Environmental factors influencing the variability of Lingulodinium polyedrum and Scrippsiella trochoidea (Dinophyceae) cyst production*

Factores ambientales que influyen en la variabilidad de la producción de quistes de Lingulodinium polyedrum y Scrippsiella trochoidea (Dinophyceae)

JL Peña–Manjarrez*^{1, 2}, G Gaxiola–Castro², J Helenes–Escamilla³

¹ Dirección General de Educación en Ciencia y Tecnología del Mar, Centro de Estudios Tecnológicos del Mar en Ensenada, Km 6.5 Carretera Ensenada–Tijuana, Ensenada, Baja California, México.

² Departamento de Oceanografía Biológica, División de Oceanología, Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada (CICESE), Km 107 Carretera Tijuana–Ensenada, Ensenada, Baja California, México. * E–mail: jopema@cicese.mx

Recibido en febrero de 2008.
Aceptado en noviembre de 2008.

Abstract

This study analyzes the temporal variability of the abundance of Lingulodinium polyedrum and Scrippsiella trochoidea resting cysts in surface sediments, as well as the temporary cysts and vegetative cells of L. polyedrum in the upper water column of Todos Santos Bay (Baja California, Mexico). Samples were collected monthly from January 2002 to June 2005 at four sites. Multidimensional scaling analysis and analysis of similarities revealed that resting cysts are distributed heterogeneously according to the sedimentary environment. Surface water temperature, inorganic dissolved phosphate, and the abundance of temporary cysts were the main factors influencing the abundance of L. polyedrum resting cysts, while the variability of temporary cysts was explained by the abundance of planktonic cells. Scrippsiella trochoidea resting cysts showed no statistical relationship with the environmental factors considered. Local runoff during the rainy season and sewage from the city of Ensenada contribute to the eutrophication of the bay. This is an important factor for future blooms since inorganic dissolved nitrate + nitrite and daylight hours during the spring–summer season are not limiting factors for dinoflagellate growth. After the dinoflagellate blooms, there was massive cyst production of both species, and the new cysts settled on the surface sediments. Surface water temperatures between 17°C and 22.5°C during spring–summer appear to trigger excystment in these species.

Key words: Baja California, cysts, dinoflagellates, Lingulodinium, Scrippsiella.

Resumen

Palabras clave: Baja Calirfornia, dinoflagelados, quistes, Lingulodinium, Scrippsiella.

Introducción

Varias especies de dinoflagelados producen quistes como parte de su ciclo de vida. Los quistes desempeñan varios papeles importantes en la ecología y dinámica de los florecimientos de dinoflagelados: recombinación genética (Dale 1983), dispersión (Anderson et al. 2003), supervivencia en condiciones desfavorables (Nehring 1993), terminación de los florecimientos (Heiskanen 1993), semilla para el inicio de futuros florecimientos y regulación de la sucesión estacional (Anderson et al. 1983, Ishikawa y Taniguchi 1996). Por lo tanto, la información sobre la distribución y abundancia de quistes en los sedimentos y en la columna de agua es esencial para conocer la ecología y la dinámica de los florecimientos de muchas especies de dinoflagelados.

Radi y DeVernal (2004) sugirieron que los conjuntos de quistes de dinoflagelados pueden utilizarse para deducir las condiciones de la producción primaria, la temperatura y la salinidad, y demostraron que los parámetros ambientales más importantes que se relacionan con la distribución de dinoquistes cerca de la isla de Vancouver son la distancia a la costa, la distancia al puerto, los valores de salinidad superficial en primavera, la concentración de fosfatos y la productividad de primavera. Holzwarth et al. (2007) estudiaron la distribución de quistes de dinoflagelados con paredes orgánicas, en los sedimentos superficiales de la plataforma del sistema de surgencias de Benguela en relación con las condiciones ambientales y reportaron que, además de los gradientes longitudinales, la distribución de dinoquistes reflejaba claramente las características ambientales.

