Seasonal variability of copepods and cladocerans in Bahía de los Ángeles (Gulf of California) and importance of Acartia clausi as food for whale sharks

BE Lavaniegos^1*, G Heckel², P Ladrón de Guevara P³

¹ Departamento de Oceanografía Biológica, Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada (CICESE), Carretera Tijuana–Ensenada No. 3918, Zona Playitas, CP 22860 Ensenada, Baja California, México. * Corresponding author. E–mail: berlav@cicese.mx

² Departamento de Biología de la Conservación, Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada.

³ Instituto Nacional de Ecología, Carretera Ensenada–Tijuana No. 3918, Zona Playitas, Apdo. postal 360, Ensenada 22860, Baja California, México.

RESUMEN

Bahía de los Ángeles se localiza en la costa baja californiana del golfo de California, adyacente al Canal de Ballenas. La bahía recibe de éste una influencia dinámica de la marea y al mismo tiempo está protegida por numerosas islas. Es una bahía muy productiva y alberga una alta diversidad de especies, algunas de ellas protegidas como el tiburón ballena (Rhincodon typus). Este estudio describe la variación estacional de los grandes taxones de zooplancton y especies de copépodos y cladóceros entre mayo de 2003 y octubre de 2004. Los copépodos fueron dominantes durante el invierno y la primavera (83–99% de la abundancia del zooplancton), y experimentaron un dramático descenso en el otoño de 2003 (37–66%) y el verano de 2004 (25–45%). Los cladóceros fueron el segundo grupo más abundante, representado por Pseudevadne tergestina y Penilia avirostris. La primera especie se presentó todo el año con abundancia baja en invierno, mientras que la segunda se presentó sólo en verano y otoño. Otros taxones del holozooplancton contribuyeron con menos del 15% de la abundancia en la mayoría de las muestras, mientras que el merozooplancton con menos del 8%. No obstante, tanto en octubre de 2003 como de 2004 hubo una abundancia notable de equinodermos y otras larvas que contrasta con su escasez en otras temporadas. En el invierno de 2004 dominaron especies de copépodos templado–subtropicales como Calanus pacificus y Acartia tonsa. La alta abundancia de copépodos durante la primavera obedeció a Acartia clausi (mediana = 28,034 ind m^–3). Sin embargo, la abundancia máxima de zooplancton (40,468 ind m^–3, 99.5% copépodos) provino de una muestra recolectada al sur de punta Arena, donde se avistaron dos tiburones ballena alimentándose. El cambio en composición de especies durante el verano coincidió con la predominancia de los vientos del este, descritos en la literatura, que inducen una reversión en la circulación y un probable acarreo de especies tropicales (Centropages furcatus, Subeucalanus subcrassus, Acrocalanus longicornis, Temora discaudata, y Corycaeus amazonicus) al interior de la bahía durante el verano y el otoño.

Palabras clave: zooplancton, copépodos, cladóceros, Acartia clausi, Rhincodon typus.

ABSTRACT

Bahía de los Ángeles is located on the Baja Californian coast of the Gulf of California, adjacent to Ballenas Channel. The bay receives a dynamic tidal influence from the channel but is protected by numerous islands. It is a highly productive bay that harbors a high diversity of species, some of them protected such as the whale shark (Rhincodon typus). This study describes the seasonal variability of major zooplankton taxa and copepod and cladoceran species between May 2003 and October 2004. Copepods were dominant during winter and spring (83–99% of the zooplankton abundance), experiencing a dramatic decrease in autumn 2003 (37–66%) and summer 2004 (25–45%). Cladocerans were the second most abundant group, represented by Pseudevadne tergestina and Penilia avirostris. The former species occurred year–round with low abundance in winter, whereas the latter occurred only in summer and autumn. Other holozooplankton taxa contributed with less than 15% of the abundance in most of the samples, while merozooplankton contributed less than 8%, though in October of 2003 and 2004 there was a remarkable abundance of echinoderms and other larvae contrasting with their shortage in other seasons. In winter 2004, temperate–subtropical copepod species dominated, such as Calanus pacificus and Acartia tonsa. The high abundance of copepods during spring obeyed to Acartia clausi (median = 28,034 ind m^–3); however, the maximal zooplankton abundance (40,468 ind m^–3, 99.5% copepods) came from a sample collected south of Punta Arena, where two whale sharks were observed foraging. The shift in species composition during summer coincides with the predominance of easterly winds described in the literature inducing a reversed circulation and a probable transport of tropical species into the bay during summer and autumn (Centropages furcatus, Subeucalanus subcrassus, Acrocalanus longicornis, Temora discaudata, and Corycaeus amazonicus).

