Distribución de algunos hongos gasteroides (Agaricomycetes) en la planicie central del Desierto Sonorense

Distribution of some gasteroid fungi (Agaricomycetes) in the central plains of the Sonoran Desert

Martín Esqueda^1*, Aldo Gutiérrez¹, Martha L. Coronado², Marcos Lizárraga³, Tania Raymundo⁴, Ricardo Valenzuela⁴

¹ Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C. Apartado postal 1735, 83000 Hermosillo, Sonora, México.

³ Universidad Autónoma de Cd. Juárez. Anillo Envolvente Pronaf y Estocolmo s/n, Cd. Juárez, Chihuahua, México, 32300.

⁴ Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, IPN. Apartado postal 256, Centro Operativo Naranjo, Col. Santa María la Rivera, 02600, México, D.F.

*Autor para correspondencia:
Martín Esqueda esqueda@ciad.mx

Recibido 13 de Febrero 2012;
Aceptado 20 Agosto 2012.

In this research 32 species of gasteroid fungi (Agaricomycetes) of 10 locations in the central plains of the Sonoran Desert during the four seasons in three types of vegetation were studied. The orders included are: Agaricales: (26 spp.) and Geastrales (6 spp.). Tulostoma, Geastrum and Disciseda were the genera well represented. New records for Mexico are: Geastrum mammosum and Tulostoma subsquamosum. The highest number of species was observed in winter (26) and spring (13). The greatest diversity was recorded in microphyllous desert scrub (26 spp.), followed by sarcocaule scrub (21) and mezquital (17).

Key words: Tulostoma, Geastrum, taxonomy, chorology.

Resumen

En la presente investigación se estudiaron 32 especies de hongos gasteroides (Agaricomycetes) de 10 localidades de la planicie central del Desierto Sonorense, durante las cuatro estaciones del año, en tres tipos de vegetación. Los órdenes comprendidos son: Agaricales (26 spp.) y Geastrales (6 spp.). Tulostoma, Geastrum y Disciseda fueron los géneros mejor representados. Nuevos registros para México son: Geastrum mammosum y Tulostoma subsquamosum. El mayor número de especies se observó en inverno (26) y primavera (13). La mayor diversidad fue en el matorral desértico micrófilo (26 spp.), seguido por el matorral sarcocaule (21) y del mezquital (17).

Palabras clave: Tulostoma, Geastrum, taxonomía, corología.

Introducción

El Desierto Sonorense (DS) es uno de los biomas más importantes de América del Norte y abarca desde el suroeste de Estados Unidos hasta el noroeste de México. Las cuatro subdivisiones de la vegetación del DS en Sonora son: el Altiplano de Arizona, la Costa Central del Golfo, el Valle del Río Colorado Bajo y las Planicies de Sonora (Shreve y Wiggins, 1964); esta última es exclusiva del Estado con una elevación entre 100 y 750 msnm (INEGI, 2000), donde se realizó el presente estudio. La vegetación predominante es matorral sarcocaule en la sierra y mezquital en la planicie.

El objetivo del presente trabajo es continuar el estudio de los hongos gasteroides en las zonas áridas, particularmente en la región central de la planicie del Desierto Sonorense, en donde todavía su conocimiento es limitado.

Materiales y métodos

El muestreo se realizó en la planicie central del Desierto Sonorense, perteneciente a la ecorregión 10.2.2.7 según CONABIO (2008), en tres tipos de vegetación: matorral desértico micrófilo, mezquital y matorral sarcocaule determinados con base en INEGI (2000). Se hicieron cuatro muestreos, uno por estación del año en 10 localidades (Tabla 1), las cuales se referenciaron con un GPS Garmin eTrex Vista HCx, utilizando el Datum WGS84 como procesador de imágenes digitales.

Debido a que 31 de los 32 taxones determinados son terrícolas, se analizaron algunos parámetros fisicoquímicos del suelo que pueden influir sobre el crecimiento y desarrollo de hongos gasteroides: pH, porcentaje de materia orgánica total, nitratos, fosfatos, conductividad eléctrica y textura, siguiendo la metodología propuesta por Castellanos et al. (2000). Se analizaron 10 submuestras recolectadas al azar por localidad de aproximadamente 4 kg, a una profundidad entre 5 y30 cm.

Los hongos recolectados se registraron directamente en el campo, siguiendo las técnicas convencionales y se herborizaron en el laboratorio. Las preparaciones microscópicas se realizaron con cortes a navaja del basidioma, montados en KOH 5 %, azul de algodón en lactofenol, solución de Melzer y observadas bajo el microscopio óptico (MO). La identificación fue con base en bibliografía específica. Se siguió el sistema de clasificación de Kirk et al. (2008). En algunas especies de Disciseda y Tulostoma se hicieron observaciones bajo el microscopio electrónico de barrido (MEB), empleando la técnica de punto crítico (Moreno et al., 1995).

