Evidence of sexual reproduction in the hermatypic corals Pocillopora damicornis, Porites panamensis, and Pavona gigantea in Banderas Bay, Mexican Pacific**

E Carpizo–Ituarte^1*, V Vizcaíno–Ochoa¹, G Chi–Barragán¹, O Tapia–Vázquez², AL Cupul–Magaña³, P Medina–Rosas³

¹ Instituto de Investigaciones Oceanológicas, Universidad Autónoma de Baja California, Km 103 Carretera Tijuana–Ensenada, Ensenada 22860, Baja California, México.

² Facultad de Ciencias, Universidad Autónoma de Baja California, Km 103 Carretera Tijuana–Ensenada, Ensenada 22860, Baja California, México.

³ Centro Universitario de la Costa, Universidad de Guadalajara, Av. Universidad de Guadalajara 203, Puerto Vallarta, Jalisco, México.

*Corresponding author.
E–mail: ecarpizo@uabc.edu.mx, ecarpizo@gmail.com

Received May 2010
Accepted December 2010

RESUMEN

La capacidad reproductiva de las comunidades coralinas en el Pacífico mexicano está poco documentada. Una de las comunidades de coral más abundantes de esta región se encuentra en Bahía de Banderas; sin embargo, los patrones reproductivos de las especies de corales no han sido analizados. Con el objetivo de documentar el ciclo reproductivo anual de las tres especies de corales más abundantes en la bahía, se recolectaron muestras mensuales de Pocillopora damicornis, Porites panamensis y Pavona gigantea frente a Isla Redonda, de diciembre de 2001 a noviembre de 2002. Los fragmentos de las colonias se procesaron mediante técnicas histológicas y se analizaron con ayuda del microscopio. Las tres especies mostraron presencia de gametos, la cual se asoció con el incremento de la temperatura superficial del mar. La primer especie en presentar gametos fue P. damicornis, clasificada como hermafrodita. Porites panamensis presentó gametos a partir de mayo de 2002, y embriones y plánulas en septiembre del mismo año; esta especie se consideró como gonocórica, con fecundación interna y con comportamiento reproductivo diferente a lo reportado en otras localidades del Pacífico oriental tropical. Pavona gigantea fue la última especie en presentar gametos y por un periodo corto; se clasificó como gonocórica y no se observaron gametos maduros. Las tres especies mostraron un potencial reproductivo que se circunscribió al periodo de verano, lo que confirma la capacidad reproductiva documentada para estas especies en regiones aledañas del Pacífico mexicano. La intensidad y duración de los periodos reproductivos en Bahía de Banderas podrían estar en función de la presencia de fenómenos periódicos, como El Niño, y oscilaciones climáticas a nivel de microescala que afecten los patrones de temperatura e intensidad de luz en la bahía.

Palabras clave: gametogénesis, cnidarios, corales, reproducción.

ABSTRACT

The reproductive capacity of coral communities in the Mexican Pacific is still poorly documented. One of the most abundant coral communities in this region is found in Banderas Bay, yet the reproductive patterns of the coral species have not been analyzed. In order to document the annual reproductive cycle of the three most common species of corals in the bay, samples of Pocillopora damicornis, Porites panamensis, and Pavona gigantea were collected monthly from Redonda Island from December 2001 to November 2002. Colony fragments were processed by histological techniques and analyzed under a microscope. The three species showed the presence of gametes, which was associated with an increase in sea surface temperature. Gametogenesis was first observed in P. damicornis, classified as hermaphrodite. In P panamensis, reproductive cells were observed in May 2002, and embryos and planulae in September 2002; this species was classified as gonochoric, showing internal fertilization and a distinct reproductive behavior compared with that reported for other areas of the eastern tropical Pacific. In P. gigantea, gametogenesis started later and occurred over a short period of time; this species was classified as gonochoric and no mature gametes were evident. All three species showed reproductive potential during the summer, confirming the reproductive capacity documented for these species in adjoining areas of the Mexican Pacific. The intensity and duration of the reproductive cycle in Banderas Bay are likely regulated by periodic events like El Niño and microscale climate oscillations that modulate temperature and light patterns in the area.

Key words: gametogenesis, cnidarians, corals, reproduction.