INTRODUCCIÓN

El golfo de California (GC) alberga una gran diversidad de vida marina debido a la alta productividad generada por los procesos físicos y dinámicos. Los fuertes vientos y corrientes de marea contribuyen a mezclar el agua e inducir surgencias a lo largo de la costa y alrededor de las numerosas islas presentes en la costa oriental de Baja California (López et al. 2006). La región de los canales de Ballenas y Salsipuedes es particularmente rica en nutrientes para el crecimiento del fitoplancton (Millán–Núñez y Yentsch 2000). La biomasa de fitoplancton de esta área productiva parece ser parcialmente exportada a las bahías (Gilmartin y Revelante 1978), como bahía de Guadalupe, bahía de los Ángeles (BLA) y bahía de las Ánimas. Las altas tasas de productividad primaria han sido medidas sólo en el norte de BLA, cerca de punta La Gringa (fig. 1), durante el verano (Delgadillo–Hinojosa et al. 1997).

El zooplancton de BLA ha recibido menos atención aun, a pesar de que la bahía, junto con los canales de Ballenas y Salsipuedes, forma parte de una Reserva de la Biósfera. La importancia del zooplancton en BLA es como alimento primario o bien como un enlace en las redes tróficas que conducen a diversos vertebrados marinos. Entre los organismos que consumen directamente zooplancton están el tiburón ballena Rhincodon typus, el pez castañeta mexicana Chromis limbaughi (Viesca–Lobatón et al. 2008) y la tortuga prieta Chelonia mydas (Seminoff et al. 2008). El único estudio publicado sobre el zooplancton de BLA es el de Nelson y Eckert (2007), quienes identificaron los taxones principales recolectados entre Julio y Octubre de 1999 para documentar la ecología de forrajeo del tiburón ballena. Ellos encontraron que los copépodos fueron el principal ítem alimenticio, pero sus densidades debían superar los 1000 ind m^–3 para inducir la actividad alimentaria del tiburón. García–García (2002) recolectó muestras de zooplancton en noviembre de 2001 y también encontró que los copépodos predominaron con una tendencia a mayores abundancias en lugares de avistamiento de tiburón ballena. Ambos estudios se basaron en conteos de taxones mayores de zooplancton. Estos estudios se han realizado en función de la alimentación del tiburón ballena. La presa objetivo parece ser Acartia clausi según fue observado previamente en otra región del GC (Clark y Nelson 1997). En un estudio posterior, con una cobertura espacial y temporal más completa en la bahía de La Paz, se encontró que las larvas del eufáusido Nyctiphanes simplex y de gasterópodos fueron el principal alimento del tiburón ballena durante la primavera, mientras que los copépodos lo fueron en otoño (Ketchum–Mejía 2003).

El tiburón ballena es un visitante regular en el GC, donde llega durante el verano y el otoño para alimentarse en las aguas cálidas y ricas en plancton de las bahías de San Luis Gonzaga, los Ángeles y La Paz (Nelson y Eckert 2007). La ocurrencia estacional de este tiburón planctívoro ha sido relacionada con el calentamiento del agua así como el presumible incremento en zooplancton durante el verano tardío (Eckert y Stewart 2001). Sin embargo, los cambios estacionales en el zooplancton de BLA no han sido analizados. En este trabajo se hace un análisis descriptivo de la variación estacional del zooplancton en BLA, con énfasis en los dos grupos numéricamente dominantes: copépodos y cladóceros. Esta información es importante debido a que para esta bahía, como para muchas de las áreas marinas protegidas, no se cuenta con antecedentes de la composición y variabilidad del zooplancton a lo largo del año. Lo anterior cobra relevancia si se considera que esta área da refugio anualmente a una de las especies emblemáticas del golfo como el tiburón ballena, que es esencialmente zooplanctívoro y que despierta un enorme interés ecoturístico.

