Estatus micorrízico de Jacaratia mexicana y hongos formadores de micorriza arbuscular presentes en selvas bajas caducifolias del Golfo de México
Mycorrhizal status of Jacaratia mexicana and presence of arbuscular mycorrhizal fungi in dry deciduous forests of the Gulf of Mexico
Ramón Zulueta Rodríguez1, Lucía Varela2, Sergio Aguilar Espinosa3, Dora Trejo Aguilar1 y Liliana Lara Capistrán1
1 Laboratorio de Organismos Benéficos, Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Veracruzana, Campus Xalapa. Circuito Universitario Gonzalo Aguirre Beltrán s/n, C.P. 91090, Zona Universitaria. Xalapa, Veracruz, México.
2 Hongos y Derivados S.A. Acueducto Molino del Rey Manzana A Lote 20, Vista del Valle, Naucalpan 53278, Estado de México, México.
]]> 3 Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad de Colima, km 40 autopista Colima–Manzanillo 28100. Tecomán, Colima, México.
* Autor para correspondencia:
Ramón Zulueta Rodríguez rzulueta36@hotmail.com
Recibido 8 de marzo 2009.
Aceptado 19 de abril 2010.
Abstract
We evaluated the mycorrhizal status of Jacaratia mexicana A. DC. and the presence of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) in three patches of dry deciduous forests located on the slope of the Gulf of Mexico. There were no mycorrhizal structures in any of the materials collected in field, and therefore the susceptibility of this specie to AMF was determined. The study revealed the presence of arbuscles and vesicles 15 days after inoculation. Six morphospecies were identified: Glomus intraradices, G. constrictum,G. sinuosum, Glomus sp. 1, Glomus sp. 2. and Entrophospora infrequens. The only related morphospecies in sampled sites were G. intraradices and G. sinuosum, and they were also fairly abundant in Veracruz (8, 870 and 5), Campeche (958 and 448) and Yucatán (3, 708 and 16). All of them have not been reported associated with J. mexicana in our country before.
]]> Key words: Caricaceae, mutual symbiosis, facultative species.
Resumen
Se evaluó el estatus micorrízico de Jacaratia mexicana A. DC. y la presencia de morfoespecies de hongos micorrízico arbusculares en tres manchones de Selva Baja Caducifolia ubicados en la vertiente del Golfo de México. En ninguno de los materiales recolectados en campo se encontraron estructuras micorrízicas, y por ello se determinó la susceptibilidad de esta caricácea a la colonización radical en invernadero. La formación de hifas, arbúsculos y vesículas fue evidente a los 15 días después de la inoculación. Por otro lado, se identificaron seis morfoespecies: Glomus intraradices, G. sinuosum, G. constrictum, Glomus sp. 1, Glomus sp. 2 y Entrophospora infrequens. Las dos primeras no sólo fueron las únicas morfoespecies afines en los sitios muestreados (G. intraradices y G. sinuosum), sino también las más abundantes en Veracruz (8, 870 y 5), Campeche (958 y 448) y Yucatán (3, 708 y 16). Todas ellas se reportan por vez primera asociadas a J. mexicana en nuestro país.
Palabras clave: Caricaceae, simbiosis mutualista, especie facultativa.
Introducción
En casi todos los ecosistemas naturales del mundo donde se desarrolla una comunidad vegetal, la mayor parte de sus componentes mantienen una relación muy estrecha con los hongos del suelo, con los cuales a menudo establecen una simbiosis mutualista (Amaranthus y Steinfeld, 2005; Bashan et al., 2007). Tal es el caso de los hongos micorrízico arbusculares (HMA) que destacan por su universalidad (Reinhart y Callaway, 2006; Warnock et al., 2007). Al respecto, numerosas investigaciones han mostrado que los HMA pueden ser determinantes en la funcionalidad y la composición de las comunidades vegetales (Rillig, 2004; Fitter, 2005), de tal manera que la identificación y estudio de los distintos HMA presentes en un sitio dado son temas de gran importancia ecológica (Helgason et al., 1998; Husband et al., 2002).