INTRODUCCIÓN

Las comunidades coralinas de la región este del Pacífico tropical se distribuyen desde el norte de México hasta el sur de Ecuador. Éstas se caracterizan por la presencia de arrecifes coralinos pequeños distribuidos en parches y agregaciones densas o espaciadas de colonias de coral que se asientan en sustratos que no se originaron de la acreción de coral (Glynn 2001). El inminente impacto del cambio climático sobre los ecosistemas marinos ha reforzado el creciente interés en las comunidades coralinas de la región este del Pacífico mexicano y el conocimiento de éstas se ha incrementado notablemente desde la década de los años setenta. Sin embargo, aún se desconocen aspectos fundamentales de los ciclos reproductivos y su función dentro de la estructuración y permanencia de las comunidades coralinas en esta área. Trabajos realizados durante las últimas décadas sobre la estructura de la comunidad en esta región han mostrado que las especies de corales más abundantes son Pocillopora damicornis (Linnaeus 1758), Porites panamensis Verrill 1864 y Pavona gigantea Verrill 1869 (Carriquiry y Reyes–Bonilla 1997, Reyes–Bonilla y López–Pérez 1998, Cupul–Magaña et al. 2000). En forma paralela, se ha iniciado la cuantificación del esfuerzo reproductivo en estas especies conspicuas en comunidades coralinas próximas a los centros de enseñanza como la Universidad Autónoma de Baja California Sur (UABCS), El Centro Universitario de la Costa de la Universidad de Guadalajara (CUC–UG) en Puerto Vallarta y la Universidad del Mar (UMAR) en Oaxaca. Hasta el momento, se ha reportado que las poblaciones de P. damicornis frente a Punta Gaviotas (suroeste del Golfo de California) se comportan como hermafroditas simultáneas y se observaron gametos maduros durante un periodo de cinco meses (julio a noviembre) en 2001 (Chávez–Romo y Reyes–Bonilla 2007). En muestreos de poblaciones de P. panamensis en la Bahía de La Paz durante 2002 y 2003, se encontró que esta especie se comporta como gonocórica y es capaz de reproducirse todo el año, disminuyendo su actividad durante los meses de temperaturas extremas, tanto frías como calientes (Mora–Pérez 2005).

Al sur del Pacífico mexicano, en el primer estudio sobre el ciclo reproductivo de P. damicornis en el arrecife La Entrega (Oaxaca), realizado entre septiembre de 2002 y agosto de 2003, no se encontró evidencia de actividad reproductiva durante el periodo de muestreo (Rodríguez–Troncoso 2004). Sin embargo, muestras de la misma especie, así como de P. panamensis y P. gigantea, obtenidas en la misma zona durante 2004, mostraron evidencia de la presencia de gametos durante los meses de mayo a agosto (Rodríguez–Troncoso 2006). Asimismo, los resultados de un monitoreo mensual, entre diciembre de 1998 y julio de 1999, de sustratos artificiales sumergidos a lo largo de Bahía de Banderas (Jalisco/Nayarit) y en dos localidades más sureñas revelaron la presencia de reclutas del género Porites (Medina–Rosas et al. 2005). A pesar de la presencia de reclutas, la mortandad masiva de corales, producto de El Niño 1997–1998, deja de manera incierta la posible recuperación de las comunidades coralinas de Bahía de Banderas, ya que el sustrato con coral muerto ha sido recolonizado por algas filamentosas y aún se desconoce de qué forma el estrés térmico afectó las capacidades reproductivas de los corales sobrevivientes (Carriquiry et al. 2001). Con el objetivo de conocer si las especies de corales más comunes en Bahía de Banderas son capaces de reproducirse sexualmente, se llevó a cabo un muestreo sistemático de las tres especies más abundantes en la bahía durante el año 2002, y se reporta su ciclo gemetogénico. El presente trabajo constituye uno de los primeros reportes del ciclo reproductivo para estas especies en el Pacífico mexicano y el primero que se lleva a cabo en Bahía de Banderas después del severo efecto de El Niño 1997–1998.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se obtuvieron muestras de P. damicornis, P. panamensis y P. gigantea de la Isla Redonda, una de las dos islas que conforman el Parque Nacional Islas Marietas (20°40'35"–20°41'45" N, 105°33'30" O) localizado al norte de Bahía de Banderas (Jalisco/Nayarit, México; fig. 1). Esta bahía es considerada una zona de transición por las diferentes corrientes que allí convergen y la temperatura del agua parece ser uno de los factores más importantes en la regulación del ciclo reproductivo de los corales de la zona.