MATERIAL Y MÉTODOS

Bahía de los Ángeles se localiza en el GC, en la costa oriental de la península de Baja California. Es una bahía somera con menos de 40 m de profundidad en la mayor parte del área. La entrada de la bahía mide alrededor de 10 km de largo, y está interrumpida en el medio por la isla Ventana y otras seis pequeñas islas y al sur por la isla Cabeza de Caballo y otras dos pequeñas islas (fig. 1). Afuera de BLA hay dos islas más (Coronado y Piojo) que separan el Canal de Ballenas y producen un angosto pasaje paralelo a la entrada de la bahía. Las islas proveen protección de los vientos del este, pero cuando son muy intensos pueden crear olas altas que pasan a través de los canales entre islas (Barnard y Grady 1968). El clima de BLA es árido y extremo, con vientos variables que inducen una circulación superficial de hasta 25 cm s^–1, más fuerte que la causada por corrientes de marea (Amador–Buenrostro et al. 1991). Los escasos registros de temperatura superficial del mar (TSM) indican la mínima (15–17 °C) en febrero y la máxima (28.5–29.8 °C) en agosto o septiembre (Barnard y Grady 1968, Blanco–Betancourt et al. 2004). La salinidad superficial en primavera es 35.26 y en otoño, 35.55 (Barnard y Grady 1968).

Muestreo

Las muestras de zooplancton se recolectaron en una lancha de fibra de vidrio de 6 m de eslora durante tres fechas en 2003 (mayo 30– junio 2, julio 17–18 y octubre 20) y cuatro en 2004 (marzo 6–8, junio 3–12, julio 26–30 y octubre 9–23). Se realizaron arrastres superficiales diurnos con una red de 50 cm de diámetro y 200 de luz de malla a velocidad constante de 5 km h^–1, durante 5 min. Las muestras se preservaron en formaldehido al 4% amortiguado con borato de sodio. Los sitios de muestro (fig. 1) fueron La Gringa, punta Arena y El Rincón. En los muestreos de junio y octubre de 2004 se incluyó una estación más en punta Roja. En octubre de 2003 se realizó un arrastre adicional cerca de punta Arena, donde se observaron dos tiburones ballena alimentándose activamente sobre el plancton. La TSM se registró con un termómetro. Las muestras de marzo fueron consideradas de invierno; las de mayo a junio, de primavera; las de julio, de verano y las de octubre, de otoño.

Análisis de laboratorio

Los análisis de las muestras de zooplancton se hicieron en tres etapas. En la primera etapa se midió la biomasa de zooplancton por volumen desplazado (Kramer et al. 1972). En la segunda etapa se realizaron análisis taxonómicos de grandes grupos de zooplancton usando una fracción de la muestra original obtenida con un separador Folsom: se tomó 1/16 en las muestras de 2003 y fracciones variables (entre 1/8 y 1/256) en las muestras de 2004 debido a la variable cantidad de plancton recolectado. El zooplancton se identificó en 23 taxones mayores (14 de holozooplancton y 9 de meroplancton). En la última etapa se identificaron las especies de copépodos y cladóceros. La muestra se aforó a 500 mL y se extrajeron submuestras con una pipeta Stempel de 5 mL. En la primera alícuota se identificaron y contaron todos los copépodos y cladóceros. Cuando se obtuvieron <30 individuos de alguna especie en la primera alícuota, se tomó una segunda alícuota. Este procedimiento se repitió hasta completar cinco alícuotas (equivalente a 1/20 de la muestra original). Las especies de copépodos y cladóceros se identificaron siguiendo las claves de Palomares–García et al. (1998) y Onbé (1999).