Si bien los factores ambientales que controlan el enquistamiento y exquistamiento de dinoflagelados no se han entendido totalmente, algunos experimentos de laboratorio sugieren que el fósforo y/o la limitación de nitrógeno inducen la reproducción sexual y promueven el enquistamiento en algunas de estas especies (Figueroa y Bravo 2005). Sin embargo, no hay evidencias de que en condiciones naturales esta limitación produzca el mismo efecto (Godhe et al. 2001).

Varios estudios han documentado la influencia del calentamiento global reciente sobre los quistes de dinoflagelados de la Cuenca de Santa Barbara (Prauss 2002). Otros trabajos han explorado la variabilidad en la abundancia de quistes, su composición y su diversidad, y han concluido que estas diferencias muestran los grandes cambios en el clima y la circulación oceánica en la región durante los últimos 40,000 años (Pospelova et al. 2006, 2008). También se ha encontrado que los incrementos en los florecimientos algales nocivos durante los últimos 50 años en las costas del Atlántico y el Pacífico de Canadá parecen estar controlados por factores de escala global como el cambio climático y el incremento en el tráfico de embarcaciones comerciales (Mudie et al. 2002). Sin embargo, son escasos los estudios sobre la distribución espacial y temporal de quistes recientes, así como el registro palinológico de las costas de México (Martínez–Hernández y Hernández–Campos 1991, Peña–Manjarrez et al. 2005, Martínez–López et al. 2007, Vásquez–Bedoya et al. 2008).

La zona costera del Sur de California ha presentado florecimientos recurrentes de dinoflagelados al menos desde 1901 (Holmes et al. 1967). Las especies más reportadas durante estos florecimientos son Lingulodinium polyedrum (Stein) Dodge, Prorocentrum micans (Ehrenberg), Prorocentrum gracile (Schütt), Ceratium furca (Ehrenberg) Claparède y Lachmann, y Scrippsiella trochoidea (Stein) Loeblich III (Gregorio y Pieper 2000, Peña–Manjarrez et al. 2001). Lingulo–dinium polyedrum produce quistes con paredes de dinosporina, mientras que S. trochoidea produce quistes calcáreos.

La ecología del enquistamiento y exquistamiento de L. polyedrum y S. trochoidea en la Bahía de Todos Santos es un proceso complejo que involucra muchos mecanismos desconocidos. Además, las respuestas ecológicas a las condiciones ambientales que desencadenan la fase de transición de estas especies en la bahía son todavía poco conocidas. Por lo anterior, el objetivo de este trabajo fue relacionar factores ambientales como la disponibilidad de nutrientes inorgánicos disueltos, la irradiancia fotosintéticamente activa, la temperatura superficial y la salinidad, con la variabilidad de los quistes y las células vegetativas de dinoflagelados.

Materiales y métodos

Área de estudio

La Bahía de Todos Santos (BTS) se localiza en la costa noroeste del Pacífico de Baja California, México (31°42'–31°55' N, 116°36'–116° 48' W; fig. 1), y tiene una superficie aproximada de 250 km² y una profundidad media de 50 m. En el suroeste de la bahía se ubica un cañón con profundidad ligeramente mayor a 300 m. La ciudad de Ensenada (228 km², con aproximadamente 300,000 habitantes) está situada al este de la bahía. Los procesos de surgencia en las áreas costeras cercanas a la bahía introducen agua subsuperficial fría y rica en nutrientes, lo que resulta en una disminución de la temperatura superficial en la BTS (Torres et al. 2006).

Durante el periodo otoño–invierno las corrientes superficiales transcurren a un promedio de 5 cm s^–1 (Álvarez–Sánchez et al. 1988). Este patrón de circulación promueve un flujo principalmente en dirección sureste hacia dentro de la bahía, excepto cuando el flujo cambia de dirección hacia el noreste al llegar a Punta Banda. Este cambio en la dirección promueve una celda de circulación contra solem que induce un flujo superficial hacia fuera de la bahía por el área de Punta Banda (fig. 1).

