Elementos traza en hueso de Zalophus californianus en el golfo de California: Una evaluación comparativa de áreas potencialmente contaminadas

Trace elements in bone of Zalophus californianus from the Gulf of California: A comparative assessment of potentially polluted areas

Diana Szteren^1*, David Aurioles-Gamboa²

¹ Departamento de Ecología y Evolución, Facultad de Ciencias, Universidad de la República, Iguá 4225, Montevideo 11400, Uruguay.

* Corresponding author.
E-mail: diana@fcien.edu.uy

Received February 2013
Received in revised form June 2013
Accepted July 2013

RESUMEN

Palabras clave: lobo marino de California, elementos traza, hueso, patrón geográfico, golfo de California.

ABSTRACT

As a top predator, California sea lions (Zalophus californianus) can be used as sentinels to record ecosystem conditions because of the trace metals that bioaccumulate in their tissues and are biomagnified in the trophic webs. The concentration of 11 trace elements (Al, As, Cd, Co, Cu, Fe, Hg, Ni, Pb, Se, and Zn) was measured in California sea lion skulls from four regions of the Gulf of California (Mexico): Northern Gulf, Ángel de la Guarda, Central Gulf, and Southern Gulf. The aims of this study were (1) to determine and compare the mean concentration of trace elements among the four regions, and (2) to estimate the pollution situation of each region using the more toxic trace elements. The elements found in higher concentration in sea lion bone were Al (overall mean of 73.70 μg g^-1) and Zn (60.78 μg g^-1). Only the concentration of As and Hg showed significant differences among regions: As was higher in the Central Gulf than in Ángel de la Guarda and the Northern Gulf, while Hg was higher in the Northern Gulf and Ángel de la Guarda than in the Central and Southern Gulf. The comparative analysis of the pollution situation indicated that the Central Gulf was the most affected by As and Cd, and the Northern Gulf and Ángel de la Guarda by Hg. Regions with different trace element concentrations may reflect different feeding habits and oceanographic conditions, and are congruent with other regional patterns suggested for the Gulf of California.

Key words: California sea lion, trace elements, bone, geographic pattern, Gulf of California.

INTRODUCCIÓN

Los lobos marinos son especies apropiadas para registrar condiciones del ecosistema ya que son depredadores tope, longevos y biomonitores de características ambientales como la polución, la presencia de especies presa en particular y la productividad (Aurioles-Gamboa y Zavala-González 1994, Fair y Becker 2000). También permiten el monitoreo de elementos traza que se biomagnifican en las redes tróficas (Ikemoto et al. 2004). Los lobos marinos requieren de cantidades considerables de alimento para mantener su alto metabolismo, lo que los hace útiles centinelas para detectar la concentración ambiental de metales pesados (Sydeman y Jarman 1998; Elorriaga-Verplancken y Aurioles-Gamboa 2008).

Los organismos vivos obtienen elementos traza a través del agua, por su ingesta a través del alimento (e.g., Cd, Cu, Zn), por la absorción vía lesiones en la piel (Hg) o por la respiración, dependiendo del elemento y de su estatus químico (Skoch 1990). A pesar de que algunos elementos traza son esenciales y tienen un papel importante en el metabolismo, ya que se requieren en concentraciones bajas (e.g., Co, Cu, Fe, Se, Zn), se pueden convertir en tóxicos cuando exceden cierto umbral (Baraj et al. 2009). Por otro lado, los elementos traza altamente tóxicos (e.g., As, Cd, Pb, Hg) son muy peligrosos incluso a concentraciones bajas, pudiendo causar múltiples efectos sintomáticos. No desempeñan ninguna función biológica y, además de ocurrir naturalmente, pueden reflejar un ecosistema poluto por actividades antropogénicas (Thompson 1990).

Durante el desarrollo, los tejidos calcificados incorporan elementos traza a los que están expuestos a través de la calcificación de la matriz intercelular (Gdula-Argasinska et al. 2004). El tejido óseo presenta algunas ventajas en comparación con los tejidos blandos, tales como el hígado o el riñón, debido a que la larga vida del hueso recién sintetizado en todos excepto los individuos más jóvenes permite que éste tejido actúe como reservorio de una gran variedad de sustancias (Triffit 1985). Los huesos compactos tienen bajas tasas de renovación; por lo tanto, el análisis de estos elementos puede reflejar su acumulación a lo largo de muchos años en la vida del animal. Como consecuencia, el tejido óseo sirve como un registro histórico preciso de la exposición ante varios elementos traza y sería un bioindicador de largo plazo apropiado (Gdula-Argasinska et al. 2004). Algunos elementos traza tóxicos podrían causar la muerte o inducirla afectando el sistema inmune, aumentando así la probabilidad de contraer enfermedades (Geraci et al. 1999). La toxicidad global depende de la forma química del elemento, del órgano afectado, del estatus fisiológico, de la edad, del tamaño, del sexo y del estatus reproductivo de los animales (Reijnders et al. 1993).