Análisis de datos

Primeramente se describe la estructura del zooplancton por abundancia relativa y posteriormente, su abundancia absoluta. El volumen filtrado por la red (VF) se estimó mediante la siguiente fórmula: VF = A × D = 81.8 m³, donde A es el área de boca de la red y D la distancia recorrida. La abundancia tiene unidades de ind m^–3, que resultan de dividir el número de individuos contados en la muestra entre el volumen filtrado por la red. La biomasa se estandarizó en la misma forma y tiene unidades de µL m^–3.

La prueba estadística no paramétrica de Kruskal–Wallis se uso para comparar TSM, biomasa de zooplancton y abundancias de los taxones de zooplancton entre localidades y estaciones del año. La comparación espacial no incluyó los datos de punta Roja, que no se muestreó en el periodo completo. Cuando se obtuvieron diferencias significativas, se efectuaron pruebas adicionales de Mann–Whitney por pares a fin de encontrar diferencias más específicas. También se usó esta última prueba para las comparaciones interanuales, excluyendo los datos de invierno que sólo existen para uno de los años (2004).

Temperatura superficial del mar

La temperatura superficial en BLA (fig. 2a) tuvo notables diferencias estacionales (H = 19.3, P < 0.001). Considerando 2004, cuando se obtuvieron datos de las cuatro estaciones del año, se observó una temperatura mínima de 16.2 ± 0.3 °C (media ± desviación estándar) a finales de invierno (marzo). Siguió un incremento muy marcado que alcanzó los 23.5 ± 0.6 °C en primavera (junio). La máxima temperatura (28.7 ± 0.8 °C) observada se registró en verano, disminuyendo ligeramente en otoño. Las temporadas de primavera, verano y otoño muestreadas en 2003 presentaron temperaturas similares a las de 2004.

Estructura del zooplancton

El grupo de zooplancton dominante en la mayoría de las muestras fue el de los copépodos: 83–99.8% del zooplancton en invierno y primavera (fig. 2b–d). Los copépodos decrecieron en el otoño de 2003 (37–66%) y el verano de 2004 (25–45%). Los cladóceros fueron el segundo grupo dominante con abundancia variable durante el año. Sus máximas abundancias se observaron en verano y otoño de 2004, con el 25–55% de la abundancia del zooplancton en punta Arena (fig. 2c) y El Rincón (fig. 2d), y el 12–25% en La Gringa (fig. 2b). Otros grupos de holozooplancton observados fueron los quetognatos, los pterópodos, las apendicularias y los doliólidos, pero en conjunto su abundancia contribuyó con menos del 15% en la mayoría de las muestras (fig. 2b–d, apéndice). El merozooplancton fue menor que 8%, excepto para algunas muestras recolectadas en otoño de 2003 y 2004, donde hubo numerosas larvas de equinodermos, lo que contrasta con su escasez en otras temporadas. Se observó un patrón similar para las larvas de bivalvos, poliquetos y decápodos. Los huevos y larvas de peces tuvieron su máxima abundancia en verano (apéndice).

No se encontraron diferencias significativas en abundancia entre sitios de muestreo para ningún taxón. En la comparación interanual solamente las larvas de cirripedios resultaron con diferencias significativas (Z = 2.75, P = 0.006). Así, la variabilidad del zooplancton estuvo asociada a cambios estacionales; ocho de los catorce grupos de holozoo–plancton mostraron diferencias estadísticas (tabla 1). Los copépodos, sin dejar de ser el grupo dominante en BLA durante todo el año, mostraron una caída en verano y otoño respecto a invierno y primavera. Los cladóceros presentaron una tendencia más gradual, pero en sentido opuesto. Este último patrón se observó también en los quetognatos y los doliólidos. En general las temporadas de verano y otoño mostraron mayor proporción de grupos carnívoros (medusas, sifonóforos, quetognatos) y meroplanctónicos (tabla 1).