Las muestras de corales se recolectaron mensualmente de diciembre de 2001 a noviembre de 2002. En julio y agosto el muestreo se intensificó a dos veces por mes debido a que se considera, según la literatura, que es el periodo de mayor actividad reproductiva. La recolección de muestras se realizó mediante buceo autónomo entre 3 y 11 m de profundidad. Con un cincel se tomaron tres fragmentos, entre 5 y 10 cm de longitud, de cada especie de colonias diferentes seleccionadas al azar. En el caso de P. damicornis y P. gigantea, una de las muestras de cada mes se obtuvo de una colonia que fue marcada al inicio del estudio; estas muestras se utilizaron como referencia para seguir el ciclo reproductivo dentro de la misma colonia. Lo anterior no fue posible para P. panamensis debido al tamaño pequeño de las colonias en la zona (diámetro promedio ~30 cm) y solamente se obtuvieron las muestras de tres colonias al azar.

La temperatura del agua se registró cada 5 min mediante el uso de un termógrafo digital submarino (TDS–85, fabricado en el Instituto de Investigaciones Oceanológicas de la Universidad Autónoma de Baja California [IIO–UABC]), anclado a 5 m de profundidad en el sitio donde se distribuyen las colonias de coral. El aparato (precisión de 0.02 °C) se cambió cada dos meses. Paralelamente, se utilizó la información de temperatura superficial del mar, obtenida a partir de las imágenes de satélite de la base de datos NOAA–NESDIS SST14NA (http://www.class.noaa.gov.nasa), para determinar los valores promedio para el periodo de muestreo.

En la embarcación las muestras de corales se colocaron en frascos de plástico de 50 mL y se fijaron inmediatamente en formalina al 10%. En tierra, se empaquetaron en el CUC–UG y se enviaron al IIO–UABC para procesarlas siguiendo el método histológico descrito por Glynn et al. (1991). Las muestras se incluyeron en parafina y se realizaron cortes de 8 µm con un microtomo de rotación (American Optical Modelo 820). Cada serie de cinco cortes consecutivos se colocó en un portaobjetos y después se avanzaron 200 µm en el bloque de parafina para obtener una parte diferente de la colonia. De esta forma, se obtuvo un promedio de tres series de cinco cortes para cada colonia, con un promedio de 15 cortes por colonia. Las secciones montadas en portaobjetos se tiñeron con azocarmin G y azul de toluidina, y se obeservaron y analizaron bajo un microscopio compuesto Zeiss Axioskop (objetivos 20×, 40× y 63×), acoplado a una cámara digital Sony Cyber–shot DSC–S75 (3.3 megapixeles). La clasificación de los gametos se realizó de acuerdo con la propuesta por Szmant–Froelich et al. (1985) para Favia fragum, con modificaciones de Glynn et al. (1991, 1994, 1996) para las especies del presente estudio. Los ovocitos se clasificaron de acuerdo con sus características generales y tamaño, mientras que los espermarios se clasificaron únicamente por sus características morfológicas.

RESULTADOS

Condición reproductiva

El periodo de mayor actividad reproductiva para las tres especies ocurrió en julio. En el caso de las colonias de referencia de P. damicornis y P. gigantea, éstas presentaron gametos únicamente durante junio y agosto, respectivamente. La colonia de referencia de P. gigantea fue hembra en el primer muestreo de agosto y macho durante el segundo muestreo realizado a finales del mismo mes.

Pocillopora damicornis

Esta especie se clasificó como hermafrodita en Bahía de Banderas. Las colonias de P. damicornis mostraron un comportamiento estacional en su condición reproductiva durante el periodo de muestreo. La presencia de gametos se detectó por primera ocasión en las muestras recolectadas en mayo de 2002. La condición reproductiva con diferentes estadios de desarrollo se observó hasta el segundo muestreo de julio. En agosto los organismos regresaron a su estado de reposo (estadio 0 en la escala reproductiva) y se mantuvieron así durante el resto del ciclo anual, en el cual ya no se encontró evidencia alguna de la presencia de gametos. En el estado de reposo el tejido se caracterizó por un epitelio oral en donde se econtró una mayor abundancia de zooxantelas y se detectó la presencia de nematocistos, con filamentos mesenteriales a lo largo del pólipo.

Cuando se detectó la presencia de gametos, éstos se encontraron en forma alternada en un mismo pólipo y en ocasiones en un mismo mesenterio. Los ovocitos se encontraron agrupados en ovarios que contenían varias células, con un máximo de 12 ovocitos en diferentes estadios de desarrollo (tabla 1). Únicamente se encontraron ovocitos en estadios de desarrollo I, II y III. Los ovocitos en estadio I se caracterizaron por un tamaño pequeño (<20 de diámetro) y se ubicaron en la parte media de los mesenterios (fig. 3a, b). El estadio II se caracterizó por células menores que 60 µm de diámetro, con núcleos y nucleólos visibles, membranas bien definidas y gran cantidad de vacuolas lipídicas. En este estadio fue común observar ovocitos atrésicos. El estadio III se caracterizó por células mayores que 60 µm de diámetro y gran cantidad de vitelo (fig. 3c, d). No se observaron ovocitos en estadio IV para esta especie.

