sobre las quetas de Chaetoceros spp. Todo lo anterior refleja la existencia de una comunidad fitoplanctónica compleja en la Bahía de Acapulco.

Esfuerzo de muestreo

Analizando la riqueza de algas reconocidas en la Bahía de Acapulco, colectados con los distintos métodos de muestreo (Apéndice 1), se puede observar que del total de taxa (641) registrados, 197 fueron observados únicamente en muestras de botella (30.7%), 129 (20.1%) en las de red, y los siguientes 12 (1.9%), solo mediante la observación de muestras vivas: Cochlodinium convolutum, C. fulvescens, Gymnodinium ravenescens, G. rhomboides, G. sphaericum, G. translucens, Gyrodinium foliaceum, Gyrodinium cf. ochraceum, G. pepo, Takayama cf. cladochroma, Warnowia violescens y Fibrocapsa japonica. Los taxa restantes (304, equivalentes a 47.4%) se encontraron en muestras colectadas con dos o tres de los métodos utilizados (Fig. 114, Apéndice 1).

En la Fig. 115a se puede observar que la curva de acumulación de especies para las muestras de botella presentó un nivel asintótico adecuado (más evidente después de la permutación en la secuencia de muestras), el cual alcanzó el valor de riqueza máxima estimada (S_max = 618). Para las de red (20 y 54 µm de abertura de malla; Fig. 115b), tanto la riqueza observada para cada muestra, como sus correspondientes valores después de la permutación, señalaron un comportamiento asintótico similar, pero en este caso, sin alcanzar el valor de riqueza máxima estimada (S_max= 430). De acuerdo con el comportamiento de las curvas de acumulación de especies y los valores de S_max obtenidos en ambos tipos de muestreo (botella y red), se puede considerar que la riqueza fitoplanctónica que se ha documentado al presente, seguramente corresponde a una estimación satisfactoria de la diversidad potencial de la Bahía de Acapulco, sobre todo para la información obtenida de capturas de botella. La diferencia encontrada para ambos tipos de muestra (en riqueza observada y S_max) se puede explicar en parte por aspectos metodológicos, debido a que con la botella se colectan varios sitios (diferentes niveles de profundidad) y por ello puede estar mejor representada la ficoflora de toda la columna de agua. Obviamente el esfuerzo de captura fue mayor en las muestras de botella. No obstante lo anterior, otra explicación que podría darle valor a los datos de riqueza específica que arrojaron las muestras de red, podría consistir en el hecho de que, mientras que las colectas de botella correspondieron a un estudio continuado a través de un ciclo anual, y por tanto sus resultados podrían representar el censo de una comunidad rica, pero más homogénea; las colectas con red, hechas de manera esporádica en un periodo largo, podrían reflejar la presencia de especies pertenecientes a distintas comunidades fitoplanctónicas, presentes en la Bahía de Acapulco en tiempos distintos, registradas en diversos momentos, a través de una década desde el año 2000, por lo cual reflejarían modificaciones en la composición no solo temporales a través de ciclos anuales o bianuales, sino también a más largo plazo y que podrían estar influenciados por cambios producidos por fenómenos globales, tales como El Niño (ENSO, El Niño South Oscillation).

Del total de las muestras analizadas, únicamente 25 taxa tuvieron valores de frecuencia mayores de 50% (Apéndice 1), y por ello pueden ser calificadas como típicas de la bahía de Acapulco. Corresponden a 14 diatomeas: Chaetoceros curvisetus (Fig. 116), C. decipiens (Fig. 117), C. laciniosus (Fig. 118), Cylindrotheca closterium (Fig. 119), Dactyliosolen fragilissimus (Fig. 120), Ditylum brightwellii (Fig. 121), Guinardia striata (Fig. 122), Helicotheca tamesis (Fig. 123), Hemiaulus hauckii (Fig. 124), Leptocylindrus danicus (Fig. 125), Pseudonitzschia pseudodelicatissima (Fig. 126), Rhizosolenia pungens (Fig. 127), Thalassionema frauenfeldii (Fig. 128) y T. nitzschioides (Fig. 129); y once dinoflagelados: Akashiwo sanguinea (Fig. 130), Diplopsalopsis bomba (Fig. 131), Dinophysis caudata (Fig. 132), Gyrodiniumacutum (Fig. 82), G. fusus (Fig. 133), Neoceratium furca (Figs. 134-135), Neoceratium (Ceratium) furca var. eugrammum (Figs. 136 y 138), N. fusus (Fig. 137), Prorocentrum gracile (Figs. 139a y 140), P. micans (Figs. 139b y 141) y Protoperidiniumdivergens (Fig. 142). Entre la lista de estas especies, siete son consideradas como tóxicas o nocivas (Apéndice 1).