Composición del zooplancton por especies

Copépodos

En el verano de 2003 la proporción de A. clausi fue mayor que en el verano de 2004 (fig. 3a–c); el promedio combinado fue de 45% del zooplancton. Calanus pacíficus y A. tonsa, que ya habían disminuido en primavera, desaparecieron completamente en verano. En cambio, se observó el surgimiento de nuevas especies como Centropages furcatus, Acrocalanus longicornis, Temora discaudata, Subeucalanus subcrassus y Labidocera acuta. En otoño A. clausi tuvo su mínima representatividad (tabla 1, fig. 3a–c) y fue superada por P. parvus, que fue el calanoide más abundante en esa temporada. A pesar de su baja abundancia, comparada con otras estaciones del año, los calanoides presentaron una mayor diversidad de especies (tabla 1, apéndice).

En contraste, los poecilostomatoides presentaron su pico de abundancia en otoño (tabla 1, fig. 3d–f); las especies más representativas fueron Triconia conifera y Corycaeus amazonicus. Triconia conífera constituyó casi 11% del zooplancton de otoño, pero fue escasa en verano y estuvo ausente en invierno y primavera. Corycaeus amazonicus, aunque en baja proporción, se mantuvo presente a lo largo del año (fig. 3d–f). En el orden Harpacticoida, sólo Euterpina acutifrons mantuvo su presencia todo el año con variaciones estacionales (tabla 1). Entre las 24 especies sin diferencias estacionales significativas, sólo Clausocalanus furcatus y Oithona nana se observaron con frecuencia en las muestras.

Las diferencias interanuales fueron escasas y se limitaron a cuatro especies: Neocalanus gracilis (Z = 2.75, P = 0.006), S. subcrassus (Z = 2.04, P = 0.042), y O. nana (Z = 2.66, P = 0.004), con mayor abundancia en 2003, y Nannocalanus minor (Z = –2.25, P = 0.025), que fue más abundante en 2004. Una estructura diferente se observó en la muestra del sitio de alimentación al sur de punta Arena recolectada en octubre de 2003. Dicha muestra contuvo casi exclusivamente copépodos y sólo 0.5% de otros taxones (apéndice). Acartia clausi acaparó 97.7% del zooplancton, lo cual contrasta con las otras estaciones muestreadas en octubre de 2003, donde representó entre el 4% y el 11% del zooplancton solamente.

Cladóceros

Dos especies de cladóceros se identificaron en el presente estudio: Pseudevadne tergestina y Penilia avirostris (fig. 4). A pesar de una aparente mayor abundancia relativa de P. avirostris en punta Arena (fig. 4b) y de P. tergestina en El Rincón (fig. 4c), las diferencias entre localidades no fueron significativas. Ambas especies también parecían mejor representadas en 2004 que en 2003, pero la comparación interanual tampoco fue significativa. En cambio, las comparaciones estacionales sí lo fueron (tabla 1); se observaron mayores abundancias en la época cálida del año. Penilia avirostris estuvo asociada a una TSM ligeramente más cálida, presentó su máxima abundancia en otoño (media = 17.41%) y estuvo ausente en invierno y primavera, mientras que P. tergestina tuvo mayor contribución en verano (media = 16.33%) y se observó el resto del año.

Abundancia total y biomasa de zooplancton

Hasta ahora se ha descrito la abundancia en términos relativos. En el apéndice se muestran los valores absolutos de abundancia total, que estuvieron en un intervalo de 164 a 40,468 ind m^–3. La abundancia máxima correspondió a la muestra del sitio de alimentación de los tiburones ballena. Al igual que la TSM, la abundancia total de zooplancton no mostró diferencias interanuales, sólo estacionales (H = 13.2, P = 0.004). Cuando se combinaron los datos de primavera de ambos años, la abundancia mediana fue de 8,465 ind m^–3, mientras que el resto del año promedió 1,432 ind m^–3.

