Reproducción sexual del coral Pocillopora damicornis al sur del Golfo de California, México

Sexual reproduction of the coral Pocillopora damicornis in the southern Gulf of California, Mexico

HE Chávez-Romo^{1, 2}, H Reyes-Bonilla²*

¹ Facultad de Ciencias Marinas, Instituto de Investigaciones Oceanológicas, Universidad Autónoma de Baja California, Km 106 Carretera Tijuana-Ensenada, Ensenada, CP 22860, Baja California, México.

² Departamento de Biología Marina, Universidad Autónoma de Baja California Sur, Carretera al Sur km 5.5, La Paz, CP 23080, Baja California Sur, México. * E-mail: hreyes@uabcs.mx.

Recibido en febrero de 2007;
Aceptado en agosto de 2007.

Resumen

La especie de coral Pocillopora damicornis es una de las dominantes en sistemas arrecifales del Pacífico oriental, y se distingue por presentar variaciones geográficas en cuanto a su modo de reproducción. En el Pacífico mexicano no se ha investigado la reproducción de esta especie, lo cual es importante ya que sus poblaciones se encuentran recuperándose de las mortalidades acaecidas por el blanqueamiento coralino producto de El Niño 1997-98. En este estudio se determinó el patrón reproductivo de P. damicornis a partir de análisis histológicos de colonias individuales en Punta Gaviotas (24.5°N), al suroeste del Golfo de California, México. Los resultados indican que P. damicornis es una especie hermafrodita con desarrollo simultáneo de gametos femeninos y masculinos. Se denotaron cuatro estadios de desarrollo para cada tipo de célula sexual, que corresponden a los definidos en otras regiones del Pacífico oriental. Los gametos se observaron entre junio y noviembre (verano a otoño) en 2001, y de mayo a julio en 2002. No se encontraron plánulas, aunque si se detectó la presencia de ovocitos maduros y espermatozoides (estadio IV) por un periodo de cinco meses (julio a noviembre) en 2001, y de junio a julio en 2002. Este hallazgo advierte sobre la ocurrencia de poblaciones reproductivamente activas de P. damicornis en el Golfo de California, las cuales liberan gametos al medio. La aparición de óvulos y espermatozoides se dio de manera sincrónica y durante la época cálida, por lo que la periodicidad reproductiva de la especie debe estar controlada por la temperatura. También se observó herencia materna de zooxantelas, y la presencia en el mismo mes de gametos en estadio temprano en algunas colonias mientras otras contenían gametos maduros.

Palabras clave: Pocillopora damicornis, madurez sexual, Golfo de California, temperatura, desove.

Abstract

Pocillopora damicornis, one of the dominant coral species in reef systems of the eastern Pacific, presents geographic variation in its reproductive mode. There is no information, however, on the reproduction of this species in the Mexican Pacific, and such knowledge is relevant since the populations are in active recovery after bleaching and mortality caused by the 1997-98 El Niño event. In this study we determined the reproductive pattern of P. damicornis from histological analyses of ramets collected at Punta Gaviotas (24.5°N), southwestern Gulf of California, Mexico. Our results indicate that P. damicornis is a hermaphroditic species with simultaneous development of female and male gametes. Four developmental stages were denoted for each type of sexual cell, corresponding to those defined in studies conducted elsewhere in the eastern Pacific. Gametes were observed from June to November (summer/fall) 2001 and from May to July 2002. No planulae were found, although mature oocytes and spermatozoa (stage IV) were detected during a five-month period (July to November) in 2001, and in June and July 2002. This finding indicates the occurrence of reproductively active populations of P. damicornis in the Gulf of California that broadcast gametes. The occurrence of ova and sperm was synchronous during the warm season, and thus temperature most likely controls the reproductive periodicity of this species. Maternal inheritance of zooxanthellae was observed, as well as the presence of gametes in early and late developmental stages in different colonies but in the same month.

Introducción

Dentro de los corales escleractinios, el género Pocillopora Among the Scleractinian corals, the reproductive biology biología reproductiva (Richmond 1997). Se sabe que estos corales pueden reproducirse tanto de manera sexual como asexual (por fragmentación; Highsmith 1982), aunque la primera es la estrategia predominante (Harrison y Wallace 1990). Los pocilopóridos son hermafroditas (Richmond y Hunter 1990), pero a pesar de ello, el género presenta diferencias geográficas en su modo de producción de gametos; en algunas áreas del Pacífico las especies llevan a cabo fecundación interna e incuban sus larvas plánulas (Stoddart 1983, Ward 1992), mientras que en otras la fecundación y desarrollo larval se realiza en la columna de agua (Stoddart y Black 1985, Glynn et al. 1991).