Resultados y discusión

Se determinaron 32 especies de hongos gasteroides, de los cuales 2 y 7 son nuevos registros para la micobiota mexicana y sonorense respectivamente (Tabla 2). En el orden Agaricales, la familia Agaricaceae presentó 12 géneros y 26 especies; mientras que en Geastrales, la familia Geastraceae sólo un género y seis taxones. En general, los géneros Tulostoma (9 spp.), Geastrum (6 spp.) y Disciseda (5 spp.) fueron los mejor representados.

Battarrea phalloides se encontró en mezquital, matorral sarcocaule y matorral desértico micrófilo sólo en invierno. El ejemplar más grande de esta especie, con 65 cm de altura fue recolectado en el estero de Tastiota, Sonora por Esqueda et al. (2002). Battarreoides diguetii se observó en primavera e invierno en matorral sarcocalule y matorral desértico micrófilo. Bovista aestivalis se encontró en los tres tipos de vegetación aunque sólo en invierno. Este taxón se caracteriza por su exoperidio granuloso a espinoso, con un cordón micelial conspicuo y persistente y por basidiosporas de 4-5 µm diám., lisas o verrucosas bajo MO.

Calvatia bicolor mostró una distribución restringida a la localidad 9, con matorral desértico micrófilo, en primavera. Este trabajo sigue el criterio de Kreisel (1992), quien ubicó este taxón en la sección Lanopila de dicho género. Se caracteriza por la gleba de color marrón oscuro, persistente, compacta a algodonosa, así como por la ausencia de subgleba y cordón micelial (Moreno et al., 2007). Calvatia fragilis se observó también con una distribución restringida a la localidad 4, con matorral sarcocaule en otoño. Contrariamente, C. pygmaea se registró en siete localidades, las cuatro estaciones del año y en los tres tipos de vegetación. El conocimiento sobre su distribución a nivel mundial está circunscrito a Argentina, Bolivia y México (Baja California Sur y Sonora) (Moreno et al., 2007). Parece ser una especie común en regiones con matorral xerófilo asociada con Bursera, Parkinsonia y Olneya.

Cyathus stercoreus se encontró únicamente en matorral desértico micrófilo durante invierno. Previamente ha sido recolectada en Sonora en diversos tipos de vegetación como matorral espinoso, selva baja caducifolia, bosque de encino y bosque de pino (Esqueda et al., 2000). De Disciseda se encontraron cinco especies, todas previamente registradas de Sonora en diversos tipos de vegetación, principalmente en matorral xerófilo (Pérez-Silva et al., 1994; Moreno et al., 2007). La mayoría de las especies se recolectaron en invierno y verano, aunque D. stuckertii generalmente en primavera en los tres tipos de vegetación, pero ningún taxón en otoño. Disciseda bovista se caracteriza por sus esporas con verrugas evidentes bajo MO. Puede confundirse con D. candida y D. hyalothrix, diferenciándose la primera por sus esporas de menor tamaño de 4-5 µm diám., con una ornamentación menos marcada y capilicio poroso, mientras que la última se caracteriza por sus esporas de 8-11 µm diám., con verrugas piramidales aparentemente fusionadas en el ápice con pedicelo hasta de 18 μm de longitud (Ochoa & Moreno, 2006). En México, D. bovista se ha registrado de Baja California, Chihuahua y Sonora (Moreno et al., 2007, 2010), donde se ha observado en varios tipos de vegetación. Disciseda verrucosa se reconoce fácilmente al MO por sus esporas conspicuamente ornamentada por estructuras digitiformes, usualmente curvados en el ápice (Moreno et al., 2007). En el Continente Americano únicamente se ha citado para Chihuahua y Sonora (Moreno et al., 2010), de diversas regiones áridas y semiáridas.

Endoptychum arizonicum presentó una distribución amplia en el DS, observándose en todas las localidades muestreadas con excepción de Nacapule, principalmente en invierno. Aunque a nivel mundial el conocimiento sobre su distribución está delimitado a Estados Unidos, México, Argentina e Italia, se encuentra bien representado en las regiones áridas de Sonora (Moreno et al., 2007). Podaxis pistillaris se recolectó en la mayoría de las localidades, en mezquital, matorral sarcocaule y matorral desértico micrófilo a lo largo del año con excepción del verano. Este taxón es emblemático dentro de la micobiota sonorense por su amplia distribución y variabilidad morfológica (Esqueda et al., 2010). El conocimiento sobre la distribución de Schizostoma laceratum en México, se encuentra limitado a Baja California, Chihuahua y Sonora (Moreno et al., 2010). Se recolectó en mezquital, matorral sacocaule y matorral desértico micrófilo principalmente en primavera.