DISCUSIÓN

Temperatura superficial del mar

La baja TSM que prevalece en el canal de Ballenas, debida a las mareas y a la intensa mezcla forzada por la topografía, es bien conocida (López et al. 2006). No obstante, los datos de TSM de bahías adyacentes al canal de Ballenas son escasos. Blanco–Betancourt et al. (2004) colocaron simultáneamente termógrafos que registraban la temperatura cada dos horas entre junio de 2002 y junio de 2003 en seis bahías situadas en la costa este de Baja California: Guadalupe, Alcatraz, Los Ángeles, El Pescador, Las Ánimas y Las Palomas. Un análisis posterior concluyó que la TSM en las seis bahías presenta un patrón de variación similar con alta estacionalidad, pero BLA se diferenció por presentar la TSM más alta a lo largo del año (Martínez–Díaz–de–León et al. 2006). Estos autores explicaron que no obstante la amplia comunicación existente entre BLA y el canal de Ballenas, el tiempo de residencia del agua podría ser más prolongado que en las otras bahías debido al aislamiento parcial por las numerosas islas pequeñas. En el presente estudio la TSM mínima (16.2 ± 0.3 °C) se observó en marzo de 2004 y fue similar a la registrada por Blanco–Betancourt et al. (2004) para marzo de 2003 (17 ± 0.7 °C). También son comparables los valores encontrados en ambos estudios para el mes de junio. En donde sí se observaron contrastes fue en julio y octubre, ya que la TSM registrada en 2002 (Blanco–Betancourt et al. 2004) estuvo 1–2 °C por debajo de los valores registrados durante 2003–2004 en la presente investigación. Nelson y Eckert (2007) encontraron temperaturas aún más altas entre agosto y octubre de 1999: 28.9–30.7 °C en estaciones litorales y 27.9–28.7 °C en estaciones más profundas (>20 m).

Biomasa del zooplancton

El zooplancton presentó un patrón menos claro que la temperatura. Si bien fue evidente que las altas biomasas de zooplancton estuvieron asociadas con el periodo frío del año (invierno y primavera), también lo fue que hay una alta variabilidad espacial (apéndice), particularmente en verano. Se ha sugerido que la biomasa indica disponibilidad de alimento para el tiburón ballena (Cárdenas–Palomo et al. 2010). Sin embargo, se debe considerar la composición del zooplancton y el tamaño de los organismos. Por ejemplo, en nuestro estudio se registró un volumen de zooplancton alto en marzo de 2004, pero la abundancia fue relativamente baja, lo que sugiere la presencia de organismos de tamaño mayor como Calanus pacificus y A. tonsa, que es ligeramente mayor que A. clausi (fig. 3).

Abundancia de copépodos

En su estudio Nelson y Eckert (2007) registraron una abundancia de copépodos media de 61.7% durante el verano y el otoño de 1999. En el presente estudio los promedios de verano a otoño fueron 67.8 y 44.5% para 2003 y 2004, respectivamente. Por tanto, hubo una mayor similitud entre los valores de 1999 y 2003: ambos fueron mayores que en 2004. Esto no parece obedecer a las diferencias de temperatura, puesto que durante el verano y el otoño de los tres años (1999, 2003, 2004) la TSM estuvo en un intervalo de 27–29.5 °C. No obstante, la abundancia absoluta indica diferencias, con una media de 4,813 ind m^–3 en 1999 (Nelson y Eckert 2007), casi el triple de la registrada en verano y otoño de 2003 y 2004 (1,425 y 1,050 ind m^–3, respectivamente). Ya que estos autores recolectaron zooplancton en un mayor número de estaciones, sus estimaciones son más robustas. La subestimación podría obedecer a una menor captura de copépodos pequeños al usar una malla ligeramente más grande en nuestro estudio durante 2003 y 2004.

Estructura de la comunidad de copépodos

Diferentes especies de Acartia dominan en aguas costeras tropicales y subtropicales como se muestra en los ejemplos de la tabla 2. Otro componente de relativa importancia es el género Paracalanus. La especie reportada más a menudo es P. parvus, pero también se ha registrado P. aculeatus en aguas costeras del GC, bahía Magdalena, el mar Caribe y mar de China. P. quasimodo es abundante en el Caribe y en estuarios de la costa brasileña (tabla 2).