Aunque la región del sur de California está expuesta a sequías prolongadas, hay una breve temporada de lluvias de invierno caracterizada por oscilaciones multidecadales (~40 años), decadales (~15 años) e interanuales de la precipitación, que se asocian con las señales del Índice de Oscilación del Sur y la Oscilación Decadal del Pacífico (Reyes–Coca y Troncoso–Gaytán 2004).

Muestreo y análisis de laboratorio

Se recolectaron mensualmente sedimentos superficiales desde enero de 2002 hasta junio de 2005 en cuatro localidades dentro de la BTS: San Miguel (SM), Puerto Interior (PI), Arroyo el Gallo (AG) y Rincón Ballenas (RB) (fig. 1). Las muestras se recolectaron con una draga Birgé–Ekman modificada. Se recolectaron los primeros 2 cm de sedimentos y se mantuvieron en bolsas de plástico a 4°C hasta su análisis. Las muestras fueron tamizadas con mallas de 147 y 15 µm. La fracción resultante se separó por gradiente de densidad durante 15 min a 2250 g en una solución de politungstato de sodio (Na₆ [H₂W₁₂O₄₀]) con densidad específica = 2.0 g cm^–3. El material recuperado se montó en preparaciones permanentes con gelatina glicerinada y sellado con resina óptica (NOA–61/Y37–322). Las preparaciones se analizaron en un microscopio de luz (Carl Zeiss AxioscoP40) con magnificación de 400x. Los quistes de L. polyedrum y S. trochoidea fueron contados en su totalidad en cada muestra. Debido a que no se utilizó una muestra externa como control; se estimaron las abundancias relativas como el total de quistes por gramo de sedimento en peso seco.

Las muestras de fitoplancton se fijaron con una solución concentrada de lugol–acetato. La cuantificación de las células de dinoflagelados y quistes temporales se realizó por el método de Utermöhl (1958) utilizando un microscopio invertido con contraste de fases (Olympus CK 2) y magnificación de 200x.

Análisis estadístico

Para interpretar el patrón de distribución de quistes de reposo se realizó un análisis multidimensional escalado (MDS, Primer v.5). Las matrices triangulares de similitud se construyeron utilizando la transformación log10 (x + 1) de Bray–Curtis sobre las abundancias de quistes de reposo. Como datos de entrada para el análisis se utilizaron las abundancias de quistes de reposo de ambas especies. Los factores considerados como parámetros pasivos fueron la localidad, estación del año, y el tamaño del sedimento. Después del análisis MDE se realizó un análisis de similitud de dos vías sin réplica (ANOSIM) para probar la significancia de las diferencias entre localidades, utilizando la prueba de permutación sobre la matriz de similitud (Clarke y Green 1988). Para conocer el efecto de las factores ambientales sobre la variabilidad en la abundancia de quistes de reposo se realizó un análisis de regresión múltiple (ARM, Statistica v.7).

Resultados

Temperatura

Durante todo el periodo la temperatura superficial media en todas las localidades varió entre 12.7°C y 22.8°C (fig. 2a). Los valores más bajos (12°C en SM y 14°C en RB) se registraron en el invierno cuando la mezcla vertical promovió una temperatura homogénea desde la superficie hasta 20 m de profundidad. Los valores máximos de temperatura superficial (22°C en SM y 24.5°C en RB) se registraron durante los periodos de verano, cuando la columna de agua estaba estratificada. La temperatura superficial de invierno–verano presentó una diferencia de 8°C a 8.5°C.