Como lo indican las revisiones sobre el tema (Harrison y Wallace 1990, Richmond 1997), la especie más estudiada del género bajo la perspectiva reproductiva es Pocillopora damicornis (Linnaeus 1758). Este coral se distribuye desde el Mar Rojo y el este de África hasta la costa occidental de América, y en este continente sus poblaciones se distribuyen desde México (Golfo de California) hasta Ecuador, incluyendo todas las islas oceánicas cercanas (Glynn y Ault 2000, Pérez-Vivar et al. 2006); además es considerado el coral dominante en el Pacífico oriental (Glynn 2004).

A lo largo del Pacífico occidental y central, P. damicornis incuba sus plánulas (Ward 1992), se reproduce en primavera y verano austral (noviembre a marzo), en días de luna nueva o llena. En contraste, en el Pacífico oriental (de la Isla del Caño, Costa Rica, a las Islas Galápagos, Ecuador) produce desoves sincrónicos de gametos y éstos maduran todo el año e indistintamente durante las lunas nueva y llena (Glynn et al.1991). No existe referencia alguna para México sobre la biología reproductiva de corales duros, aunque existen registros de la intensidad de reclutamiento en varias especies (Reyes-Bonilla y Calderón-Aguilera 1994, Glynn y Leyte-Morales 1997, Medina-Rosas et al. 2005, López-Pérez et al. 2007). El presente trabajo muestra la primera evidencia de reproducción exitosa de P. damicornis en México, fundamentada con el hallazgo de gametos maduros listos para liberarse a la columna de agua. La información es muy relevante considerando el status actual de las comunidades de coral del Pacífico mexicano, las cuales están en pleno proceso de recuperación luego de haber sido severamente impactadas por el evento de El Niño de 1997-98 (Reyes-Bonilla et al. 2002).

Materiales y métodos

Se llevaron a cabo muestreos mensuales de ejemplares de P. damicornis (ramas de colonias individuales) entre mayo de 2001 y julio de 2002, en la zona conocida como Punta Gaviotas (fig. 1), dentro de la Bahía de La Paz. El día de luna llena de cada mes se recolectaron 20 especímenes por medio de buceo autónomo y a una profundidad de 2 a 5 m (n = 300). Los corales se fijaron en formol al 4% preparado con agua de mar, durante un periodo de 24 h, se lavaron en agua corriente por 24 h, y posteriormente fueron preservados en alcohol etílico al 70% (Glynn et al. 1991).

Para el tratamiento histológico, las ramas de coral fueron descalcificadas durante 4 a 10 h en una solución de ácido clorhídrico (HCl) al 10% con 0.7 g de EDTA, 0.008 g de tartrato de sodio y potasio, y 0.14 g de tartrato de sodio por cada litro (Szmant-Froelich et al. 1985, Glynn et al. 1991). Enseguida, el tejido se enjuagó en agua corriente durante 24 h con la finalidad de que no quedaran rastros del ácido, y luego las muestras se colocaron en alcohol etílico al 70%, para eventualmente ser procesadas mediante la técnica histológica convencional (Martoja y Martoja 1970, Humason 1979). Los cortes se tiñeron con hematoxilina férrica-eosina, y para identificar las estructuras reproductoras se utilizaron los criterios propuestos por Szmant-Froelich et al. (1985) y Glynn et al. (1991). Se tomaron microfotografías a un aumento de 20x de cada una de las preparaciones que presentaron gametos, y se obtuvieron mediciones del diámetro mayor de 40 ovocitos usando el programa SigmaScan Pro versión 5.0. Los datos se expresan con base en la ocurrencia o ausencia de gametos en las colonias muestreadas, y la abundancia de colonias con presencia de gametos (estadios I-IV de ovocitos y espermas) se graficó para cada mes en forma de porcentaje del número total de colonias examinadas.