El lobo marino de California (Zalophus californianus) habita aguas templadas y subtropicales desde Columbia Británica, sudoeste de Canadá (51° N), hasta la costa sudoeste de México (19° N). Esta especie es el pinnípedo más abundante de México, con la distribución más amplia, y es el único que habita permanentemente en el golfo de California en 13 colonias reproductivas que cuentan con una población de 24,062 a 31,159 individuos (Szteren et al. 2006). La población del golfo de California ha sido agrupada en cuatro regiones diferentes con base en parámetros biológicos y ecológicos: Golfo Norte (tres colonias), Ángel de la Guarda (cuatro colonias), Golfo Central (cuatro colonias) y Golfo Sur (dos colonias) (Szteren y Aurioles-Gamboa 2011). Una de las variables usadas para agrupar las colonias en regiones fue la concentración de seis elementos traza (Cu, Fe, Hg, Se, Pb y Zn) analizados en pelo de crías. La concentración de estos elementos reveló un patrón longitudinal a lo largo de ocho colonias, con variaciones significativas entre los sitios (Elorriaga-Verplancken y Aurioles-Gamboa 2008). Labrada-Martagón et al. (2007) analizó los niveles de concentración de Ca, P, K, Na, Fe, Mg y Zn en dientes de lobo marino de California de ambos sexos y diferentes edades, en conexión con el grado de erosión de los dientes. El estudio no encontró relaciones significativas, excepto una tendencia decreciente del Ca de las hembras con la edad. Los autores sugirieron que las hembras estarían más propensas a la descalcificación debido a su inversión de Ca anual para las crías.

Durante la lactancia, las madres realizan viajes de alimentación dentro de un radio menor que los 50 km alrededor de los sitios de críanza (Kuhn 2006). Por lo tanto, las variaciones en los hábitos alimentarios entre los lobos marinos en el golfo de California implican leves cambios en el nivel trófico entre las colonias, ya que la dieta de sus presas principales puede variar desde el zooplancton hasta peces o calamares (García-Rodríguez y Aurioles-Gamboa 2004, Aurioles-Gamboa et al. 2009). Esto lleva a la generación de hábitos alimentarios característicos de cada colonia en una región (García-Rodríguez y Aurioles-Gamboa 2004, Porras-Peters et al. 2008). Por consiguiente, la composición de la dieta y el nivel trófico pueden influenciar los niveles de ciertos elementos tóxicos que se encuentran en los depredadores (Jarman et al. 1996).

El incremento de las concentraciones de metales pesados puede predisponer a los animales a sufrir problemas de salud, aunque se conoce poco acerca de la presencia y el nivel de los elementos traza en el lobo marino de California. En éste estudio examinamos la concentración de 11 elementos trazas (Al, As, Cd, Co, Cu, Fe, Hg, Ni, Pb, Se y Zn) acumulados a lo largo de la vida en cráneos de individuos provenientes de las cuatro regiones ya definidas en el golfo de California. En este contexto, los objetivos de éste estudio fueron (1) determinar y comparar la concentración media de elementos traza entre las cuatro regiones, y (2) estimar el estado de polución del lobo marino en cada región considerando los elementos traza más tóxicos. Las diferentes regiones pueden caracterizarse por la diferente incidencia de los elementos traza, debido a diferencias en los hábitos alimentarios de los lobos marinos entre las mismas (Szteren y Aurioles-Gamboa 2011). Este estudio representa el registro más completo de elementos traza en Zalophus californianus del golfo de California a la fecha, y puede servir como línea de base para futuros estudios relacionados con la polución en mamíferos marinos en esta área.

MATERIALES Y MÉTODOS

Recolecta de datos y procedimientos analíticos

Para este estudio, se utilizó un total de 66 cráneos de lobo marino de California recolectados entre 1978 y 1994 de 10 colonias reproductivas de cuatro regiones en el golfo de California (definidas en Szteren y Aurioles-Gamboa 2011): Golfo Norte (colonias San Jorge e Isla Lobos), Ángel de la Guarda (colonias Granito, Los Cantiles y Los Machos), Golfo Central (colonias San Esteban, San Pedro Mártir y Nolasco) y Golfo Sur (colonias Farallón de San Ignacio y Los Islotes) (fig. 1).

En el laboratorio, se extrajeron entre 2 y 3 g de bula timpánica con un taladro, y luego se lavaron con agua destilada e ionizada para evitar cualquier contaminación. Se determinó la concentración de Al, As, Cd, Co, Cu, Fe, Hg, Ni, Pb, Se y Zn usando un espectrómetro de absorbancia atómica AAnalyst 100/300 en el Laboratorio de Toxicología, Departamento de Nutrición de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México. La extracción de cada elemento fue realizada por digestión húmeda. Las muestras fueron colocadas en 5 mL de ácido nítrico ultra puro y dos perlas de vidrio, y fueron calentadas entre 36 y 48 h. Luego, se calentaron las muestras en un micro digestor en el ácido nítrico a temperatura de hervor, en constante calentamiento y evitando la pérdida de Hg por evaporación. Una vez que se enfriaron las muestras, se les adicionaron 2 mL de ácido perclórico y fueron calentadas nuevamente para completar la digestión.