Se observaron espermarios con espermatogonias en estadio II durante junio y julio. Estas células presentaron núcleos muy pequeños, formando racimos más o menos homogéneos en el interior del espermario. El estadio III de desarrollo de las espermatogonias se caracterizó por núcleos más pequeños que los del estadio anterior, tendiendo a agruparse en la periferia del espermario, pero donde todavía no era visible el flagelo (fig. 3e, f). No se observaron espermatogonias en estadio IV, que corresponde al espermatozoide maduro.

En P. damicornis los ovocitos alcanzaron su mayor diámetro durante el mes de julio. En promedio el diámetro de los ovocitos fue de 52 µm, con un máximo de 80 µm. Al igual que los ovocitos, los espermarios alcanzaron su mayor diámetro durante julio. El diámetro promedio para éstos fue de 204 nm, con un máximo de 298 µm.

Porites panamensis

La primera evidencia de ovogénesis se detectó en las muestras de julio. Sólo se observaron cuatro ovocitos pequeños (<20 µm de diámetro) en estadio I de desarrollo y se encontraron en colonias donde también habían ovocitos en estadios III y IV. Los ovocitos clasificados en estadio II midieron hasta 40 µm de diámetro, presentaron núcleo y nucleólo, y varios se encontraron agrupados, pero no formando ovarios (fig. 4a, b). Los ovocitos en estadio III se caracterizaron por un aumento en la vitelogénesis y un aumento de tamaño en relación con el estadio II (fig. 4c, d). Los ovocitos en estadio IV se distinguieron por presentarse como células individuales de 142.8 de diámetro en promedio; las zooxantelas se apreciaron claramente en el interior de la célula (fig. 4e, f). En todos los estadios de desarrollo los ovocitos se localizaron en la región aboral del pólipo.

La primera evidencia de espermatogénesis se presentó en las muestras de mayo. Las espermatogonias se caracterizaron por ser células de núcleo grande, agrupadas en espermarios a lo largo del eje oral–aboral en los mesenterios del pólipo. Éstas se clasificaron en estadios I y II cuando se obervaron de tamaño pequeño y presentaron migración hacia la periferia del espermario (fig. 5a, b). Las espermatogonias en estadio III se caracterizaron por la presencia de algunos flagelos, mientras que los espermatozoides maduros (estadio IV) se caracterizaron por el acomodo en ramillete con flágelos claramente evidentes (fig. 5c, d). En esta especie también se observaron embriones y plánulas que se caracterizaron por la diferenciación clara de un endodermo, ectodermo y mesoglea, y la presencia de zooxantelas en su interior. Estos embriones llegaron a medir hasta 800 µm y se observaron únicamente en colonias hembras (fig. 5e, f).

Los ovocitos de P. panamensis alcanzaron su mayor diámetro durante el mes de julio. En promedio el diámetro fue de 142.8 µm, con un máximo de 357 µm. Los espermarios alcanzaron su mayor diámetro durante el mes de mayo. El diámetro promedio para éstos fue de 114 µm, con un máximo de 375 µm.

Pavona gigantea

Esta especie se clasificó como gonocórica en Bahía de Banderas. La actividad reproductiva se detectó entre mayo y agosto, y durante el resto del año las colonias retornaron a su estado de reposo (estadio 0 en la escala reproduciva). El estadio 0 se caracterizó por un epitelio oral en el cual se apreciaron nematocistos y zooxantelas, además de filamentos mesenteriales a lo largo del eje oral–aboral. En ninguno de los sexos fue posible observar gametos en estadios tempranos de desarrollo, ni completamente desarrollados. Los gametos observados se encontraron en estadios intermedios de desarrollo (i.e. entre estadios II y III). Los ovocitos en estadio II (<40 µm de diámetro) se observaron en julio y agosto, y se caracterizaron por presentar núcleos y nucléolos bien definidos y por formar cordones a lo largo del eje oral–aboral, además de que todas las células se encontraban en el mismo estadio de desarrollo (fig. 6a, b). Los ovocitos en estadio III se observaron durante el mes de agosto y se caracterizaron por células de aproximadamente 100 µm, con núcleo, nucleólo y vitelo definidos, además de zooxantelas alrededor de los ovarios (fig. 6c, d).