Abundancia de las especies

En el Apéndice 1 se presentan los máximos y mínimos de abundancia para cada uno de los 513 taxa observados en muestras de botella; con un mínimo de 10 Céls. L^-1 y un máximo de 773,554 Céls. L^-1 para el dinoflagelado tóxico Pyrodiniumbahamense var. compressum. Se observaron valores mayores a 100x10³ Céls. L^-1 en 17 taxa de Bacillariophyta de la clase Coscinodiscophyceae, y en otras tres de la clase Bacillariophycea del género Psudo-nitzschia (Apéndice 1). Entre los dinoflagelados, solo cinco presentaron valores de abundancia mayores a 100x10³ Céls. L^-1, correspondientes a dos especies desnudas (Gymnodinium catenatum y G. attenuatum) y tres tecadas (Scrippsiellatrochoidea, Scrippsiella sp. 2 y Pyrodiniumbahamense var. compressum). De los grupos algales restantes, solo Phaeocystis sp. y Trychodesmium erythraeum presentaron valores superiores a las 100 x 10³ Céls. L^-1. Por otra parte, 42% de los taxa (216) registró valores inferiores a 1 x 10³ Céls. L^-1, y en los correspondientes al 40% (203) restante, tuvieron valores máximos entre 1-10 x 10³ Céls. L^-1 (Apéndice 1). Por lo que en términos generales, la mayoría de los taxa fitoplanctónicos (82%) en la bahía de Acapulco, se encuentran distribuidos de manera proporcional con bajas concentraciones en la columna de agua (< 10 x 10³ Céls. L^-1).

Abundancia relativa

Especies formadoras de FAN en Acapulco

En el Cuadro 4 se presenta el listado de los florecimientos algales registrados en la Bahía de Acapulco a lo largo del periodo de estudio, señalando su fecha de ocurrencia y la densidad en células por litro (en el caso de muestra de botella), así como la abundancia relativa tanto en el caso de capturas de red como de botella. Con las muestras analizadas, se pudieron registrar 12 eventos FAN en el transcurso de 11 años, involucrando a 23 taxa, repartidos homogéneamente entre diatomeas y dinoflagelados, 4.0% reportados como tóxicos o nocivos. Por otra parte, de los 641 taxa registrados para la región de estudio, 54 (8.4%), principalmente dinoflagelados, están señalados en la literatura como tóxicos o nocivos, por lo cual por ahora únicamente pueden ser considerados potencialmente nocivos para la bahía de Acapulco.