Los elementos traza fueron cuantificados con un espectrofotómetro de absorción atómica (AAS, por sus siglas en inglés; Perkin-Elmer 2380) por llama. El Se y Hg se midieron con el mismo equipo, usando vapor frío y caliente sin llama, respectivamente. El Se midió por la generación de vapores calientes volátiles de hidruro de Se. La absorbancia de cada muestra se estimó por la generación del hidruro de cada elemento, y éste valor fue usado para estimar la concentración. La concentración final se calculó considerando la alícuota utilizada en la generación del hidruro.

Las condiciones analíticas para cada metal fueron establecidas de acuerdo con el manual del fabricante (Perkin-Elmer 1996). Se evaluó la calidad de los análisis del AAS usando material de referencia certificado para hueso (NIST-1400, National Institute of Standards and Technology, EE UU), y pescado homogeneizado (IAEA-407, International Atomic Energy Agency, Monaco). Los valores se documentaron en μg g^-1 de peso seco.

Los estándares se obtuvieron comercialmente o se elaboraron a partir de sales metálicas de concentración conocida, para obtener una lectura lineal de absorbancia. Las absorbancias se calibraron a través de regresiones lineales de tres soluciones estándar de concentración conocida para cada elemento, distribuidas entre el límite mínimo y el máximo de sensibilidad a determinar, y una solución blanco como patrón de referencia del intervalo de lectura. La concentración inicial fue obtenida sumando el valor de la pendiente y el intercepto, y luego multiplicándolo por la absorbancia de cada muestra; de ésta manera se determinó la concentración de un elemento en cada mililitro de muestra. Las lecturas se realizaron dos veces para cada elemento traza, y se realizó una prueba de t a las series de datos para determinar si las lecturas eran estadísticamente diferentes. De no hallarse diferencias, se usó el segundo valor.

Análisis de datos

Debido al bajo número de muestra de cráneos para algunas colonias, se juntaron los datos de las cuatro regiones. Para procesar esta base de datos, se descartaron los datos de crías y juveniles (hembras menores de 3 años y machos menores de 5 años) para reducir la variabilidad de los estadios no adultos porque no han establecido su estrategia de forrajeo ni desarrollado sus habilidades de buceo. Los datos pertenecieron a machos, excepto en el caso de una hembra en San Esteban, dos en Nolasco, dos en Farallón de San Ignacio y una en Los Islotes. Para comparar la concentración de los diferentes elementos traza entre regiones, se utilizaron pruebas de Kruskal Wallis, seguidas por pruebas U de Mann-Whitney como análisis a posteriori para comparar entre cada par de regiones. Adicionalmente, para rastrear las fuentes potenciales, se compararon especies de peces registradas en la dieta de los lobos marinos (Porras-Peters et al. 2008) con especies de peces incluidas en estudios de contenido de elementos traza, desarrollados en la costa de Sinaloa en el mismo periodo de tiempo (Ruelas-Inzunza et al. 2008, 2010).

Finalmente, para evaluar la susceptibilidad de los lobos marinos a sufrir problemas de salud relacionados con elementos traza, se seleccionaron los cuatro elementos traza altamente tóxicos: As, Cd, Hg y Pb. Debido a que no hay datos disponibles sobre el nivel umbral para Z. californianus u otras especies de otáridos, se compararon las regiones de colonias de lobos marinos. Esta comparación se llevó a cabo mediante la asignación de una calificación del 1 al 4 a cada región de acuerdo con la concentración promedio de cada elemento tóxico: (1) si el nivel promedio de la región estaba por debajo del cuartil inferior, (2) si estaba entre el cuartil inferior y la media, (3) si estaba entre la media y el cuartil superior, y (4) si era mayor que el cuartil superior. Las cuatro calificaciones se sumaron para cada región para obtener una calificación global, que se comparó entre las regiones.

Se analizaron en total 66 muestras de bula timpánica de lobos marinos provenientes de 10 colonias (4 regiones) en el golfo de California. Los elementos traza con mayor concentración fueron el Al, con una media global de 73.70 μg g^-1, el Zn con 60.78 μg g^-1 y el Fe con 58.81 μg g^-1. El Hg (0.11 μg g^-1) y el Cd (2.99 μg g^-1) mostraron las menores concentraciones (tabla 1).