El género mejor representado en el Desierto Sonorense fue Tulostoma con nueve especies (Tabla 2), todas con una distribución restringida a 1 ó 2 localidades, con excepción de T. xerophilum en tres localidades. Casi todos los basidiomas se recolectaron en invierno, excepto T. pulchellum en verano y T. xerophilum en otoño e invierno. Todas las especies determinadas están previamente registradas para Sonora, principalmente en las regiones áridas y semiáridas por Esqueda et al. (2004), excepto T. subsquamosum, la cual se cita por primera vez para la micobiota mexicana, en matorral desértico micrófilo. En México, Sonora es donde se tiene el mayor número de registros para Tulostoma con 27 especies (Esqueda et al., 2010).

Tulostoma albicans se reconoce por su exoperidio delgado pero claramente membranoso, ostiolo circular y basidiosporas lisas o asperuladas bajo MO; en el MEB, la  ornamentación está constituida por pequeñas verrugas irregulares, algunas de las cuales se unen (Wright, 1987). Tulostoma involucratum se caracteriza por su exoperidio delgado pero claramente  membranoso, ostiolo tubular y esporas equinuladas bajo MO, con un conocimiento limitado sobre su distribución a nivel mundial (Wright, 1987). Tulostoma leisporum presenta esporas lisas bajo el MO y rugosas en el MEB; se ha recolectado en diversas ocasiones en matorral desértico micrófilo de Sonora (Esqueda et al., 2004, 2006). Tulostoma macrosporum se identifica fácilmente por el tamaño de sus esporas, de 8-12 µm de diámetro (Wright, 1987; Esqueda et  al., 2004).

Tulostoma nanum se recolectó en matorral sarcocaule y desértico micrófilo durante el invierno. Previamente registrada para Sonora (Esqueda et al., 2000). Tulostoma obesum se reconoce por su basidioma robusto y sus esporas lisas bajo MO y MEB. En México se ha citado para Baja California (Ochoa y Moreno, 1996) y Sonora (Esqueda et al., 2004). Tulostoma pulchellum es fácilmente determinado por su exoperidio membranoso, estoma escutelado y fimbriado, y basidiosporas densamente verrucosas bajo MEB. Tulostoma subsquamosum se registra por primera vez para la micobiota de México y se caracteriza por su exoperidio membranoso, ostiolo tubular, estípite escamoso y basidiosporas equinuladas frecuentemente independientes, mientras que en T. squamosum generalmente las espinas de las basidiosporas se fusionan en el ápice y se observan reticuladas. Esta diferencia en la ornamentación esporal permite la separación entre estos dos taxones. Tulostoma xerophilum se observó en los tres tipos de vegetación principalmente en invierno. Se caracteriza por su exoperidio membranoso, estoma tubular y esporas asperuladas bajo MO. Se ha citado para Estados Unidos, España y México (Wright, 1987; Esqueda et al., 2004).

El segundo género mejor representado fue Geastrum con seis taxones (Tabla 2). Geastrum fornicatum fue la única especie recolectada en las cuatro estaciones del año, aunque restringida a una localidad con vegetación de mezquital. La distribución más amplia correspondió a G. kotlabae en cinco de las 10 localidades estudiadas, en vegetación de mezquital, matorral sarcocaule y matorral desértico micrófilo. Geastrum arenarium fue citada por vez primera para la micobiota de México de la Reserva Forestal Ajos-Bavispe, en vegetación de mezquital (Esqueda et al., 2009). En el Desierto Sonorense ha sido observado en matorral sarcocaule y matorral desértico micrófilo. Geastrum corollinum se recolectó sólo en la localidad Tuape, en matorral desértico micrófilo; previamente había sido registrada en bosque de pino-encino en Baja California (Ochoa y Moreno, 2006) y Sonora (Esqueda et al., 2003).

Geastrum mammosum se observó restringido a matorral desértico microfilo, recolectándose únicamente en primavera. Este taxón se caracteriza por su estoma fibriloso, basidioma higroscópico y saco esporífero sésil; constituye la primera cita para México. Está ampliamente distribuida en el sur de Estados Unidos: Arizona, Nuevo México y Texas (Long y Stouffer, 1948). Geastrum schmidelii se registró por primera vez para la micobiota de México, en la Reserva de la Biosfera El Pinacate y Gran Desierto de Altar, en mezquital durante otoño e invierno (Esqueda et al., 2006). En la planicie del Desierto Sonorense se encontró en matorral desértico micrófilo y sarcocaule, en invierno y primavera.