Entre los florecimientos registrados desde el año 2000, los siguientes diez taxa se consideran tóxicos o nocivos: Chaetoceros curvisetus (Fig. 116), Leptocylindrus minimus (Fig. 146), Pseudo-nitzshia cf. pseudodelicatissima (Fig. 126), Akashiwo sanguinea (Fig. 130), Cochlodinium polykrikoides (Fig. 150), Gymnodiniumcatenatum (Fig. 151), Neoceratium furca (Figs. 134-135), Prorocentrum micans (Figs. 140-141) Pyrodinium bahamense var. compressum (Figs. 154-155) y Scripsiella trochoidea (Fig. 156). Dos de ellos: Gymnodinium catenatum y Pyrodiniumbahamense var. compressum son productores de saxitoxinas y causan alta toxicidad en diversas partes del mundo. Sin embargo, P. bahamense var. compressum ha sido el que en Acapulco, ha ocasionado los mayores problemas de salud pública. Durante un FAN ocurrido a finales de 1995 e inicios de 1996, en las costas de los estados de Guerrero y Michoacán, incluyendo la bahía de Acapulco, se registraron valores de saxitoxinas en el bivalvo Ostrea iridiscens, de hasta 6,337 mg STXeq 100g^-1, causando varias personas intoxicadas y seis muertes (Orellana et al., 1998). Asimismo de agosto de 2001 a febrero de 2002, P. bahamense produjo otro FAN con densidades de hasta 3 x 10⁶ Céls. L^-1, junto con G.catenatum yProrocentrum sp., causando concentraciones de saxitoxinas en bivalvos de hasta 7,309 mg STXeq 100g ^-1, provocando el envenenamiento de más de 100 personas, nueves fallecimientos, 180 días de veda y 48 t de peces muertos (Ramírez-Camarena et al., 2004). Los últimos FAN de este dinoflagelado registrados en la bahía, ocurrieron durante el desarrollo del presente estudio, en el periodo comprendido entre julio/2010 a enero/2011. El primero acontecido en julio, fue intenso con concentraciones de hasta 773.5 x 10³ Céls. L-1 en el centro de la bahía, a 3 m de profundidad; con valores máximos de toxicidad de 2,092 µgSXTeq 100g^-1 de carne con bioensayo con ratón registrados el día 8 de julio de 2010 (Anónimo, 2010a) y de 894.57 µgSXTeq 100g^-1 de carne por HPLC, el 24 de julio de 2010 (Gárate-Lizárraga et al., 2012). En septiembre las concentraciones de células disminuyeron a un promedio de 823 Céls. L^-1, con los valores más altos encontrados a 10 m de profundidad; aunque se continuó registrando valores de toxicidad todavía altos, de 100 µgSXTeq 100g^-1 de carne con bioensayo con ratón, el 4 de octubre de 2010 (Anónimo, 2010a). En noviembre se presentó nuevamente un incremento de la especie con densidades de 12.3 y 16.5 x 10³ Céls. L^-1, a 5 y 10 m en las localidades Sinfonía y Pta. Bruja, respectivamente, y valores de saxitoxinas de hasta 739 µgSXTeq 100g^-1 de carne con bioensayo con ratón, el 12 de noviembre de 2010 (Anónimo, 2010a). Este incremento es considerado como un nuevo evento que se gestó en el exterior de la bahía, toda vez que coincidió con un FAN de mayor magnitud, ocurrido a lo largo de la costa grande del estado de Guerrero, durante diciembre de 2010 (Gárate-Lizárraga et al., 2011), el cual estuvo conformado por cuatro especies de dinoflagelados, dando valores de toxicidad de hasta 536 µgSXTeq 100g^-1 de carne con bioensayo con ratón. En la región de estudio, P. bahamense var. compressum, continuó presentándose hasta enero de 2011, en las estaciones ubicadas al E de la bahía, aunque ya no se reportaron valores de saxitoxinas por arriba de los 80 µgSXTeq 100g^-1 de carne. Durante todo el periodo en que P. bahamense var. compressum estuvo presente en la Bahía de Acapulco (julio 2010 a enero 2011), la densidad de células fue suficientemente alta (> 5x10³ Céls. L^-1), para considerarlo un FAN, y las concentraciones de toxinas alcanzadas, guiaron a la veda en la extracción de moluscos hasta el 12 de noviembre de 2010.

Otro dinoflagelado tóxico productor de saxitoxinas es Gymnodinium catenatum, que estuvo presente en Acapulco durante todos los muestreos con abundancias que variaron de 20 a 188.7 x 10³ Céls. L^-1. En la época de secas (octubre de 2010 a mayo de 2010), los mencionados valores fueron menores a 4x10³ Céls. L^-1, pero a principios de la época de lluvias (julio) incrementó su abundancia llegando casi a 10x10³ Céls. L^-1, coincidiendo el comportamiento de su profusión con el FAN de Pyrodinium bahamense var. compressum. En septiembre sus abundancias decayeron hasta un promedio de 129 Céls. L^-1, al igual que Pyrodinium bahamnese; repuntando en el mes de noviembre (188.7 x 10³ Céls. L^-1), por lo que seguramente esta especie contribuyó también en las concentraciones de saxotoxinas alcanzadas en los moluscos bivalvos (392-739 μgSTXeq/100g^-1, el día 12 de noviembre de 2010; Anónimo, 2010a). En enero de 2011 los valores bajaron nuevamente aunque en algunos sitios fueron mayores de 5x10³ Céls. L^-1, con las cantidades más altas entre los 3 y 5 metros de profundidad.