Los ovocitos de P. gigantea alcanzaron su mayor diámetro durante el mes de julio. En promedio el diámetro fue de 71 µm, con un máximo de 107 µm. Al igual que los ovocitos, los espermarios alcanzaron su mayor diámetro durante julio. El diámetro promedio para éstos fue de 114 µm, con un máximo de 153 µm. La figura 6 (e, f) muestra en detalle las características de estos espermarios.

DISCUSIÓN

Las especies analizadas en el presente trabajo presentaron actividad reproductiva estacional durante la primavera y el verano. El inicio de la gametogénesis en las tres especies estuvo claramente asociado al incremento de la temperatura, aunque existió un desfase en la aparición de los gametos para cada una de ellas. Como se ha reportado para diversos invertebrados marinos, la temperatura del agua es un factor determinante en la gametogénesis, así como en otros aspectos reproductivos incluyendo el desove y la liberación de larvas (Young 1999).

En Bahía de Banderas, P. damicornis es un organismo hermafrodita, lo cual concuerda con lo reportado para esta especie en otros arrecifes del Pacífico (ver Glynn et al. 1991, Chávez–Romo y Reyes–Bonilla 2007). El patrón de gametogénesis en esta especie fue similar al que se ha reportado en Hawaii (Richmond y Jockiel 1984, Richmond 1987 y Richmond y Hunter 1990); sin embargo, en el caso de Bahía de Banderas no fue posible observar gametos maduros, ni se detectó la presencia de embriones ni de plánulas. Una explicación podría ser que la fase final de la gametogénesis es muy rápida, posiblemente de algunas horas como se ha reportado para P. damicornis en Australia (Stoddart y Black 1985). Alternativamente, como ya se mencionó, la intensidad de muestreo (sólo tres colonias por especie por mes) limitó la posibilidad de detectar los estadios más avanzados. Una última posibilidad es que durante el año de muestreo en Bahía de Banderas, el ciclo reproductivo en esta especie no llegó a completarse debido a condiciones oceanográficas desfavorables, asociadas con estrés térmico y escasos nutrientes. Estas condiciones pueden estar asociadas con la periodicidad e intensidad del fenómeno de El Niño y su efecto en la intensidad de las surgencias y el patrón de ondas internas en la zona. Estudios recientes sobre P. damicornis de las costas de Oaxaca han mostrado que esta especie puede presentar años de completa inactividad reproductiva seguida de periodos reproductivos en años posteriores, aunque, hasta el momento no se han establecido con claridad las causas que determinan este comportamiento (Rodríguez–Troncoso 2004, 2006).

Se ha documentado que P. damicornis puede llegar a abortar gametos y plánulas inmaduros o reabsorberlos para el mantenimiento de los tejidos durante eventos en los que las temperaturas del agua se mantienen por encima de 30 °C por periodos prolongados (Jockiel 1985). En Bahía de Banderas, se registraron temperaturas superiores a 30 °C a partir de agosto, lo cual coincide con el periodo en que P. damicornis dejó de presentar gametos en las muestras analizadas en el presente estudio.

En Bahía de Banderas, P. panamensis se comportó como un organismo gonocórico, con reproducción sexual presumiblemente éxitosa y con características reproductivas similares a las que reportaron Glynn et al. (1994) para otras zonas del Pacífico oriental tropical. Aparentemente, esta especie inició la formación de células germinales en la mesoglea. Lo anterior se deduce de la observación de células muy similares a los ovocitos, pero de menor tamaño, en la región de la mesoglea en cortes de muestras obtenidas meses anteriores a la aparición de ovocitos claramente definidos. Esta característica coincide con la descripción detallada de la migración de los ovocitos en estadio I de la mesoglea hacia los mesenterios para su posterior desarrollo (Tomascik y Sander 1987).

Un hallazgo importante fue el haber encontrado colonias hembras con un ovocito por pólipo. Lo anterior contrasta con lo reportado por otros autores para P. panamensis en Costa Rica y Panamá, quienes mencionan que los ovarios estuvieron formados por grupos de más de cinco ovocitos, todos aparentemente en el mismo estadio de desarrollo (Glynn et al. 1994).

