Reefscape proxies for the conservation of Caribbean coral reef biodiversity

JE Arias–González^1*, E Núñez–Lara², FA Rodríguez–Zaragoza³, P Legendre⁴

¹ Laboratorio de Ecología de Ecosistemas de Arrecifes Coralinos, Departamento de Recursos del Mar, Centro de Investigación y de Estudios Avanzados del IPN, Unidad Mérida, Antigua Carretera a Progreso Km 6, AP 73 CORDEMEX, Mérida 97310, Yucatán, México.

² Universidad Autónoma del Carmen, Col. Aviación, Ciudad del Carmen 24180, Campeche, México.

³ Laboratorio de Ecosistemas Marinos y Acuicultura (LEMA), Departamento de Ecología, CUCBA, Universidad de Guadalajara, Carretera Guadalajara–Nogales Km 15.5, AP 52–114, Zapopan 45110, Jalisco, México.

*Corresponding author.
E–mail: earias@mda.cinvestav.mx

Received April 2010
Accepted October 2010

RESUMEN

Se evaluó el valor explicativo de cuatro hipótesis en la variación geográfica de la riqueza total de especies y la riqueza de especies por familia en comunidades de corales y peces en el Sector Norte del Sistema Arrecifal Mesoamericano (NS–MBRS). Las cuatro hipótesis ponderan diferentes atributos de paisaje que son importantes para las especies de corales y peces: área de arrecife (RA), cobertura de coral vivo (LCC), complejidad de hábitat (HC), y riqueza de coral para los peces y los corales mismos. Tanto para las comunidades de coral como para las de peces, se estimó el número total de especies y el número de especies por familia en 11 arrecifes coralinos a lo largo de una sección de 400 km del NS–MBRS. La cobertura de corales duros y HC fueron cuantificadas usando videotransectos de línea y cadena, respectivamente; RA se estimó usando imágenes de satélite TM Landsat y un sistema de información geográfica. Se utilizó el análisis de regresion múltiple y el análisis de redundancia canónica para estudiar las relaciones de las especies de coral y de peces con las variables estudiadas. Los tres atributos de paisaje (RA, LCC y HC) en combinación fueron variables explicativas mucho más importantes para los patrones biogeográficos observados de la biodiversidad de peces y corales que la explicación individual de cada una de las variables. La riqueza de especies de coral y de peces estuvieron también fuertemente correlacionadas. Los indicadores de la diversidad funcional (grupos tróficos de peces y los grupos morfofuncionales de corales) siguieron los mismos patrones biogeográficos que la riqueza de especies. Los atributos de paisaje (RA, LCC y HC) mostraron ser excelentes indicadores de valores críticos de biodiversidad coralina. Esto significa que los simples atributos de paisaje pueden ser usados para predecir valores de biodiversidad más complejos en diferentes áreas de arrecifes coralinos. Tales predicciones pueden proporcionar una guía inestimable para las evaluaciones de biodiversidad regional, la extrapolación de estos resultados a áreas no muestreadas y una guía para la ecoregionalización dentro de grandes extensiones de áreas de arrecifes coralinos donde los datos son escasos.

ABSTRACT

The explanatory value of four hypotheses for geographic variation in total species richness and species richness was evaluated per family in coral and fish communities in the North Sector of the Mesoamerican Barrier Reef System (NS–MBRS). The four hypotheses emphasize different reefscape attributes that are important for coral and fish: reef area (RA), live coral cover (LCC), habitat complexity (HC), and coral richness itself and for fish. For both coral and fish communities, we estimated the total number of species and number of species per family on 11 coral reefs along a 400–km section of NS–MBRS. Hard coral cover and HC were quantified using line and chain transects, respectively, and RA was estimated using Landsat TM images and a geographic information system. We used multiple regression and canonical redundancy analysis to study the fish–environment and coral–environment relationships. The three reefscape features (RA, LCC, and HC) in combination were much stronger explanatory variables for the observed biogeographic patterns of fish and coral biodiversity than they were singly. Coral and fish species richness were strongly correlated. Indicators of functional diversity (fish trophic groups and coral morpho–functional groups) followed the same biogeographic patterns as species richness. Reefscape attributes (RA, LCC, and HC) were shown to be good proxies for critical coral reef biodiversity values. This means that simple reefscape attributes can be used to predict more complex biodiversity values of different reef areas. Such predictions can provide an invaluable guide for regional biodiversity assessments, the extrapolation of these results to unsurveyed areas, and guidance for ecoregionalization within large reef tracts where data are sparse.