Salinidad

El promedio mensual de salinidad superficial de enero de 2002 a diciembre de 2003 no registró fuertes cambios, solamente un ligero aumento de 33.3 a 33.7 en el promedio mensual (fig. 2b). Las salinidades más bajas se registraron durante 2004, el año más lluvioso del periodo de estudio con una precipitación anual de 401.1 mm (Observatorio Meteorológico de CICESE; ftp://ftp.cicese.mx/pub/divOC/ocefisica/vientos/sauzal/MET/). Otros promedios bajos de salinidad se registraron en AG, SM y PI durante cada invierno, también asociadas con el aporte de los arroyos durante la temporada de lluvias. Los valores más altos del promedio mensual de salinidad superficial oscilaron entre 33.58 y 33.68 y se registraron de enero a noviembre de 2003, con una precipitación media de 18.9 mm.

Nitrógeno y fosfato inorgánicos disueltos

El nitrógeno y fosfato inorgánicos disueltos determinados como NO^–₃ + NO^–₂ (DIN) y PO^–3₄ (DIP), siguieron un patrón similar en todas las localidades. Se registraron concentraciones medias de 3.31 µM para el DIN y 0.83 µM para el DIP (fig. 2c). Las concentraciones máximas de DIN para todas las localidades oscilaron entre 4.12 y 4.90 µM al inicio de la primavera, disminuyendo a 1.20 µM durante mayo y junio de cada año. Además, durante el verano se registraron incrementos irregulares de DIN, con concentraciones desde 4.14 µM en RB hasta 7.60 µM en SM. En contraste con el DIN, el DIP registró menor concentración y menor variabilidad. Los valores máximos al inicio de la primavera también fueron mayores al promedio, desde 0.93 µM en RB hasta 1.11 µM en SM, y desde 1.64 µM en PI hasta 7.94 en AG. El DIP también mostró incrementos aleatorios durante el verano de cada año, con pulsos de menor magnitud que el DIN.

Irradiancia

La irradiancia fotosintéticamente disponible (EPAR) en la parte subsuperficial alcanzó valores máximos desde mayo hasta agosto de cada año, con un promedio de 345 µmol cuanta m^–2 s^–1, entre las 8:00 y 14:00 horas (datos no mostrados). Cuando se presentaron los florecimientos de dinoflagelados cerca de la superficie la EPAR media fue de 125 µmol cuanta m^–2 s^–1 en las horas de la mañana.

Células de dinoflagelados y quistes temporales

Los dinoflagelados mostraron una fuerte variabilidad estacional. Los taxa comunes en la columna de agua (0–3 m) fueron Ceratium, Lingulodinium, Prorocentrum y Scrippsiella. Cuando no hubo florecimientos estos géneros coexistieron con abundancias totales del orden de 10² a 10⁴ células L^–1. Otros de los principales taxones que ocurrieron durante el verano fueron Protoperidinium (Bergh), Amphidinium, Gymnodinium, Gyrodinium, y el complejo mikimotoi.

Los florecimientos de dinoflagelados se desarrollaron periódicamente durante primavera–verano. Estos florecimientos comúnmente iniciaron en abril y permanecieron con abundancias intermitentes hasta agosto, y de forma excepcional hasta septiembre en 2005. La mayoría de estos eventos fueron dominados por L. polyedrum alcanzando abundancias de 10⁵ a 10⁶ células L^–1 (fig. 3). Estos florecimientos no fueron siempre simultáneos en todas las localidades, pero presentaron una distribución irregular. Sus manchas superficiales cambiaron de posición durante el día en estrecha relación con el esfuerzo del viento sobre la superficie del mar.

Las especies formadoras de quistes L. polyedrum y S. trochoidea mostraron tendencias comparables en su variabilidad temporal y espacial. Durante los florecimientos L. polyedrum alcanzó abundancias de hasta tres órdenes de magnitud mayores que S. trochoidea.

Los quistes temporales de L. polyedrum mostraron abundancias máximas durante los florecimientos de julio a septiembre, cuando las células planctónicas se encontraban en grandes densidades y poco tiempo después de las proliferaciones, con poco o ningún desarrollo en otros meses (fig. 4). Las abundancias máximas de quistes temporales de 76 x 10³ y 50 x 10³ quistes L^–1 se observaron en mayo de 2003 y mayo de 2005 en PI.