La dominancia de la especie templada–subtropical A. clausi durante primavera concuerda con la circulación modelada para BLA cuando dominan los viento del noroeste (Amador–Buenrostro et al. 1991). Según este modelo el agua circula de norte a sur entrando desde el norte (fig. 1). Si bien esta circulación fue descrita principalmente para el invierno, la composición de copépodos observada en el presente estudio sugiere que podría continuar hasta la primavera. Se ha documentado que la persistencia de vientos favorables a las surgencias durante invierno y primavera promueve una alta productividad primara (Muñoz–Barbosa et al. 1991), y por tanto favorecería el desarrollo de C. pacificus y A. tonsa en invierno y densas poblaciones de A. clausi en primavera, como se observó en este estudio. Además, la escasez de depredadores en primavera permitiría un crecimiento exponencial de la población de A. clausi. Su disminución en verano y otoño podría agudizarse por la presencia de depredadores en el zooplancton acarreado a la bahía y el arribo del tiburón ballena.

Según Amador–Buenrostro et al. (1991) la circulación superficial de BLA cambia en verano, invirtiéndose debido al viento del este. Esto habría inducido un cambio en la composición de especies con el ingreso desde el sur de especies tropicales (Centropages furcatus Subeucalanus subcrassus, Acrocalanus longicornis y Temora discaudata), las cuales aumentaron su abundancia en otoño a la vez que aparecieron más especies tropicales (Subeucalanus subtenuis, Canthocalanus pauper y Undinula vulgaris), sugiriendo una circulación similar en verano y otoño.

Composición y abundancia de cladóceros

Los cladóceros fueron particularmente abundantes en julio y octubre de 2004 (fig. 2b–d). En contraste, Nelson y Eckert (2007) encontraron una abundancia muy baja en verano y otoño de 1999 (media = 1.9% del zooplancton). En el presente estudio, si se promediara la abundancia de verano y otoño, ésta sería de 6.4% en 2003 y de 32.9% en 2004. En el estudio de Nelson y Eckert (2007), la red usada fue un poco más pequeña (diámetro de 20 cm y luz de malla de 153 | m) que la nuestra, por lo que no explica las diferencias debido a que son organismos pequeños y habrían sido mejor retenidos en la red usada por ellos. Por tanto, se concluye que hay una alta variabilidad interanual de cladóceros. Este es el primer registro de Pseudevadne tergestina y Penilia avirostris en BLA. No obstante, ya habían sido registradas previamente para la cuenca de Guaymas (Manrique 1971) y otras regiones del GC (Jiménez–Pérez y Lara–Lara 1988, Palomares–García et al. 2002). En bahía Concepción se encontraron ambas especies, con predominancia de P. avirostris (Palomares–García et al. 2002), y en promedio representaron el 78% del zooplancton en mayo, pero sólo el 28% en otoño. La tendencia estacional en BLA fue la opuesta, y solamente en el verano de 2004 los cladóceros llegaron a sobrepasar ligeramente a los copépodos (39% y 34%, respectivamente). Esta diferencia puede deberse a que bahía Concepción es una bahía muy cerrada y la estratificación de la columna de agua es difícil de romper. En otras zonas costeras como el golfo de Trieste se ha analizado la importancia de P. avirostris como herbívoro de nano y picoplancton (Lipej et al. 1997). Además, tiene importancia como alimento para las larvas de macarela del Pacífico (Scomber japonicus) recolectadas en el GC (Sánchez–Velasco y Shirasago 2000).