Concentración de los elementos traza en las distintas regiones

Sólo las concentraciones de As y Hg mostraron diferencias significativas entre regiones (As: H = 13.07, d.f. = 3, P = 0.004; y Hg: H = 19.93, d.f. = 3, P < 0.001). El As fue significativamente mayor en la región Golfo Central que en Golfo Norte (Z = -2.219, P = 0.026) y Ángel de la Guarda (Z = -2.15, P = 0.031). El Hg fue significativamente mayor en Golfo Norte que en Golfo Central (Z = 2.458, P = 0.014), y en Ángel de la Guarda que en Golfo Central (Z = 3.712, P < 0.001) y en Golfo Sur (Z = 3.037, P = 0.002). Adicionalmente, el Fe fue significativamente más alto en Ángel de la Guarda que en Golfo Central (Z = 2.039, P = 0.041).

La región Golfo Central mostró concentraciones máximas, aunque no significativas, de cinco elementos traza (As, Cd, Co, Pb y Zn); tres elementos fueron máximos en Golfo Sur (Cu, Ni y Se), dos en Ángel de la Guarda (Al y Fe) y sólo Hg en Golfo Norte. Además, Ángel de la Guarda exhibió concentraciones mínimas de cuatro elementos (Co, Cu, Ni y Se) (fig. 1).

Relación con datos de dieta

Cuatro especies de peces, Caulolatilus princeps, Mugil cephalus, Roncador stearnsii y Selar crumenophthalmus, son presas de los lobos marinos y además se han monitoreado para conocer su concentración de elementos traza en la costa de Sinaloa (Golfo Sur) (tabla 2). El Pb fue alto en C. princeps en el sudeste del golfo de California (Ruelas-Inzunza et al. 2010); sin embargo, ésta especie no fue una presa importante en las colonias de lobo marino en la región Golfo Sur (menos que el 4% del índice de importancia) (Porras-Peters et al. 2008). Roncador stearnsii mostró concentraciones de Cu y Cd bajas y de Hg altas (Ruelas-Inzunza et al. 2008, 2010) en la colonia de lobos marinos de Farallón de San Ignacio (Golfo Sur) con baja importancia en la dieta (Porras-Peters et al. 2008). Por otro lado, S. crumenophthalmus fue consumida en la región Golfo Sur (Porras-Peters et al. 2008) y mostró la mayor concentración de Cu en peces de esa región; en esta especie Cu, Cd y Pb se encontraron en concentraciones ligeramente mayores que en C. princeps y R. stearnsii (Ruelas-Inzunza et al. 2010). Mugil cephalus mostró concentraciones bajas de Hg, concentraciones intermedias de Cu y Cd, y concentraciones altas de Pb (Ruelas-Inzunza et al. 2008, 2010), aunque esta especie tuvo poca importancia en la dieta de los lobos marinos en esta región (tabla 2).

En la tabla 3 se muestran la concentración media de los elementos traza tóxicos y las calificaciones para cada región. La región Golfo Norte presentó las concentraciones más altas de Hg en tejido óseo de lobo marino, mientras que Golfo Central presentó las más bajas. Por otro lado, la región Golfo Central mostró altas concentraciones de As y Cd, y en total fue la región con la calificación de polución más alta (tabla 3).

DISCUSIÓN

Este estudio documenta la concentración de 11 elementos traza en la bula timpánica del lobo marino de California de 10 colonias en cuatro regiones diferentes del golfo de California. Nuestros resultados muestran algunas diferencias en las concentraciones medias de los elementos traza entre las regiones. Los metales que presentaron las mayores concentraciones promedio no fueron los más tóxicos (Al, Zn y Fe con concentraciones medias >45 μg g^-1).

Se han registrado intervalos de variación de Cu, Fe, Hg, Se, Pb y Zn más amplios en muestras de pelo de crías del lobo marino en ocho colonias (Elorriaga-Verplancken y Aurioles-Gamboa 2008). Esta gran variabilidad puede deberse a la alta tasa de renovación del tejido analizado. En general, las concentraciones medias fueron mayores en pelo que en el tejido óseo analizado en nuestro estudio. Por ejemplo, el Hg (6.55-14.10 μg g^-1), el Fe (74.8-208 μg g^-1) y el Zn (40.5-398 μg g^-1) fueron todos más altos en pelo en comparación con nuestros resultados. Sin embargo, excepto en tres colonias, el Pb tendió a ser más bajo en pelo (5.1-44.4 μg g^-1) que en bula (Elorriaga-Verplancken y Aurioles-Gamboa 2008), lo que puede explicarse por la afinidad específica del Pb con el tejido óseo (Eisler 2010). La concentración media de Cu y Se en pelo de crías de lobo marino fueron similares a nuestro estudio.

Distribución de elementos traza en el golfo de California

Es difícil discernir asociaciones claras entre las concentraciones de elementos traza en el lobo marino y las concentraciones ambientales a nivel regional. Los datos en sedimentos no pueden ser relacionados directamente con las concentraciones medidas en el hueso de los lobos marinos debido, en primer lugar, al periodo de tiempo desde que los elementos estaban en los sedimentos hasta que llegaron al lobo marino y, en segundo lugar, a los niveles tróficos implicados. Por lo tanto, se esperaría que existan desfases espaciales y temporales.