En este estudio se observaron, además, asociaciones de ovocitos en estadio IV con ovocitos en estadio I. Chornesky y Peters (1987) encontraron que en la época reproductiva de una especie del mismo género, Porites asteroides, en Jamaica, los ovocitos en un estadio de desarrollo más avanzado incorporan los nutrientes de los ovocitos más pequeños que no van a concluir su maduración, y sugirieron que ésta es una estrategia de aprovechamiento de nutrientes. Sin embargo, Neves (2000) indica que, a pesar de que se observó reabsorción de gametos en estadios III y IV en tres especies de Porites en Hawaii, aún se requieren documentar los mecanismos mediante los cuales esta reabsorción pudiera ser fuente de nutrientes para ovocitos que resulten exitosos reproductivamente.

Las colonias masculinas presentaron carácterísticas similares a las reportadas para P. panamensis en Panamá y Costa Rica (Glynn et al. 1994), aunque fue evidente la asincronía de los gametos dentro de la misma colonia. En agosto y septiembre fue posible observar residuos de espermarios, posiblemente indicadores de liberación de espermatozoides.

La presencia de embriones y plánulas durante el periodo de estudio indica que en Bahía de Banderas P. panamensis se comporta como gonocórica y la fertilización se lleva a cabo en las colonias hembras, las cuales incuban las larvas (brooders). Lo anterior contrasta con lo reportado por Harrison (1985), quien menciona que todos los organismos del género Porites, tanto del Atlántico como del Pacífico, son hermafroditas, y confirma lo reportado por Neves (2000) sobre la variabilidad del comportamiento de las especies de este género en el archipiélago hawaiano. Por otra parte, el reducido periodo de presencia de gametos maduros y embriones en Bahía de Banderas (agosto y septiembre) contrasta con lo reportado por Glynn et al. (1996) para la misma especie en Panamá, en donde se observó la capacidad de liberar gametos maduros y plánulas durante 11 meses del año. Este comportamiento pudiera estar asociado con el patrón de surgencias en cada sitio. En la Isla Topaga (Panamá), la actividad reproductiva se reduce en abril, cuando las surgencias son intensas (Glynn et al. 1996). En Bahía de Banderas se han reportado surgencias en la parte sur (Álvarez–Borrego 1993), las cuales pudieran tener una influencia en el comportamiento reproductivo de las colonias.

El éxito reproductivo de P. panamensis en Bahía de Banderas podría considerarse como una mejor adaptación de esta especie a las condiciones locales, en comparación con las otras dos especies analizadas en el presente trabajo.

En P. gigantea, la presencia de gametos durante julio y agosto indica una reproducción sexual estacional ubicada en el periodo de primavera–verano. Lo anterior coincide con lo reportado por otros autores para esta especie en el Pacífico oriental tropical (Glynn y Ault 2000). El periodo reproductivo se caracterizó por la sincronía en el desarrollo de los gametos, lo cual contrasta con lo reportado para la misma especie en zonas tropicales (Glynn et al. 1996).

De acuerdo con los resultados obtenidos, P. damicornis y P. panamensis respondieron a temperaturas críticas similares para iniciar la gametogénesis. El retraso observado en P. gigantea posiblemente esté relacionado con adaptaciones particulares de esta especie, o bien, con el hecho de que los cambios ambientales (particularmente temperatura) lleguen en forma más lenta al microhábitat que utiliza P. gigantea. Un estudio reciente de P. verrucosa en la misma zona mostró variabilidad en la respuesta al estrés en colonias separadas por una distancia de 50 m (Rodríguez–Troncoso et al. 2010).

De febrero a abril, la Corriente Costera de Costa Rica (CCCR) es débil y fluye como una extensión de la Corriente de California (CC), que se une a la Corriente Norecuatorial (CN) (Wyrtki 1965, Glynn y Ault 2000). En este periodo, la circulación frente a Jalisco y Nayarit es hacia el sur y no se encontró actividad reproductiva en ninguna de las tres especies estudiadas. En un segundo periodo, usualmente de mayo a julio, la CN alimenta a la CCCR hasta la punta sur de Bahía de Banderas y transporta aguas cálidas a la región. Durante este periodo se registraron temperaturas superficiales del mar de 28.5 a 30 °C en Bahía de Banderas, lo cual probablemente disparó el ciclo reproductivo al menos en P. damicornis y P. panamensis. Lo anterior coincide con lo reportado para estas especies en Panamá y Costa Rica, en donde se encontró que la gametogénesis inicia con temperaturas entre 27 y 29 °C (Glynn y Ault 2000).