Grupos importantes adicionales registrados en Acapulco y también considerados organismos tóxicos, correspondieron a los dinoflagelados del género Karenia, de los cuales se encontraron ocho taxa en la Bahía de Acapulco: Karenia asteriochroma (Fig. 92), K. bicuneiformis (Fig. 157), K. cf. brevis (Fig. 60), K. brevisulcata (Fig. 93), K. mikimotoi (Fig. 158), K. papillonacea (Figs. 159-160), K. selliformis (Fig. 161) y Karenia sp. 1 (Fig. 162). Las representantes más comunes en Acapulco fueron: K. mikimotoi y K. selliformis, alcanzando densidades de hasta 1.8 x 10³ Céls. L^-1 en agua superficial (1-3m). Otra de las especies interesantes, que constituyó además un nuevo registro para el PM, fue K. asteriochroma. Estimando el valor de 5 x 10³ Céls .L^-1, como límite para considerar la abundancia de Karenia como FAN (Lansberg & Steidinger, 1998), y sabiendo que K. breve, K. mikimotoi y K. selliformis son ictiotóxicas (productoras de hemolisinas y gimnodiminas), se puede afirmar que tales especies representan un riesgo para la salud en la Bahía de Acapulco, sobre todo porque se les ha encontrado junto con Gymnodinium catenatum.

CONCLUSIONES

Como conclusión cabe aseverar que la ficoflora planctónica y ticoplanctónica de Acapulco es rica (641 taxa) y compleja, siendo importantes los dinoflagelados, tanto tecados como desnudos, así como las diatomeas. La alta biodiversidad fitoplanctónica encontrada fue todavía más sorprendente, cuando al compararla con otras seis bahías ubicadas en el PM, resultó ser la de mayor riqueza e incluso semejante a la reportada en los golfos de California y Tehuantepec, regiones más extensas y dinámicas desde el punto de vista oceanográfico.

Es interesante que solo 27 taxa mostraron tener una frecuencia de aparición mayor de 50%, lo que evidencia la sucesión de distintas comunidades fitoplanctónicas a lo largo de los 10 años de periodo de estudio. El hecho de que la mayoría de las especies sean escasas o raras, muestra que la alta riqueza de algas fitoplanctónicas en Acapulco, es resultado en parte, del hecho de que las especies dominantes sean muy pocas y con baja abundancia, lo que permite la expresión de un gran número de taxa en la bahía. Dicho hallazgo parece no concordar con la idea de que Acapulco sea un ambiente altamente eutrofizado por efectos antropógenas. Otra diferencia importante del área de estudio con respecto a otras regiones del PM es su mayor proporción de taxa de Dinophyta en comparación con las diatomeas (los grupos mayoritarios en el fitoplancton marino), lo cual además también fue registrado por Rojas-Herrera et al. (2012).

Con base en el análisis del esfuerzo de muestreo realizado, se puede concluir que la captura con botella permitió obtener una representación fiel de la riqueza de especies del sistema y afirmar que básicamente ya se tiene un conocimiento bastante completo de la riqueza fitoplanctónica de la bahía, sin embargo todavía es necesario enfocar un estudio específico sobre fitoflagelados y picoplancton para completar el listado. Por otra parte, el alto número de especies fitoplanctónicas, registradas únicamente a través de las colectas con red, evidenció que dadas las variaciones de las condiciones ambientales que pueden ocurrir en la bahía, para llegar a conocer cabalmente a las especies que habitan en Acapulco, además de realizar trabajo intensivo durante ciclos anuales o bimestrales, son necesarios los estudios a largo plazo, como los que se han realizado a través de más de 10 años, por personal del Laboratorio de Fitoplancton Marino y Salobre de la UAM-Iztapalapa.

Por otra parte el hecho de haber encontrado varios taxa tanto de diatomeas, como de dinoflagelados, reconocidos como especies oceánicas, incluso algunas de las cuales han sido localizadas en zonas oceánicas muy profundas, es indicativo de la intrusión de agua oceánica a la región de estudio, posiblemente por su cercanía de la Trinchera Mesoamericana y por efecto del patrón de corrientes modelado para la bahía, el cual produce la entrada de una corriente subsuperficial por la porción occidental, que circula en su interior y sale por la parte oriental. Esta mezcla de masas de aguas costeras y oceánicas, contribuye a sumar elementos de comunidades de distinta estirpe, lo que conlleva a explicar la alta riqueza fitoplanctónica encontrada en su interior; pero además la intrusión de agua oceánica más oligotrófica, puede influir también en el estado trófico de la bahía, posibilitando la expresión de un mayor número de especies, en lugar de la dominancia permanente de solo algunas, como ocurre en cuerpos de agua eutróficos.