Copépodos como alimento del tiburón ballena

Nelson y Eckert (2007) propusieron que la abundancia y composición taxonómica del zooplancton influenciaban el comportamiento alimentario del tiburón ballena en BLA. Estos autores estimaron una abundancia media de zooplancton de 87,000 ind m^–3 (96.6% copépodos) requerida para un tipo de filtración activa por succión (ram/suction feeding). En el GC Clark y Nelson (1997) ya habían observado tiburones ballena jóvenes forrajear en densos parches de copépodos en la bahía de la Paz, donde A. clausi representó el 95%, aunque no proporcionaron estimaciones de abundancia absoluta. ¿Podría este copépodo proporcionar alimento suficiente para la alimentación del tiburón ballena? Motta et al. (2010) analizaron sus requerimientos energéticos y estimaron que los tiburones entre 4.4 y 6.2 m de tamaño requieren una ración diaria de 14,931 y 28,121 kJ, respectivamente. Suponiendo que 1 g C = 10 kcal (Cohen y Grosslein 1987) y que una hembra de A. clausi (prosoma de 1 mm) pesa 5.4 µg C (Uye 1982), se requerirían entre 66 y 125 × 10⁶ copépodos para la ración diaria de un tiburón. Considerando que en el sitio de alimentación de BLA la abundancia de A. clausi fue de 39,312 ind m^–3, en un lapso de 5.2 h de actividad filtradora del tiburón, se alcanzaría la cantidad de copépodos necesaria para una tasa de filtración estimada en 326 m³ h^–1 (Motta et al. 2010).

En las otras estaciones muestreadas en otoño de 2003 la abundancia de zooplancton encontrada fue mucho más baja (700–1,038 ind m^–3) y no sería apropiada siquiera para alimentación pasiva, ya que según Nelson y Eckert (2007) el zooplancton debería estar a una concentración media (± error estándar) de 5910 ± 986 ind m^–3. Por otro lado, la estructura del zooplancton durante octubre de 2003 fue diferente en las estaciones ajenas al sitio donde se observaron dos tiburones ballena alimentándose. Evidentemente, tres estaciones de muestreo son pocas para describir tendencias espaciales en la distribución del zooplancton de BLA. Hay que hacer notar que la porción suroeste de punta Arena ha sido descrita como una zona de recirculación (Amador–Buenrostro et al. 1991) y eso podría explicar la retención de una alta concentración de A. clausi en ese lugar, mientras que en los otros sitios expuestos a la mezcla de agua dominaron los copépodos poecilostomatoides durante octubre de 2003. A su vez, la actividad de forrajeo del tiburón ballena juega un papel en el cambio de estructura del zooplancton. Según Nelson y Eckert (2007), una reducción de hasta 75% del zooplancton puede ocurrir en un solo día por la alimentación del tiburón sobre los copépodos, los cuales disminuyeron de 97% a 45%.

Aunque el tiburón ballena ingiere diferentes taxones de zooplancton, la alta proporción de copépodos en BLA indica una preferencia por estos crustáceos. Hay registros de tiburón ballena alimentándose de eufáusidos en el GC (Ketchum–Mejía 2003). En esta investigación, la abundancia de eufáusidos fue baja en BLA comparada con el canal de Ballenas, donde enjambres de eufáusidos son forrajeados por el rorcual común Balaenoptera physalus (Ladrón de Guevara et al. 2008). El meroplancton también podría ser importante en la dieta del tiburón, como por ejemplo los huevos de peces que son ricos en proteínas y lípidos. Existen registros de tiburón ballena alimentándose de huevos recién desovados del pargo (Lutjanus sp.) en la Barrera de Coral de Belice (Heyman et al. 2001).

AGRADECIMIENTOS

Los fondos para esta investigación provinieron de International Community Foundation a través de ICMME (Investigación y Conservación de Mamíferos Marinos de Ensenada), de PRODERS–SEMARNAT (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales) y del proyecto CICESE "Variación estacional de los copépodos de Bahía de los Ángeles, Golfo de California". Agradecemos a A Zavala e I Fuentes (Área de Protección Flora y Fauna–Islas Golfo de California, SEMARNAT) y a J Arce por el apoyo recibido durante el muestreo. Asimismo se agradece la recepción y apoyo de la comunidad del Ejido Tierra y Libertad. P García brindó apoyo técnico en el laboratorio.

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NOTA

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English translation by Christine Harris.