Quistes de reposo

Los quistes de reposo de L. polyedrum y S. trochoidea (fig. 5) en los sedimentos superficiales mostraron una fuerte variabilidad estacional en todas las localidades (fig. 6). Después del periodo primavera–verano los quistes de reposo para ambas especies tuvieron una fuerte disminución durante otoño–invierno de cada año. En SM, los quistes de reposo de L. polyedrum alcanzaron su máximo en agosto de 2002 (279 quistes g^–1) y el mínimo en enero de 2004 (9 quistes g^–1). Las menores abundancias de quistes de reposo para este género se asociaron con una temperatura superficial del mar <17°C, mientras que las mayores abundancias correspondieron a temperaturas superficiales en el intervalo de 17°C a 22.5°C. Además, en SM los quistes de reposo de S. trochoidea mostraron una tendencia similar durante los meses de verano.

La distribución de quistes de reposo mostró tres grupos (estrés 0.7): el primero correspondió a SM, asociado con la intensa dinámica física y sedimento grueso; un segundo grupo perteneció a RB con menor efecto dinámico y sedimentos finos; y el tercero asociado con los sedimentos más finos. El último grupo estuvo representado por PI y AG, con un patrón de distribución de los quistes de reposo similar a un núcleo en los sedimentos superficiales (fig. 7). El ANOSIM mostró que el patrón de distribución de las abundancias de los quistes de reposo para ambas especies no tuvo diferencias significativas entre las localidades PI, AG y RB (p***, r global = 0.236), pero si hubo una diferencia significativa para SM (p*, r =–0.06) (tabla 1).

El ARM mostró que el efecto combinado de la temperatura, el DIP y las abundancias de quistes temporales explicaron el 48% de la variabilidad (r² = 0.48, p***, α = 0.05) para las abundancias de los quistes de reposo de L. polyedrum en los sedimentos superficiales. Además, 54% de la variabilidad de quistes temporales en la columna de agua se explicó por la abundancia de células planctónicas (r² = 0.54, p***, α = 0.05), mientras que los otros factores ambientales no mostraron ninguna relación. El ARM para los quistes de reposo de S. trochoidea no mostró relación estadísticamente significativa con los factores ambientales considerados en este estudio.

Discusión

Se ha demostrado que L. polyedrum domina la composición del conjunto de quistes en BTS, y que la fuerte estacionalidad de los quistes de reposo de esta especie se asocia principalmente con la temperatura superficial (Peña–Manjarrez et al. 2005). De acuerdo con nuestras observaciones, los florecimientos de L. polyedrum en la BTS generalmente iniciaron cuando la temperatura superficial del mar se encontró entre 17°C y 22.5°C, sugiriendo que esta "ventana térmica" controla las diferentes etapas del ciclo de vida de la especie. Para Gymnodinium catenatum, Band–Smith et al. (2004) en cultivos encontraron que el intervalo óptimo de temperatura para su crecimiento fue de 11.5°C a 30°C con tasas máximas de crecimiento entre 21°C y 29°C.

En experimentos de germinación, Anderson (1980) encontró que la temperatura de 22°C condujo a un rápido desarrollo del hipnocigoto de Gonyaulax tamarensis (= Alexandrium tamarense), con la posible germinación un mes después de su formación. Los quistes formados en aguas templadas al final de la primavera son capaces de exquistar varios meses después conforme la temperatura de otoño disminuye; los quistes formados en el otoño requieren más tiempo para madurar pero son viables después de seis meses de invernación (Anderson 1980). Esto hace posible la ocurrencia de florecimientos alternados en primavera y otoño alimentados por poblaciones semilla de quistes de reposo.

Las concentraciones medias de nutrientes fueron de 3.31 µM para el DIN y de 0.83 µM para el DIP. Sin embargo, antes de los florecimientos y durante la primavera de cada año, a excepción de 2005, ambos nutrientes tuvieron un incremento importante, especialmente el DIP que alcanzó el doble o un poco más del doble de la concentración media (fig. 2c). Parece ser que estos aportes de nutrientes estuvieron relacionados con el inicio de los florecimientos de dinoflagelados, que generalmente empiezan en la primavera y continúan durante el verano.