Se encontró un promedio de 10 especies de hongos gasteroides por sitio, sobresaliendo las localidades Ejido Francisco Villa, La Pintada y San Luis con 13 taxones cada una; todas ellas con matorral sarcocaule y en el otro extremo, Cañón de Nacapule con una sola especie (D. bovista) y el mismo tipo de vegetación (Tabla 2). El matorral sarcocaule se encontró en Cañón de Nacapule, Ejido Francisco Villa, La Pintada y Maytorena, conformado por Bursera spp., Jatropha spp., Cercidium floridum, Fouquieria splendens y Prosopis glandulosa var. torreyana, con temperaturas medias anuales entre 18 y 24 °C, y precipitación total anual inferior a 400 mm (Shreve y Wiggins, 1964; INEGI, 2000).

La vegetación de mezquital se registró en las localidades El Apache, Las Ánimas y El Papalote, con climas muy secos, secos y semisecos, con temperatura media anual de 18 a 24 °C y lluvia total anual de 180 a 400 mm. Se caracteriza por la dominancia de diferentes especies de mezquites como Prosopis glandulosa, P. glandulosa var. torreyana y P. velutina, acompañadas por otros arbustos espinosos e inermes que también se encuentran en los matorrales micrófilo y sarcocaule (INEGI, 2000).

La época del año donde se colectó un mayor número de especies fue en invierno (26 spp.), seguido por primavera (13 spp.), verano (11 spp.) y otoño (10 spp.). El clima presente en las localidades de estudio es del tipo muy secos, secos y semisecos, con alta temperatura y baja precipitación. La mayor parte de los suelos son unidades de litosol y regosol, caracterizadas por su incipiente desarrollo debido a las condiciones climáticas como la lluvia escasa y la evapotranspiración alta. En las localidades de La Pintada y Ejido Francisco Villa, la roca madre se encuentra a menos de 50 cm de profundidad (INEGI, 2000).

El pH del suelo fluctuó desde 6.3 hasta 7.9 en la Localidad 1 con vegetación de matorral sarcocaule y la Localidad 9 con matorral desértico micrófilo respectivamente. Ocho de las 10 localidades presentaron un pH alcalino, mayor o igual a 7.4. Esqueda et al. (2000) registraron un pH promedio de 7.5 y 7.6 en sitios con matorral subinerme y matorral espinoso respectivamente, para diversas especies de hongos gasteroides en Sonora. En todas las áreas la conductividad eléctrica fue menor a 1.3 dS m^-1, por lo cual no existe exceso de sales solubles en ninguna localidad, ya que el valor crítico es 4 dS m^-1 (Castellanos et al., 2000). Aún cuando Shreve y Wiggins (1964) mencionan que una de las peculiaridades mejor conocidas de los suelos del desierto, es su alto contenido en sales solubles como calcio, cloruros y sodio. Los valores de materia orgánica total (MOT) variaron de 0.5 (Localidad 8) a 3.2 (Localidad 1). En otro sitio del Desierto Sonorense con matorral desértico micrófilo se registró de 2.0 a 2.5 % de MOT en suelo asociado con Geastrum spp. (Esqueda et al., 2003).

En general el contenido de nitratos fue bajo, con excepción de la Localidad 2, con un valor alto de 38.9 mg kg^-1 (Tabla 3). En otros sitios del territorio sonorense con hongos gasteroides en matorral subinerme, matorral desértico micrófilo y matorral espinoso se han registrado contenidos de nitratos de 1.5, 1.6 y 6.1 mg kg^-1 respectivamente (Esqueda et al., 2000, 2003). El contenido de fosfato varió de 12.1 (Localidad 9) a 125.1 mg kg^-1 (Localidad 2). Esqueda et al. (2000), en un gradiente de vegetación en Sonora con 77 especies de hongos gasteroides determinaron desde 4.2 hasta 32.6 mg kg^-1 de fosfatos. Siete localidades presentaron un suelo con textura franco-arenosa y tres con textura arenosa, es decir moderadamente gruesa y gruesa respectivamente. Estos tipos de textura se han observado asociados con hongos gasteroides en estudios previos en Sonora (Esqueda et al., 2000, 2003, 2011).

Con base en el presente estudio, en total se han registrado 1 28 especies de hongos gasteroides (Agaricomycetes) para Sonora. Así, el 12.8 y 71 % están registradas para Sonora, con base en 1,000 y 180 especies a nivel mundial (Kirk et al., 2008) y nacional (Guzmán, 1998) respectivamente, siendo la Entidad Federativa donde se conoce la mayor diversidad de este grupo de hongos en México.

Agradecimientos

Los autores agradecen a CONABIO (proyecto GT016) por el financiamiento del presente estudio. RV agradece al IPN y a la COFAA el apoyo otorgado a sus investigaciones.

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