Los altos niveles de ciertos elementos traza posiblemente pueden correlacionarse con su concentración en los sedimentos en áreas cercanas dentro del golfo. Por ejemplo, se ha registrado el enriquecimiento de Al en sedimentos de la costa oeste del alto golfo (Daesslé et al. 2004), coincidiendo con altos valores hallados en el área de Ángel de la Guarda en éste estudio. Además, los sedimentos del delta del río Colorado eran ricos en Ni (Daesslé et al. 2004), que fue alto en las colonias del norte.

La región Golfo Norte es muy somera (menos de 200 m) (Carrillo y Palacios-Hernández 2002, Marinone 2003) y está enriquecida con nutrientes debido a las fuertes corrientes de marea, la gran turbidez, los sedimentos gruesos, las temperaturas extremas, la alta evaporación y la salinidad (Maluf 1983). También en el norte, se ha propuesto un área separada alrededor de la isla Ángel de la Guarda (Lluch-Cota y Arias Aréchiga 2000, Lluch-Cota 2004) debido a su topografía y condiciones oceanográficas únicas. Se caracteriza por las fuertes corrientes de marea, la gran mezcla vertical, las bajas temperaturas superficiales y los altos niveles de productividad (Maluf 1983). Adicionalmente, los flujos medios hacia el sur o superficiales en el golfo renuevan las aguas y contribuyen a generar surgencias (López et al. 2006). Por otra parte, en éste estudio, en la región Ángel de la Guarda se midió la concentración más alta de Fe y se registró la cantidad más alta de macroalgas muestreadas; esto probablemente se deba a la intensa mezcla vertical en la zona (Huerta-Díaz et al. 2007).

La región Golfo Central (desde la isla Tiburón hacia el sur hasta La Paz-Topolobampo) tiene varias cuencas, baja amplitud de mareas e importantes surgencias estacionales (Maluf 1983). Está muy influenciada por los vientos. Los giros y filamentos transportan aguas frías y ricas en clorofila desde el este al oeste (Navarro-Olache et al. 2004). En los alrededores de Santa Rosalía, Baja California Sur (Golfo Central), se encontraron concentraciones anormalmente altas de Cu, Co, y Zn (Shumilin et al. 2000). Comparando con el contenido de elementos traza en bula timpánica de lobo marino, el Co y el Zn fueron máximos en Golfo Central. Adicionalmente, el Cd puede ser alto en depredadores que se alimentan de cefalópodos (Bustamante et al. 1998), lo que puede explicar las altas concentraciones de Cd en Golfo Central, donde el calamar (Dosidicus gigas) es una presa importante en la dieta (e.g., colonia San Pedro Nolasco, Porras-Peters et al. 2008). En dos especies de cetáceos varados en el sureste del golfo de California, el Fe mostró la mayor concentración media, entre otros cinco elementos traza (Cd, Co, Mn, Pb y Zn), en el músculo, hígado y riñón (5200 μg g^-1 en hígado de Physeter catodon y 1009 μg g^-1 en músculo de Eschrichthius robustus (Ruelas-Inzunza y Páez- Osuna 2002).

Finalmente, la región Golfo Sur exhibe condiciones más oceánicas, con pendientes altas, baja salinidad y altas precipitaciones (Maluf 1983). Comúnmente se desarrollan frentes en la boca, lo que hace a esta área importante para las pesquerías (Alvarez-Borrego 1983). El Cu, Ni y Se fueron altos en lobos marinos del sur del golfo de California, mientras que los sedimentos del sur de Sinaloa estuvieron enriquecidos de Cu (Soto-Jiménez et al. 2003).

Estas diferencias pueden ser relevantes para caracterizar las condiciones ambientales de estas áreas y resaltar que en futuros estudios se determine la persistencia y origen de los elementos traza.

Estado de polución en cada región

No hay información disponible sobre los efectos a largo plazo o las consecuencias fisiológicas de los elementos traza en el lobo marino. Algunos elementos traza son antagonistas de otros; en consecuencia, resulta muy complejo poder establecer un vínculo entre las concentraciones de metales y la salud de los animales. Además, pueden haber mecanismos por los cuales los animales eliminan el exceso de elementos traza, por lo tanto, su alta concentración no implica necesariamente la existencia de problemas de salud (Ikemoto et al. 2004).