Existen diferentes fuentes locales de DIP y DIN en la BTS: agua de surgencias costeras transportadas al interior de la bahía (Espinosa–Carreón et al. 2001, Segovia–Zavala et al. 2007); aguas residuales vertidas desde la ciudad de Ensenada (Segovia–Zavala et al. 1988); escorrentías durante la temporada de lluvias; desechos de las granjas de atún, así como los cultivos de mejillón y ostión. En conjunto estos flujos contribuyen a mantener altas concentraciones de DIN y DIP, por lo que en consecuencia no existen limitaciones de estos recursos para el desarrollo de los florecimientos.

De acuerdo con el índice de eutroficación por nutrientes (IEN), en la BTS las aéreas influenciadas por descargas de aguas residuales (AG) recibieron las puntajes más altos (IEN > 5) para el DIN. Estos puntajes disminuyeron a niveles mesotróficos (3–5) en PI, RB y SM. En BTS no se encontraron áreas oligotróficas en DIN (IEN < 3). El IEN para el DIP presentó condiciones mesotróficas en AG y oligotróficas en PI, RB y SM. Estos índices sugieren que dentro de la BTS los nutrientes son prácticamente ilimitados para el crecimiento de los dinoflagelados.

La estequiometría media para las razones N:P en todas las localidades estuvo entre 4.0 y 9.67, lo que indica que los fosfatos siempre se encontraron en concentraciones superiores a las proporciones de Redfield en el medio marino natural (N:P = 16:1). El balance biogeoquímico de DIN y DIP indica que el ecosistema funciona como un sumidero para ambos tipos de nutrientes. Sobre una base anual la BTS puede ser considerada como un sistema "autotrófico" dado que la concentración de nutrientes asociada con la producción de materia orgánica se relaciona con el desarrollo florecimientos densos y recurrentes de dinoflagelados.

La mayor producción de quistes de reposo ocurrió durante y después de los florecimientos de primavera–verano. Una vez que inició la producción de quistes de reposo, ésta continúa durante todo el florecimiento incluyendo las fases de mantenimiento y decaimiento. Al final del periodo de florecimientos de cada año ocurre un enquistamiento masivo de las células planctónicas. Para S. trochoidea se han reportado procesos similares en cultivos estacionarios (Wang et al. 2006) y en condiciones naturales (Joyce y Pitcher 2004).

Después de que los quistes de reposo se forman en la columna de agua, su velocidad de asentamiento es controlada por sus características físicas, especialmente el tamaño, la densidad y la forma. Los quistes de S. trochoidea tienen una densidad de 1.32 g cm^–3, mientras que Gonyaulax tamarensis (un Gonyaulacoideo similar a L. polyedrum) tiene una densidad de 1.24 g cm^–3, y las velocidades de asentamiento estimadas son de 0.013 cm s^–1 para el primero y 0.015 cm s^–1 para el último (Anderson et al. 1985). Dado que la densidad media del agua de mar en la BTS es 1.026 g cm^–3 (García–Córdova et al. 2005), sin la presencia de algún proceso físico que promueva la mezcla vertical, los quistes de ambas especies pueden llegar a los sedimentos superficiales en pocas horas y permanecer allí hasta presentarse una intensa perturbación física en la columna de agua. Nuestras observaciones mostraron que después del asentamientos los quistes de reposo pueden ser transportados hacia otras áreas, donde disminuye la velocidad de las corrientes dando lugar a un ambiente depositacional. Uno o varios de los siguientes mecanismos podrían estar implicados en este transporte: (1) la mezcla vertical es suficiente para remover los quistes del fondo, incluso durante la primavera–verano; (2) el flujo de marea transporta las partículas finas cerca de la costa; o (3) los quistes son resuspendidos en la columna de agua y quedan expuestos a la advección horizontal.