No obstante lo anterior, con base en la idea de Margalef (1978), acerca de que en el ambiente marino, las colonias o cenobio mucilaginosos se desarrollan primordialmente en condiciones de eutrofización, debido a que el mucílago pone resistencia a la difusión de los nutrientes desde el ambiente hasta las células. El hallazgo de los taxa Phaeocystis sp. y Planktoniella muriformis en la bahía, indican también que en ciertos momentos las concentraciones de nutrientes y materia orgánica en la región de estudio son altas (aunque esto no siempre se refleje en las concentraciones de nutrientes medidas en el agua).

La eutrofización de la bahía de Acapulco ocurre principalmente en la época de lluvias, debido a las descargas de arroyos temporales de aguas negras que bajan desde las montañas. Lo anterior es evidente al observarse que los niveles de fosfatos se elevan considerablemente justo en los meses de julio-agosto (época de lluvias), mientras que la salinidad disminuye, y no es sino hasta el inicio de las secas que se incrementan las formas nitrogenadas.

Los procesos de eutrofización son importantes considerando los riesgos ambientales y a la salud provocados por los FAN, dado el elevado número de especies potencialmente nocivas registradas en la bahía de Acapulco (50 taxa), así como el registro de 23 taxa formadores de florecimientos entre los cuales hay especies consideradas como tóxicas o nocivas, tanto de dinoflagelados (Gymnodinium catenatum, Pyrodinium bahamense var. compressum, Akashiwo sanguinea, Cochloldinum polykrikoides y Karenia spp.) como de diatomeas (Pseudo-nitzschia spp.).

Asimismo el hallazgo de especies de Euglenophyta, como Euglena pascheri, indicadora de presencia de materia orgánica, asociada a la localidad "La Naval", en la cual el tiempo de resilencia del agua es mayor, es indicativo de la entrada de aguas negras a la bahía. Por el contrario, el hallazgo de relaciones simbióticas de cianofitas fijadoras de nitrógeno en o sobre dinoflagelados y diatomeas, así como del consorcio Leptocilindrus mediterraneus–Solenicola setigera, podrían por el contrario indicar limitaciones de compuestos nitrogenados, especialmente nitratos, en ciertos momentos.

Las anteriores condiciones contrastantes permiten suponer que los niveles de eutrofización en la bahía seguramente serian más elevados de no ser por un efecto combinado entre el "lavado" que juegan las corrientes marinas que entran y salen de la bahía, y el papel depurador que juega su comunidad fitoplanctónica. Ello nos lleva a plantear la hipótesis de que la bahía de Acapulco presenta una alta capacidad de resilencia, entendida como aquello que permite a un sistema, dentro de ciertos límites, regresar a un estado anterior después de sufrir una perturbación, es decir la capacidad que posee un ecosistema para absorber el estrés y poder seguir proporcionando beneficios. Lo que aquí resulta más interesante, es que se ha sugerido que la resilencia depende, al menos en parte, de la diversidad de los organismos y la heterogeneidad de sus funciones biológicas (Anónimo, 1996), por ello podemos inferir que la alta riqueza fitoplanctónica de Acapulco, no solo vista como el alto número de especies registradas, sino también como su complejidad en términos de la alta diversidad de funciones, considerando el predominio de dinoflagelados y la diversidad de tipos de nutrición y relaciones interespecíficas (autótrofos, mixótrofos, heterótrofos, simbiontes y parásitos), y de niveles de organización, debe estar relacionada con su alta capacidad de resilencia. Lo anterior marca una línea de investigación importante a seguir en este tenor, con la idea de que a través del estudios florísticos, en combinación con aspectos ecológicos de las comunidades y ambientales del sistema, dar elementos para conocer el estado de salud de la bahía en su justa dimensión y propiciar su conservación, disminuyendo la intensidad de los factores que causan su perturbación. Tales acciones requieren cierta urgencia, porque se ha señalado que la estabilidad en un sistema de transición, como lo es la bahía de Acapulco, se vuelve frágil por los acelerados cambios originados por el hombre y cuando dichas perturbaciones traspasan cierto umbral, provocando cambios cualitativos en las comunidades, los impactos se vuelven irreversibles (Anónimo, 1996).

AGRADECIMIENTOS

LITERATURA CITADA

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