Nuestros resultados indicaron que el sur del golfo de California mostró menor concentración de elementos traza, sugiriendo mejores condiciones en términos de polución, mientras que se debería poner atención a la región Golfo Central, especialmente en lo que respecta al As y al Cd, y a la región Golfo Norte, en relación con el Hg. Estos resultados son relevantes respecto a la conservación de Z. californianus en el golfo de California, que tiene algunas colonias con claros signos de decrecimiento en los últimos 20 años (Szteren et al. 2006, Ward et al. 2010). No hay información básica acerca de las afecciones causadas por el contenido de elementos traza que permita establecer los niveles umbrales asociados con problemas de salud particulares. En este sentido, el sistema de calificaciones fue útil como aproximación general para comparar las concentraciones de elementos entre regiones de colonias y determinar áreas donde las colonias de lobos marinos pueden potencialmente mostrar problemas de salud a largo plazo asociados con la acumulación crónica de elementos traza. Dado que algunas colonias de lobo marino serían más susceptibles a tener problemas de salud que otras, la aproximación usada en este estudio debería considerarse como un indicador precautorio para el manejo.

AGRADECIMIENTOS

Gracias al apoyo del Instituto Politécnico Nacional (México) a través del proyecto de la Red del Medio Ambiente "Estado de salud, uso sustentable y conservación del Golfo de California" y el proyecto SIP-20120061-20130363 "Valores isotópicos de carbono y nitrógeno y estimación de niveles tróficos de organismos marinos frente a Bahía Magdalena". Agradecemos a la Dirección General de Vida Silvestre los permisos de investigación a lo largo de varios años para la recolecta de material óseo en el golfo de California. También agradecemos a los tres revisores anónimos por sus valiosos comentarios.

REFERENCIAS

Álvarez-Borrego S. 1983. Gulf of California. In: Ketchum BH (ed.), Ecosystems of the World. 26. Estuaries and Enclosed Seas. Elsevier Scientific, Amsterdam, pp. 427–449.         [ Links ]

Aurioles-Gamboa D, Zavala-González A. 1994. Algunos factores ecológicos que determinan la distribución y abundancia del lobo marino Zalophus californianus, en el Golfo de California. Cienc. Mar. 20: 535–553.         [ Links ]

Aurioles-Gamboa D, Newsome SD, Salazar-Pico S, Koch PL. 2009. Stable isotope differences between sea lions (Zalophus) from the Gulf of California and Galapagos Islands. J. Mammal. 90: 1410–1420.
http://dx.doi.org/10.1644/08-MAMM-A-209R2.1        [ Links ]

Baraj B, Niencheski LF, Windom H, Hermanns L. 2009. Trace metal concentration in liver, kidney and heart in South American fur seal (Arctocephalus australis) from Southern Brazil. Mar. Pollut. Bull. 58: 1948–1952. http://dx.doi.org/10.1016/j.marpolbul.2009.07.026        [ Links ]

Braham HW. 1973. Lead in the California sea lion (Zalophus californianus). Environ. Pollut. 5: 253–258.         [ Links ]

Bustamante P, Caurant F, Fowler SW, Miramand P. 1998. Cephalopods as a vector for the transfer of cadmium to top marine predators in the north-east Atlantic Ocean. Sci. Total Environ. 220: 71-80.         [ Links ]

Carrillo L, Palacios-Hernández E. 2002. Seasonal evolution of the geotropic circulation in the northern Gulf of California. Estuar. Coast. Shelf Sci. 54: 157–173. http://dx.doi.org/10.1006/ecss.2001.0845        [ Links ]

Daesslé LW, Camacho-Ibar VF, Carriquiry JD, Ortiz-Hernández MC. 2004. The geochemistry and sources of metals and phosphorus in the recent sediments from the Northern Gulf of California. Cont. Shelf Res. 24: 2093–2106. http://dx.doi.org/10.1016/j.csr.2004.06.022        [ Links ]

Eisler R. 1987. Mercury hazards to fish, wildlife and invertebrates: A synoptic review. US Fish Wildl. Serv. Biol. Rep. 85(10), Contaminant Hazard Rev. 10, 63 pp.         [ Links ]

Eisler R. 1988. Arsenic hazards to fish, wildlife, and invertebrates. A synoptic review. US Fish Wildl. Serv. Biol. Rep. 85(1.12), 92 pp.         [ Links ]

Eisler R. 2010. Compendium of trace metals and marine biota. Vol. 2. Vertebrates. Elsevier. Oxford, UK.         [ Links ]

Elorriaga-Verplancken F, Aurioles-Gamboa D. 2008. Trace metal concentrations in the hair of Zalophus californianus pups and their relation to feeding habits. Biol. Trace Elem. Res. 126:148–164.         [ Links ]

Fair PA, Becker PR. 2000. Review of stress in marine mammals. J. Aquat. Ecosyst. Stress Recovery 7: 335–354. http://dx.doi.org/10.1023/A:1009968113079        [ Links ]

García-Rodríguez FJ, Aurioles-Gamboa D. 2004. Spatial and temporal variation in the diet of the California sea lion (Zalophus californianus) in the Gulf of California, Mexico. Fish. Bull. 102: 47–62.         [ Links ]