Sin embargo, la milenaria coexistencia de estos microorganismos en las áreas del trópico seco se encuentra amenazada por la indiscriminada deforestación (Geist y Lambin, 2002; Sanchez–Azofeifa et al., 2005), situación que también enfrentan las selvas bajas caducifolias (SBC) de nuestro país al registrar una de las tasas más altas de conversión a otros usos, que han disminuido su extensión de 8.3%, el porcentaje de vegetación tropical más alto en México (Masera et al., 1992; Trejo, 1998) a sólo 3.7% (Trejo y Dirzo, 2000). De este modo, los regímenes de perturbación y pérdida acelerada de hábitats existentes aumentan la mortalidad y reducen las tasas de reproducción de las plantas (Fahrig, 2003), lo cual sin duda alguna también incide sobre las poblaciones naturales de Jacaratia mexicana A. DC., un elemento arbóreo típico de nuestras selvas secas cuyas posibilidades de supervivencia pueden disminuir notablemente por presiones antrópicas desmedidas. En consecuencia, y tras considerar que los HMA pueden ser trascendentes en el establecimiento de las especies vegetales y que hasta el momento no hay reportes de su asocio con estos microorganismos, los objetivos de este estudio fueron evaluar el estatus micorrízico de J. mexicana y determinar las morfoespecies de HMA presentes en su rizósfera en tres relictos de SBC ubicados en la vertiente del Golfo de México.
]]> Materiales y métodos
Estatus micorrízico de Jacaratia mexicana
Durante los meses de enero, marzo, mayo y julio de 1999 se recolectaron raicillas de diez individuos silvestres maduros de J. mexicana (≥ 15 cm de diámetro a la altura del pecho, 0–20 cm de profundidad) en cada uno de los relictos de SBC situados en la porción central del estado de Veracruz, México: La Bandera (19° 27' 50" de latitud norte y 96° 33' 12" de longitud oeste), Plan de la Higuera (19° 26' 30'' de latitud norte y 96° 32' 16'' de longitud oeste) y Palo Gacho (19° 23' 56'' de latitud norte y 96° 37' 53'' de longitud oeste). Se les fijó en formol, ácido acético y alcohol (FAA) y, a continuación, se realizó la técnica de clareo y tinción (Phillips y Hayman, 1970). Como en ninguno de los conteos realizados sobre las láminas portaobjetos (1,000) se determinó la presencia de hifas, arbúsculos o vesículas en el interior de las raicillas (McGonigle et al., 1990), se recurrió a la prueba de Tester et al. (1987) para comprobar la susceptibilidad de esta especie a la colonización micorrízica en invernadero. Para ello se sembraron semillas de J. mexicana en contenedores de polietileno que se mantuvieron bajo condiciones de invernadero, con temperatura media de 24 a 27°C y humedad relativa promedio entre 70 y 85%. Cuando las plántulas presentaron su primer par de hojas verdaderas se trasplantaron en grupos de 9 a 10 macetas de 2 kg de capacidad que contenían un sustrato preparado con suelo nativo y arena (1:1, v/v) pasteurizados mediante vapor (Brundrett et al., 1994; 1996). La inoculación se realizó con 10 g del consorcio micorrízico nativo MTZ–1 proporcionado por el Laboratorio de Organismos Benéficos de la Facultad de Ciencias Agrícolas de la Universidad Veracruzana, Campus Xalapa, integrado por propágulos infectivos de Glomus mosseae, Glomus macrocarpum, Glomus geosporum, Glomus sp., Gigaspora sp. y Acaulospora sp. Por último, cada 5 días se tomaron muestras de raíces de 10 plántulas (a los 5, 10, 15, 20 y 25 días después de la inoculación), y se realizó clareo y tinción (Phillips y Hayman, 1970), así como la determinación del porcentaje de colonización por el método de McGonigle et al. (1990).
Morfoespecies asociadas a Jacaratia mexicana
Los muestreos de suelo se efectuaron en tres sitios de la vertiente del Golfo de México sin perturbación evidente: Plan de la Higuera (Estado de Veracruz), Seybaplaya (Estado de Campeche) y Buctzotz (Estado de Yucatán) (Figura 1). Los aspectos ambientales, características físico–químicas de los suelos y especies vegetales dominantes se registran en la Tabla 1.
Toma de muestras
En cada uno de los sitios se tomaron muestras de rizósfera de 15 individuos de J. mexicana que se mezclaron y homogeneizaron. El material obtenido se guardó en bolsas las cuales se llevaron al laboratorio para iniciar la propagación de los hongos micorrízicos. (Gerdemann y Nicolson, 1963) más centrifugación en gradiente de sacarosa (20/60%) (Daniels y Skipper, 1982). El conteo de esporas se realizó en 100 g de suelo.