Key words: biodiversity, coral reefs, habitat complexity, live coral cover, Mesoamerican Barrier Reef System.

INTRODUCCIÓN

Uno de los principales objetivos de la ecología y biogeografía ha sido, tradicionalmente, identificar las causas de la variación de la riqueza de especies. El interés en las causas de los patrones biogeográficos de la riqueza de especies por parte de los científicos y los administradores de los recursos y la conservación ha aumentado considerablemente en las últimas dos décadas (e.g., Ormond y Roberts 1997, Hubbell 2001, Pimm y Brown 2004). Para los científicos, hay un interés intrínseco en describir y explicar los patrones de la naturaleza. Para los administradores, el interés se asocia con que el conocimiento de las causas que producen los patrones biogeográficos puede tener implicaciones para la conservación de la biodiversidad.

Se realizó un estudio para describir y tratar de explicar los patrones de biodiversidad de peces de arrecifes coralinos y de corales en el Sector Norte del Sistema Arrecifal Mesoamericano (NS–MBRS, por sus siglas en inglés). Con base en datos de peces y corales recolectados a lo largo de una extensión de 400 km en este sistema, se evaluaron cuatro hipótesis que han sido propuestas para explicar la variación de la riqueza de especies de peces y corales, y la composición taxonómica en escalas espaciales similares. Estas hipótesis enfatizan un fuerte papel de los siguientes factores en influir sobre la composición local de las especies y la diversidad en peces y corales: (a) el área del hábitat para corales y peces (Ormond y Roberts 1997, Bellwood y Hughes 2001, Bellwood et al. 2005), (b) la cobertura de coral vivo para la diversidad y abundancia de peces (Bell y Galzin 1984, Ormond y Roberts 1997, Jones et al. 2004), (c) la complejidad del hábitat para la diversidad y abundancia de corales y peces (Ormond y Roberts 1997, Núñez–Lara y Arias González 1998, Almany 2004) y (d) la diversidad regional de corales para la diversidad local de corales (Miller et al. 2000) y peces (Harmelin–Vivien 1989). Se examinaron tanto los patrones estructurales (riqueza de especies y composición taxonómica) como los patrones funcionales de la diversidad (grupos tróficos de peces, grupos morfofuncionales de corales), y su relación con el área del arrecife, cobertura de coral vivo y complejidad del hábitat. También se probó la relación entre las especies de corales y las especies de peces en arrecifes a escala local.

En general, el NS–MBRS es un excelente lugar para probar las hipótesis mencionadas. En este estudio se demuestra que las características del paisaje difieren sustancial y sistemáticamente a lo largo del sitio de estudio: del norte hacia el sur hay un claro incremento en el área del arrecife, la cobertura de coral y la complejidad del hábitat, y la plataforma del arrecife gradualmente se amplía.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Se muestrearon 11 arrecifes de coral distribuidos a lo largo de la costa este de la Península de Yucatán (fig. 1a).

Estos arrecifes forman parte de un arrecife frontal semicontinuo que se desarrolla cerca y paralelamente a la costa, comenzando en Punta Nizuc, Quintana Roo, conectándose al sur con el arrecife de Belice. Esta zona es parte del MBRS, uno de los mayores lugares de biodiversidad del Mar Caribe. Los arrecifes del NS–MBRS tienen una clara zonación de cinco zonas geomorfológicas (Arias–González 1998, Núñez–Lara et al. 2005): laguna, cresta, frente, pendiente y terraza (fig. 1b). En este estudio se utilizaron únicamente datos de las zonas geomorfológicas con siginificante estructura de coral: el frente con 6 m de profundidad, la pendiente con 10 m de profundidad y la terraza con 20 m de profundidad.

Diseño de muestreo y obtención de datos

Los 11 arrecifes se muestrearon entre junio y septiembre de 1999 y 2000 (Ruiz–Zárate y Arias–González 2004, Núñez–Lara et al. 2005, Arias–González et al. 2008). Se estimaron los siguientes atributos: riqueza de especies de peces, riqueza de especies de corales, composición taxonómica de peces y corales, grupos tróficos de peces, grupos morfofuncionales de corales, cobetura de coral vivo y complejidad de habitat.