Gdula-Argasinska J, Appleton J, Sawicka-Kapusta K, Spence B. 2004. Further investigation of the heavy metal content of the teeth of the bank vole as an exposure indicator of environmental pollution in Poland. Environ. Pollut. 131:71–79. http://dx.doi.org/10.1016/ j.envpol.2004.02.025        [ Links ]

Geraci JR, Harwood J, Lounsbury VJ. 1999. Marine mammal dieoffs. In: Twiss JR, Reeves RR (eds.), Conservation and Management of Marine Mammals. Smithsonian Institution Press, Washington DC, pp. 367–395.         [ Links ]

Gerpe MS, de Moreno JEA, Moreno VJ, Patat ML. 2000. Cadmium, zinc and cooper accumulation in the squid Illex argentinus from the Southwest Atlantic Ocean. Mar. Biol. 136: 1039–1044. http://dx.doi.org/10.1007/s002270000308        [ Links ]

Huerta-Díaz MA, de León-Chavira F, Lares ML, Chee-Barragán A, Siqueiros-Valencia A. 2007. Iron, manganese and trace metal concentrations in seaweeds from the central west coast of the Gulf of California. Appl. Geochem. 11: 1380–1392. http://dx.doi.org/10.1016/j.apgeochem.2007.03.052        [ Links ]

Ikemoto T, Kunito T, Tanaka H, Baba N, Miyazaki N, Tanabe S. 2004. Detoxification mechanism of heavy metals in marine mammals and seabirds: Interaction of selenium with mercury, silver, copper, zinc, and cadmium in liver. Arch. Environ. Contam. Toxicol. 47: 402–413. http://dx.doi.org/10.1007/s00244-004-3188-9        [ Links ]

Jarman WM, Hobson KA, Sydeman WJ, Bacon CE, Mclaren EB. 1996. Influence of trophic position and feeding location on contaminant levels in the Gulf of Farallones food web revealed by stable isotopes analysis. Environ. Sci. Technol. 30: 654–660. http://dx.doi.org/10.1021/es950392n        [ Links ]

Kuhn CE. 2006. Measuring at sea feeding to understand the foraging behavior of pinnipeds. PhD thesis, University of Califronia, Santa Cruz, 129 pp.         [ Links ]

Labrada-Martagón V, Aurioles-Gamboa D, Castro-González MI. 2007. Relation of dental wear to the concentrations of essential minerals in teeth of the California sea lion Zalophus californianus californianus. Biol. Trace Elem. Res. 115:107–126. http://dx.doi.org/10.1007/BF02686023        [ Links ]

Lluch-Cota SE. 2004. Gulf of California. Marine ecosystems of the North Pacific. PICES Spec. Pub. 1: 1–7.         [ Links ]

Lluch-Cota SE, Arias-Aréchiga JP. 2000. Sobre la importancia de considerar la existencia de centros de actividad biológica para la regionalización del océano: El caso del Golfo de California. In: Lluch-Belda D, Elorduy-Garay J, Lluch-Cota SE, Ponce-Díaz G. (eds.), BAC Centros de Actividad Biológica del Pacífico Mexicano. CIB, CICIMAR, CONACYT, La Paz, México, pp. 255–263.         [ Links ]

López M, Candela J, Argote ML. 2006. Why does the Ballenas Channel have the coldest SST in the Gulf of California? Geophys. Res. Lett. 33, L11603. http://dx.doi.org/10.1029/2006GL025908        [ Links ]

Lunde G. 1977. Occurrence and transformation of arsenic in the marine environment. Environ. Health Perspect. 19: 47–52.         [ Links ]

Maluf LY. 1983. The physical oceanography. In: Case TJ, Cody ML (eds.), Island Biogeography in the Sea of Cortez. University of California Press, Berkeley, pp. 26–45.         [ Links ]

Marinone SG. 2003. A three-dimensional model of the mean and seasonal circulation of the Gulf of California. J. Geophys Res. 108: 3325. http://dx.doi.org/10.1029/2002JC001720        [ Links ]

Navarro-Olache LF, Lavín MF, Alvarez-Sánchez LG, Zirino A. 2004. Internal structure of SST features in the central Gulf of California. Deep Sea Res. (II) 51: 673–687. http://dx.doi.org/10.1016/j.dsr2.2004.05.014        [ Links ]

Perkin-Elmer C. 1996. Analytic Methods for Atomic Absorption Spectrophotometry. The Perkin-Elmer Company, Connecticut.         [ Links ]

Porras-Peters HJ. 2004. Nivel, amplitud y superposición trófica de las colonias de lobo marino Zalophus californianus del Golfo de California. MSc thesis. CICIMAR, IPN, La Paz, México. 81 pp.         [ Links ]