Propagación de HMA en cultivos trampa
El sustrato utilizado en las macetas de propagación (Morton, 1988; 1990) fue una mezcla 2:1 (v/v) del suelo rizosférico nativo de cada sitio de muestreo y arena de río (Hamel, 1996), esterilizada con vapor de agua (2 días x 1 hora a 90°C) (Brundrett et al., 1994; 1996) en un autoclave a 11–13 lb/pulg2 de presión. Estas se mantuvieron en invernadero durante seis meses, con plantas de Zea mays L., Phaseolus vulgaris L., Sorghum bicolor (L.) Moench., Medicago sativa L., Trifolium sp., Avena sativa L. y Jacaratia mexicana A. D.C. como hospederas.
Separación y cuantificación de esporas
]]> Las esporas fueron separadas de las macetas de propagación por el método de tamizado húmedo y decantación (Gerdemann y Nicolson, 1963) más centrifugación en gradiente de sacarosa (20/60%) (Daniels y Skipper, 1982). El conteo de esporas se realizó en 100 g de suelo.Identificación de morfoespecies
Se formaron grupos discretos de esporas con características morfológicas similares (Redecker, 2000), y la identificación de las morfoespecies se hizo bajo un microscopio compuesto utilizando las claves taxonómicas de Schenck y Perez (1990) y la página del INVAM (International Culture Collection of Arbuscular & Vesicular–Arbuscular Mycorrhizal Fungi, Red Mundial http://invam.caf.wvu.edu).
Las preparaciones permanentes depositadas en el Herbario XAL del Instituto de Ecología, A.C. (INECOL), con claves de referencia GlinV, GlsiV, GlconY y EnJnY, se hicieron con alcohol polivinílico lactoglicerol (PVLG) (Koske y Tessier, 1983) y PVLG más el reactivo de Melzer (Brundrett et al., 1994).
Resultados y discusión
En ninguna de las raíces de J. mexicana recolectadas en campo se observó la formación de estructuras de HMA durante los cuatro meses de muestreo, lo cual pudiera apuntar a que esta especie es facultativamente micorrízica y, por lo tanto, las plantas maduras no necesariamente requieren de esta simbiosis (Torti et al., 1997) aún bajo condiciones donde la carencia de fósforo hacia la planta es extrema (Tabla 1).
Así, al ser esta una especie vegetal de etapas tardías de la sucesión, tiende a ser menos dependiente del asocio con los micobiontes y ello posiblemente refleja el bajo número de morfoespecies encontradas en los cultivos trampa que contenían el suelo rizosférico nativo de cada sitio de muestreo (Tabla 2), tal y como lo refieren Guadarrama et al. (2008).
En dicho contexto, Zangaro et al. (2002) y Zangaro et al. (2003) reportan que no detectaron estructuras micorrízicas en Jacaratia spinosa (Aubl.) A. DC. bajo condiciones de campo, pero cuando le inocularon en invernadero con esporas nativas obtenidas en la rizósfera de especies pioneras, en las proximidades del municipio de Ponta Grossa, en el estado de Paraná (Brasil), la colonización radical registrada fue hasta del 19 y 12.7%, respectivamente. Por consiguiente, sus resultados concuerdan con los encontrados en este estudio ya que la presencia de hifas y vesículas en las raíces de J. mexicana evaluadas fue patente a partir de los 15 días después de haber realizado la inoculación en invernadero (Tester et al., 1987) y a los 25 días la colonización fue de 100%.
Al mismo tiempo se comprueba que esta Caricaceae es micorrízica al igual que Carica papaya, único espécimen de esta familia cuyo asocio con los HMA es ampliamente reconocido en la literatura especializada (Mamatha et al., 2002; Walsh y Ragupathy, 2007; Khade y Rodrigues, 2008, 2009a, b; Vega–Frutis y Guevara, 2009). Así, y con base a lo denotado por Ramos–Zapata y Guadarrama (2004) para el trópico mexicano, pudiere aludirse que esta arbórea necesita de la simbiosis en sus primeras etapas de desarrollo para favorecer al establecimiento y supervivencia de las plántulas en el campo.