Los patrones reproductivos de las principales especies formadoras de arrecife en Bahía de Banderas responden a una combinación de factores, incluyendo los patrones de corrientes y sus temperaturas asociadas, las surgencias en la zona y la turbidez y el aporte de nutrientes por las descargas de aguas continentales. La interacción de estos factores en un ciclo anual y las posibles variaciones en escalas temporales mayores determinarán el patrón reproductivo y el posible papel de la reproducción sexual en el mantenimiento de las poblaciones de corales en la bahía.

Con el creciente impacto del cambio climático global y la conectividad existente en los sistemas oceánicos a través del intercambio de larvas, estudios de largo plazo resultan imprescindibles para entender con mayor detalle a qué responden, reproductivamente, las comunidades coralinas del Pacífico mexicano. El entender cómo funcionan los ciclos reproductivos de especies estructuradoras, como lo son estas especies de corales, nos permitirá conocer mejor la dinámica de sus poblaciones y su resiliencia a perturbaciones naturales y antropogénicas, y con esto, poder continuar desarrollando esfuerzos a nivel de manejo ecosistémico para una mejor conservación de los recursos coralinos del Pacífico mexicano.

AGRADECIMIENTOS

El segundo autor recibió una beca de maestría por parte del Consejo Nacional de Ciencia y Tencología (CONACYT No. 162288). Para la presente investigación se contó con apoyo parcial de la Universidad Autónoma de Baja California (proyecto interno IIO–UABC No. 533, a cargo de ECI) y la Universidad de Guadalajara (CUC–UG, proyecto "Implementación del programa de monitoreo ambiental marino de los parques nacionales Isla Isabel e Islas Marietas, Nayarit, México" a cargo de ALCM ). Los autores agradecen el apoyo a CONACYT a tráves del proyecto No. 35528–B (a cargo de LE Calderón–Aguilera) para la recolección y análisis de las muestras de coral y a las autoridades del Parque Nacional Islas Marietas por las facilidades otorgadas para la realización del presente trabajo.

REFERENCES

Álvarez–Borrego S. 1993. Gulf of California. In: Ketchum BH (ed.), Estuaries and Enclosed Seas. Elsevier Press, Amsterdam, pp. 427–499        [ Links ]

Carriquiry JD, Reyes–Bonilla H. 1997. Community structure and geographic distribution of the coral reefs of Nayarit, Mexican Pacific. Cienc. Mar. 23: 227–248.         [ Links ]

Carriquiry JD, Cupul–Magaña AL, Rodríguez–Zaragoza FA, Medina–Rosas P. 2001. Coral bleaching and mortality in the Mexican Pacific during the 1997–98 El Niño and prediction from a remote sensing approach. Bull. Mar. Sci. 69: 237–249.         [ Links ]

Chávez–Romo HE, Reyes–Bonilla H. 2007. Sexual reproduction of the coral Pocillopora damicornis in the southern Gulf of California, Mexico. Cienc. Mar. 33: 495–501.         [ Links ]

Chornesky EA, Peters E. 1987. Sexual reproduction and colony growth in the scleractinian coral Porites asteroides. Biol Bull. 172: 161–177.         [ Links ]

Cupul–Magaña AL, Aranda–Mena OS, Medina–Rosas P, Vizcaíno–Ochoa V. 2000. Comunidades coralinas de las islas Marietas, Bahía de Banderas, Jalisco–Nayarit, México. Mexicoa 1: 15–22.         [ Links ]

Glynn PW. 2001. Eastern Pacific coral reef ecosystems. In: Seeliger U, Kjerfve B (eds.), Coastal Marine Ecosystems of Latin America. Springer–Verlag, Berlin, Ecological Studies Vol. 144, pp. 281–305.         [ Links ]

Glynn PW, Ault JS. 2000. A biogeographic analysis and review of the far eastern Pacific coral reef region. Coral Reefs 19: 1–23.         [ Links ]

Glynn PW, Gassman NJ, Eakin CM, Cortés J, Smith DB, Guzmán HM. 1991. Reef coral reproduction in the eastern Pacific: Costa Rica, Panama and Galapagos Islands (Ecuador). I. Pocilloporidae. Mar. Biol. 109: 355–368.         [ Links ]

Glynn PW, Colley SB, Eakin CM, Smith DB, Cortés J, Gassman NJ, Guzmán HM, del Rosario JB, Feingold JS. 1994. Reef coral reproduction in the eastern Pacific: Costa Rica, Panama and Galapagos Islands (Ecuador). II. Poritidae. Mar. Biol. 118: 191–208.         [ Links ]