Peces

Cobertura y riqueza de coral

En la mayoría de los transectos de banda se grabó un videotransecto de 50 m de largo y aproximadamente 0.4 m de ancho (número total de videotransectos: 349). Los videos se examinaron utilizando un monitor de alta resolución. Se hizo una pauta cada 40 cuadros esparcidos homogéneamente a lo largo de cada videotransecto y se registraron las especies de coral encontradas en cada cuadro. La proporción de coral vivo se estimó en 13 puntos marcados sistemáticamente por cada cuadro (520 puntos en total por videotransecto).

Complejidad del hábitat

A lo largo de cada transecto de línea, la complejidad del hábitat se estimó extendiendo una cadena de 18 m siguiendo la rugosidad del fondo, de acuerdo con Risk (1972). La complejidad del hábitat fue calculada como 1 – (d_m /L_t), donde d_m es la distancia en el transecto de línea de la cadena, desde su comienzo hasta su final, y L_t es el largo de la cadena (18 m). La media de todos los transectos en cada sitio fueron computadas y usadas para generar un solo valor de complejidad del hábitat por sitio.

Estimación del área del arrecife

Se analizaron imágenes del sensor remoto Landsat TM de una sección centrada en 1.8 km en cada arrecife para estimar el área del arrecife en un intervalo de profundidad de 3 a 20 m. Para hacer esto, se utilizó el programa ERDAS (ERDAS, Inc.) en una clasificación supervisada.

Análisis de datos

La diversidad de peces y corales fue cuantificada a nivel de arrecife, tanto para la riqueza de especies como para el número de especies por familia, siguiendo los criterios de Gaston (1996) y Bellwood y Hughes (2001). El número de especies por familia fue transformado usando el criterio de Hellinger, de acuerdo con Legendre y Gallagher (2001). Esta transformación mejora la interpretación del análisis multivariado de este tipo de datos. Se utilizaron regresiones múltiples con los datos de la riqueza de especies de peces y corales con el fin de estudiar las relaciones peces–ambiente y corales–ambiente, y el análisis de redundancia canónica para las tablas de composición taxonómica. Se computaron los valores P para las regresiones y el análisis canónico usando pruebas de permutación (Anderson y Legendre 1999). Se supuso que la autocorrelación espacial entre arrecifes no fue un problema en el presente estudio debido a que los 11 arrecifes están separados por una larga distancia entre ellos (en promedio 75 km, intervalo 40–350 km).

Para los corales y peces, la riqueza total y la riqueza dentro de las familias incrementó de norte a sur. Los arrecifes en las porciones centro y sur del área de estudio (Boca Paila y Yuyum en el centro, Mahahual en el sur) tuvieron el mayor número de especies de peces (99–101) y de corales (25–28), así como la mayor área de arrecife y cobertura de corales duros (fig. 2a–c). Este incremento general estuvo correlacionado con el incremento en la complejidad del hábitat (figs. 1, 2). Dentro de esta tendencia, hubo pequeños aumentos y disminuciones de la riqueza total y la riqueza dentro de las familias que siguieron los aumentos y disminuciones del área de arrecife, cobertura de coral vivo y complejidad del hábitat en diferentes e interesantes sentidos.

El área de arrecife y la cobertura de coral vivo fueron los principales predictores de la riqueza de especies (total y de la composición dentro de familias; tabla 1). La complejidad del hábitat explicó menos la variabilidad en las medidas de la riqueza de especies. En combinación, las tres características de paisaje explicaron mejor la variación de la composición taxonómica de los peces y corales que por sí solas (tabla 1, R–cuadrada ajustada). La riqueza de corales se correlacionó fuertemente con la riqueza de peces (r = 0.9192, P < 0.001).

La contribución de las diferentes familias de peces fue diferente entre localizaciones, lo que implica que pueden haber diferencias funcionales en las relaciones tróficas entre los arrecifes (fig. 3a). Las familias Labridae, Scaridae, Pomacentridae y Haemulidae fueron las familias de peces con mayor riqueza de especies. En los arrecifes más depauperados en el norte, estas familias contribuyeron entre 47% y 60% del total de especies, mientras que en los arrecifes del sur, contribuyeron entre 38% y 41% del total de especies. En el mismo sentido, entre las familias de corales con mayor riqueza de especies (Faviidae, Agariciidae, Poritidae y Acroporidae; fig. 4a), su contribución conjunta por arrecife fue de 89% a 91% en los arrecifes del norte y sólo de 71% a 72% en los arrecifes del sur. En otras palabras, el incremento en la riqueza de especies de norte a sur, tanto en peces como en corales, fue acompañado principalmente por el incremento de riqueza de especies en familias con pocas especies que en las familias con muchas especies.