La mayor abundancia de quistes encontrados en RB estuvo asociada con la fracción de tamaño de los sedimentos en esa localidad (31 a 125 µm), que incluye el tamaño medio de los quistes de reposo de L. polyedrum (58 µm) y S. trochoidea (46 µm). Por otro lado, las grandes cantidades de quistes de reposo encontradas en PI y AG durante la primavera de cada año pueden estar relacionadas tanto con la fracción de arcillas finas y lodos con tamaños de 15 a 31 µm, y lo somero de esas localidades (10 y 12 m, respectivamente). Estas observaciones concuerdan con los resultados reportados por Hoorn (1997), quien determinó que las abundancias de palinomorfos, incluyendo a los dinoflagelados marinos, son ligeramente mayores en las muestras de lodos y menores en las muestras areno–lodosas.

Como PI y AG son localidades cercanas con características similares, se esperaba encontrar abundancias comparables de quistes de reposo en ambos sitios. Sin embargo, las menores cantidades de S. trochoidea en PI pueden explicarse por la presencia de H2S, que además de la ausencia de organismos bentónicos sugiere la presencia de condiciones anóxicas con altas concentraciones de amonio y bajo contenido de azufre, y valores de pH hasta 4.5 (Carreón–Martínez et al. 2002). Este ambiente puede causar intemperismo químico de las paredes calcáreas de los quistes de S. trochoidea, las cuales deben ser sensibles a los ácidos producidos en los sedimentos anóxicos donde podrían ser disueltas (Montresor et al. 1994, Persson y Rosenberg 2003).

Para determinar los quistes de reposo disponibles como semilla para iniciar un nuevo florecimiento se realizó una estimación considerando una viabilidad de exquistamiento media del 50% para L. polyedrum (Lewis et al. 1999). Además, se determinó que el peso seco de 1 m² de los primeros 2 cm de la fracción arenosa es de 34 kg y de 10 kg para los sedimentos fango–arenosos de la BTS. Entonces, si las menores abundancias de L. polyedrum fueron de 62 quistes g^–1 en los sedimentos arenosos de SM, y de 356 quistes g^–1 en el fango de AG, estas localidades aportarían 1.05 x 10⁶ y 1.78 x 10⁶ quistes de reposo m^–2, respectivamente.

En contraste, los quistes de S. trochoidea para los cuales se ha estimado una razón de germinación de 40–50% en condiciones naturales (Wang et al. 2007), tendrán un aporte de 0.081 x 10⁶ y 0.99 x 10⁶ células germinales m^–2 en SM y AG. Estas cantidades de quistes de L. polyedrum y S. trochoidea son suficientes para aportar la semilla en la columna de agua e iniciar un nuevo florecimiento por lo menos en la franja costera de la BTS.

La homogeneidad de varianza entre los grupos RB, PI y AG, junto con la heterocedasticidad encontrada en SM, confirma que las abundancias de quistes de reposo estuvieron fuertemente controladas por factores físicos. Esto sugiere que existe una clasificación por tamaños de las partículas orgánicas de acuerdo con el ambiente sedimentario de la BTS como lo ha discutido Walton (1955).

Agradecimientos

Se agradece el financiero de la Coordinación Sectorial de Desarrollo Académico (COSDAC) y la Dirección General de Educación en Ciencia y Tecnología del Mar (DGECyTM) a través del proyecto 910.06–P. El primer autor obtuvo un beca de CONACYT y SEMARNAT (2004–COI–62). Se agradece a P Chagoya–Loli, L Lafarga–Cosio y M Ortega (CETMAR–Ensenada), y a V Acosta–Chamorro (SEMAR) y Z Mijangos–Alquisires (DGECyTM) por su ayuda en el trabajo de campo y laboratorio. Dos revisores anónimos y H Maske mejoraron la versión final de este trabajo. Gracias a JM Domínguez y F Ponce por las figuras.

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