Glynn PW, Colley SB, Gassman NJ, Black K, Cortés J, Mate JL. 1996. Reef coral reproduction in the eastern Pacific: Costa Rica, Panama and Galapagos Islands (Ecuador). III. Agariciidae. Mar. Biol. 125: 579–601.         [ Links ]

Harrison PL. 1985. Sexual characteristics of scleractinian corals: Systematic and evolutionary implications. Proc. Fifth Int. Coral Reef Symp. 4: 337–342.         [ Links ]

Jockiel PL. 1985. Lunar periodicity of planulae release in the reef coral Pocillopora damicornis in relation to various environmental causes. In: Gabrie C, Harmelin VM (eds.), Proc. 5th International Coral Reef Congress, Tahiti, Antenne Museum–EPHE, Mourea, French Polynesia, pp. 307–312.         [ Links ]

Medina–Rosas P, Carriquiry J, Cupul–Magaña A. 2005. Recruitment of Porites (Scleractinia) on artificial substrata in reefs affected by the 1997–98 El Niño in Banderas Bay, Mexican Pacific. Cienc. Mar. 31: 103–109.         [ Links ]

Mora–Pérez MG. 2005. Biología reproductiva del coral Porites panamensis Verrill 1866 (Anthozoa: Scleractinia) en Bahía de La Paz, Baja California Sur, México. M.Sc. thesis, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional, México, 81 pp.         [ Links ]

Neves EG. 2000. Histological analysis of reproductive trends of three Porites species from Kane'ohe Bay, Hawaii. Pac. Sci. 2: 195–200.         [ Links ]

Reyes–Bonilla H, López–Pérez A. 1998. Biogeography of the stony corals (Scleractinia) of the Mexican Pacific. Cienc. Mar. 24: 211–224.         [ Links ]

Richmond RH. 1985. Variations in the population biology of Pocillopora damicornis across the Pacific. Proc. 5th International Coral Reef Symposium, Tahiti 6: 101–106.         [ Links ]

Richmond RH. 1987. Energetics, competency and long–distance dispersal of planula larvae of the coral Pocillopora damicornis. Mar. Biol. 93: 527–533.         [ Links ]

Richmond RH, Jokiel PJ. 1984. Lunar periodicity in larval realease in the reef coral Pocillopora damicornis at Enewetak and Hawaii. Bull. Mar. Sci. 34: 280–287.         [ Links ]

Richmond RH, Hunter CL. 1990. Reproduction and recruitment of corals: Comparison among the Caribbean, the tropical Pacific and the Red Sea. Mar. Ecol. Prog. Ser. 60: 185–203.         [ Links ]

Rodríguez–Troncoso AP. 2004. Caracterización del ciclo reproductivo de Pocillopora damicornis (Linnaeus 1758) en el arrecife de La Entrega, Oaxaca, México. B.Sc. dissertation, Universidad del Mar, Mexico, 69 pp.         [ Links ]

Rodríguez–Troncoso AP. 2006. Ciclo reproductivo de tres especies formadoras del arrecife La Entrega, Oaxaca, México. M.Sc. thesis, Universidad Autónoma de Baja California, Mexico, 118 pp.         [ Links ]

Rodríguez–Troncoso AP, Carpizo Ituarte E, Cupul–Magaña A. 2010. Differential response to cold and warm water conditions in Pocillopora colonies from the central Mexican Pacific. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 391: 57–64.         [ Links ]

Stoddart JA, Black R. 1985. Cycles of gametogenesis and planulation in the coral Pocillopora damicornis. Mar. Ecol. Prog. Ser. 23: 153–164.         [ Links ]

Szmant–Froelich A, Reutter M, Riggs L. 1985. Sexual reproduction of Favia fragum (Esper): lunar patterns of gametogenesis, embryogenesis and planulation in Puerto Rico. Bull Mar Sci 37: 880–892        [ Links ]

Tomascik T, Sander F. 1987. Effects of eutrophication on reef–building corals. III. Reproduction of the reef–building coral Porites porites. Mar. Biol. 94: 77–94.         [ Links ]

Young CM. 1999. Synchrony and sociality: Breeding strategies in constant and variable benthic environments. In: Whitfield M, Matthews J, Reynolds C (eds.), Aquatic Life Cycle Strategies. Marine Biological Association of the United Kingdom, Plymouth, pp. 1–14.         [ Links ]

Wyrtki K. 1965. Surface Currents of the Eastern Tropical Pacific Ocean. Inter. Amer. Trop. Counn. Bull. 9: 271–303.         [ Links ]

NOTAS

*English translation by Christine Harris.

**Descargar versión bilingüe (Inglés–Español) en formato PDF.