Otros resultados sugieren una fuerte relación entre la biodiversidad funcional y estructural, y las variables físicas y biológicas. Los incrementos y decrementos de la riqueza de grupos funcionales de peces y morfofuncionales de corales siguen también los cambios en al área del arrecife, la cobertura de coral vivo, la complejidad del hábitat y la diversidad total (figs. 3b, 4b). Estos resultados sugieren que probablemente existe alguna regla de ensamblaje ordenado relacionando a los corales y peces (tanto estructural como funcionalmente).

DISCUSIÓN

Nuestros resultados son consistentes con el principio ecológico que entre más grande es el área del hábitat más probable es que existan diferentes tipos de hábitat (MacArthur y Wilson 1969, Rosenzweig 1999). Como consecuencia, estas áreas pueden albergar un mayor número de especies, progenie y poblaciones (Palumbi 1997), y una mayor diversidad genética, estructural y funcional.

Los arrecifes con alta cobertura de coral en áreas suficientemente grandes hospedan, en general, más individuos por unidad de área y en total que el mismo tamaño de área sin cobertura de coral y la complejidad alcanzada. No obstante, nuestro estudio sólo demuestra correlación. Debe de haber una fuerte relación causal entre los peces y corales, o alternativamente, cada uno puede estar respondiendo independientemente al ambiente local, y al régimen y la historia de disturbio. Con cambios de fase (Done 1992, Hughes 1994: reemplazo de corales por macroalgas), el área del arrecife no se reduce, pero la cobertura de coral y la complejidad del hábitat asociada sí se reducen. Esto puede tener, aparentemente, un impacto directo en la diversidad biológica y funcional de los peces y corales (Hughes 1994, Gardner et al. 2003). Nuestros resultados sugieren que el alimento, el refugio y la complejidad del hábitat provisto por algunos arrecifes con una amplia cobertura de coral vivo y los corales vivos en grandes áreas de arrecife son factores clave para los patrones de biodiversidad a la escala de paisaje. Otros estudios importantes que han carecido de análisis complementarios de datos de coral, área, hábitat y peces han llegado a las mismas conclusiones (e.g., Bellwood y Hughes 2001, Jones et al. 2004, Bellwood et al. 2005).

La existencia de una relación causal de abajo hacia arriba entre el paisaje del arrecife y los peces es un mensaje importante para los planificadores y administradores conservacionistas (Jones et al. 2004). En adición a las acciones de arriba hacia abajo, como la restricción de áreas o el cierre temporal de las pesquerías para la protección de especies sobreexplotadas, las estrategias de manejo deberían también tomar en cuenta las características del paisaje como el área de arrecife, cobertura de coral y complejidad del hábitat. Tal estrategia de manejo asegurará que la biodiversidad asociada con un hábitat complejo no sea pasado por alto (para mayores detalles, ver Garza–Pérez et al. 2004, Arias–González et al. 2008).

Creemos que la partición de las descripciones del paisaje en los componentes de área del arrecife, cobertura de coral vivo y complejidad del hábitat provee una mayor claridad para las prácticas en la conservación de arrecifes coralinos. La degradación del paisaje de arrecifes coralinos (pérdida de cobertura de coral y complejidad) y cambios de fase (de coberturas dominadas por coral a coberturas dominadas por macroalgas) puede tener un significante efecto de lento a reverso en la biodiversidad local. En consecuencia, protegiendo localidades que presentan altas y saludables coberturas de coral y amplias áreas de arrecifes, los administradores podrán conservar la biodiversidad asociada, y el potencial de mejorar la resiliencia de la comunidad de los arrecifes coralinos. En el Caribe, existe la posibilidad de generar corredores de arrecifes coralinos que permitan el movimiento de especies entre arrecifes locales de diferente diversidad y composición de especies, y por lo tanto mantener o mejorar la biodiversidad regional y su interconectividad.

AGRADECIMIENTOS

Esta investigación fue financiada por SEP–CONACYT. Los valores del área del arrecife fueron obtenidos por el análisis de sistemas de información geográfico hecho por G Acosta–González. Este artículo fue revisado por T Done y G Franklin.

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NOTA

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