]]> En la Tabla 2 se muestra la lista de morfoespecies que esporularon en los cultivos trampa, identificándose seis especies pertenecientes a los géneros Glomus y Entrophospora. Aunque nuestro reporte de alguna manera coincide con el de Lovelock et al. (2003), al constatar la presencia de Glomus Tulasne & Tulasne y Entrophospora Ames & Schneider en la rizósfera de Ceiba pentandra L. Gaertn durante la temporada seca en la SBC de la Reserva de Palo Verde ubicada en la costa del Pacífico de Costa Rica, por su parte Allen et al. (1998) observan hasta 15 especies de HMA en el suelo nativo de las selvas del trópico seco mexicano en la vertiente del Pacífico. Por consiguiente, el manejo y las condiciones particulares que prevalecieron durante el establecimiento de los cultivos trampa pudieron influir en la propagación de estos microorganismos, máxime en aquellas especies donde el "nuevo ambiente" y el hospedero son factores que influyen en la esporulación, tal y como lo mencionan Morton et al. (1993) y Chaurasia y Khare (2005). Las morfoespecies más abundantes en los tres sitios de muestreo fueron Glomus sinuosum y Glomus intraradices (Tabla 2), mientras que Glomus constrictum y Entrophospora infrequens se reportan para Yucatán, al igual que Glomus sp. 1 y Glomus sp. 2 en Veracruz, siendo estas últimas las menos abundantes de todas (Figura 2 y Tabla 2).El género que más proliferó fue Glomus, lo cual pudiere significar que sus especies son colonizadoras más agresivas y se adaptan con mayor facilidad a cambios en las condiciones de clima y suelo. Este hecho lo respaldan Kennedy et al. (2002), quienes de igual forma confirman la dominancia de dicho género (≤ 70 %) n cultivos trampa con materiales colectados de hábitats áridos y semiáridos. Así, y sobre todo por su distribución cosmopolita, Oehl et al. (2003) consideran a las especies del género Glomus como generalistas.
El predominio de Glomus intraradices en los tres sitios de muestreo pudiera obedecer a que dicha morfoespecie es tolerante a ambientes secos del trópico, lo cual concuerda con Marulanda et al. (2006, 2007) al reportarla como idónea para ser utilizada bajo condiciones de estrés hídrico. En cambio, es posible que la totipotencia reconocida por Biermann y Linderman (1983) en los propágulos de este género permita la presencia de G. sinuosum en todos los sitios de estudio (Tabla 2).
Sin embargo, Glomus sp. 1 y Glomus sp. 2 sólo se presentaron en Veracruz, y lo mismo ocurrió con Entrophospora infrequens y Glomus constrictum que se identificaron para Yucatán. Al respecto, y a sabiendas de que todavía hace falta profundizar acerca del papel que estos hongos tienen en la dinámica y homeostasia de los ecosistemas tropicales, surge la necesidad de comprender y determinar si el mutualismo entre los hongos micorrízicos y sus plantas hospederas tiene un efecto clave en el funcionamiento de este tipo de ecosistemas naturales o, como lo indican Johnson et al. (1992) y Zangaro et al. (2000), se trata de una especificidad ecológica propia entre las diferentes especies vegetales y de HMA de una selva baja caducifolia que aún hace falta discernir.
En relación a la presencia de estas morfoespecies en México, Varela y Trejo (2001) reportan a G. intraradices en matorrales secundarios de Tlaxcala y SBC de Jalisco, pero apenas se le menciona para la selva decidua de los estados de Veracruz, Campeche y Yucatán. Por otro lado, dichas autoras citan a G. constrictum en plantaciones de coco en los estados de Hidalgo, Chiapas, Tabasco y Veracruz, pero no en la SBC de Yucatán; y a G. sinuosum (Sclerocystis sinuosa) en policultivos de maíz–frijol–calabaza, en cañales y parcelas de maíz en los estados de Morelos y Tlaxcala, mas ahora se reporta en la SBC de Veracruz, Campeche y Yucatán. Además, sólo refieren a E. infrequens para Tlaxcala (sin señalar el tipo de ecosistema), y es la primera vez que se le da a conocer en la SBC de Yucatán.
Finalmente, este es el primer reporte donde se confirma que, bajo condiciones de invernadero, J. mexicana es facultativamente micorrízica, identificándose a Glomus intraradices, G. sinuosum, G. constrictum, Glomus sp. 1, Glomus sp. 2 y Entrophospora infrequens para los tres manchones de SBC de la vertiente del Golfo de México referidos en este trabajo, y sólo a las dos primeras (G. intraradices y G. sinuosum) en los tres sitios de muestreo.
Agradecimientos
Al Dr. Luis Guillermo Hernández Montiel, del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, por las observaciones y sugerencias hechas a este manuscrito. investigación contó con el apoyo financiero de la Secretaría de Educación Pública (SEP), a través del folio UVER–26 asignado por el Programa de Mejoramiento del Profesorado (PROMEP).
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