Porras-Peters H, Aurioles-Gamboa D, Cruz-Escalona VH, Koch PL. 2008. Trophic level and overlap of sea lions (Zalophus californianus) in the Gulf of California, Mexico. Mar. Mamm. Sci. 24: 554–576.
http://dx.doi.org/10.1111/j.1748-7692.2008.00197.x        [ Links ]

Reijnders P, Brasseur S, van der Toorn J, van der Wolf P, Boyd I, Harwood J, Lavigne D, Lowry L . 1993. Seals, fur seals, sea lions, and walrus. Status Survey and Conservation Action Plan. IUCN/ SSC Seal Specialist Group. Gland, Switzerland, 88 pp.         [ Links ]

Ruelas-Inzunza J, Páez-Osuna F. 2002. Distribution of Cd, Cu, Fe, Mn, Pb and Zn in selected tissues of juvenile whales stranded in the SE Gulf of California (Mexico). Environ. Int. 28: 325–329.         [ Links ]

Ruelas-Inzunza J, Meza-López G, Páez-Osuna F. 2008. Mercury in fish that are of dietary importance from the coasts of Sinaloa (SE Gulf of California). J. Food Comp. Anal. 21: 211–218. http://dx.doi.org/10.1016/j.jfca.2007.11.004        [ Links ]

Ruelas-Inzunza J, Páez-Osuna F, García-Flores D. 2010. Essential (Cu) and nonessential (Cd and Pb) metals in ichthyofauna from the coasts of Sinaloa state (SE Gulf of California). Environ. Monit. Assess. 162: 251–263.
http://dx.doi.org/10.1007/s10661-009-0793-0        [ Links ]

Skoch EJ. 1990. Heavy metals in marine mammals. Presence and analytical methods. In: Dierauf LA (ed.), Handbook of Marine Mammal Medicine: Health, Disease, and Rehabilitation. CRC Press, Boca Raton, Florida, pp. 127–137.         [ Links ]

Shumilin EN, Rodríguez-Figueroa G, Morton-Bermea E, Lounejeva-Baturina E, Hernández E, Durga Rodríguez Meza G. 2000. Anomalous trace element composition of coastal sediments near the copper mining district of Santa Rosalía, peninsula of Baja California, Mexico. Bull. Environ. Contam. Toxicol. 65: 261–268. http://dx.doi.org/10.1007/s001280000123        [ Links ]

Soto-Jiménez M, Páez-Osuna F, Ruiz-Fernández AC. 2003. Geochemical evidences of the anthropogenic alteration of trace metal composition of the sediments of Chiricahueto marsh (SE Gulf of California). Environ. Pollut. 125: 423–432. http://dx.doi.org/10.1016/S0269-7491(03)00083-6        [ Links ]

Sydeman WJ, Jarman WM. 1998. Trace metals in seabirds, Steller sea lion, and forage fish and zooplankton from central California. Mar. Pollut. Bull. 36: 828–832.         [ Links ]

Szteren D, Aurioles-Gamboa D. 2011. Ecological regionalization of Zalophus californianus rookeries, as a tool for conservation in the Gulf of California. Cienc. Mar. 37: 349–368. http://dx.doi.org/10.7773/cm.v37i3.1818        [ Links ]

Szteren D, Aurioles-Gamboa D, Gerber LR. 2006. Population status and trends of the California Sea lion in the Gulf of California, Mexico. In: Trites A, Atkinson S, DeMaster D, Fritz L, Gelatt T, Rea L, Wynne K (eds), Sea Lions of the World. Alaska Sea Grant College Program, Fairbanks, Alaska, pp. 369–384.         [ Links ]

Thompson DR. 1990. Metal levels in marine vertebrates. In: Furness RW, Rainbow PS (eds.), Heavy Metals in the Marine Environment. CRC Press, Boca Raton, Florida, pp. 143–182.         [ Links ]

Triffitt JT. 1985. Receptor molecules, coprecipitation and ion exchange process in the deposition of metal ions in bone. In: Priest ND (ed.), Metals in Bone Radiation Protection. Proceedings of a EU LEP symposium on the deposition, retention and effects of radioactive and stable metals in bone and marrow tissues. EULEP Symposium, 11–13 October 1984, Angers, France. MTP Press Limited, Lancaster, UK.         [ Links ]

Ward EJ, Chirakkal H, González-Suárez M, Aurioles-Gamboa D, Holmes EE, Gerber LR. 2010. Inferring spatial structure from time-series data: Using multivariate state-space models to detect metapopulation structure of California sea lions in the Gulf of California, Mexico. J. Appl. Ecol. 47: 47–56. http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2664.2009.01745.x        [ Links ]

Wren CD, Harris S, Hattruo N. 1995. Ecotoxicology of mercury and cadmium. In: Hoffman DJ, Rattner BA, Burton GA Jr, Cairns J Jr (eds.), Handbook of Ecotoxicology. Lewis Publishers, Boca Raton, Florida, pp. 392–423.         [ Links ]