Resultados

La población de P. damicornis en Punta Gaviotas presentó organismos exclusivamente hermafroditas. Se observaron gametos masculinos y femeninos durante un periodo de seis meses (junio a noviembre) en 2001, y en los últimos tres meses del estudio en 2002 (mayo a julio).

Se presentaron cuatro estadios de desarrollo para ambos tipos de células sexuales. Con respecto a los gametos femeninos, los dos primeros estadios (ovogonias y ovocitos) se caracterizaron por tener células muy pequeñas y redondeadas (las primeras con un diámetro medio de 18 μm y un rango de 10 a 21 μm, y los segundos con un diámetro medio de 35 μm y un rango de 22 a 40 μm) que se localizan en la mesoglea del mesenterio. En el estadio III los ovocitos alcanzan un diámetro medio de 55 μm (rango de 41 a 79 μm), y comienzan la vitelo-génesis. En el estadio IV los ovocitos alcanzaron la madurez (diámetro medio de 145 μm, rango de 80 a 193 μm) y se distinguieron por presentar una gran cantidad de vacuolas lipídicas, así como vitelo en el citoplasma; además se observó migración de las zooxantelas hacia dentro del citoplasma del ovocito (fig. 2).

En los espermarios, el estadio I se caracteriza por la presencia de células intersticiales muy pequeñas localizadas cerca o dentro de la mesoglea; en el estadio II éstos presentan en su interior espermatocitos agrupados en racimos, mientras que en el estadio III tienen espermátides en gran cantidad, aunque aún no aparecen los flagelos. En el estadio IV aparecen los espermatozoides (gametos ya maduros, flagelados), los cuales presentan un arreglo en forma de ramillete en dirección al centro del espermario (fig. 3).

Con respecto a la aparición de gametos maduros, los ovocitos IV se evidenciaron de agosto a noviembre en 2001, y el porcentaje más alto de colonias con ovocitos maduros (75% del total muestreado) se presentó en el mes de septiembre (fig. 4). En 2002 sólo se observaron ovocitos maduros durante el mes de julio, y en 10% de las colonias (fig. 4). Los espermatozoides fueron evidentes a partir de agosto y su aparición continuó hasta noviembre (fig. 5). El mayor porcentaje de colonias con espermatozoides fue de 70% durante el mes de septiembre. En 2002 los espermatozoides sólo aparecieron en junio, en 5% de las colonias (fig. 5).

Discusión

En la zona de estudio P. damicornis se comportó como un coral hermafrodita, con un pico de actividad reproductiva durante verano y otoño (figs. 4, 5). En esa temporada la especie no produjo plánulas sino gametos maduros, lo cual coincide con las observaciones de Glynn et al. (1991). Tales gametos están listos para ser liberados al medio donde posteriormente se lleve a cabo la fecundación y el desarrollo de las plánulas, aunque estos eventos no se observaron en el campo. La estrategia de emisión de gametos (broadcasting; Harrison y Wallace 1990) tiene sentido si la posibilidad de encuentro de células sexuales es alta, y aparentemente ello está relacionado con el hallazgo de que la maduración de los gametos masculinos y femeninos en Punta Gaviotas fue sincrónica (figs. 4, 5). En general tal coordinación requiere de factores externos al individuo para suceder, y nosotros proponemos que la pista ambiental es dada por la temperatura del agua, la cual debe ser relativamente alta en verano y otoño en la región de La Paz (figs. 4, 5). Todo esto demuestra que el ciclo reproductivo de P. damicornis está claramente influenciado por la temperatura del océano, tanto en México como en América Central (Glynn et al. 1991).

Los ovocitos completamente desarrollados presentaban un gran tamaño (145 μm en promedio, con un rango de 80 a 193 μm) ya que, como ocurre en general en los corales de fecundación externa, la larva debe contar con la concentración adecuada de lípidos para su desarrollo (Harrison y Wallace 1990). La talla media de los ovocitos maduros encontrada en Punta Gaviotas es notablemente superior a la observada en América Central y las Galápagos (Glynn et al. 1991), lo cual contradice lo observado para otros corales en los que el incremento en latitud causa una disminución en el tamaño de los gametos femeninos (Harrison 1985). A este respecto podemos hacer dos observaciones: primero, dado que el Golfo de California y las costas de América Central difieren notablemente en sus condiciones oceanográficas, nuestro hallazgo remarca la influencia del ambiente como factor que determina la talla y el volumen de las células sexuales de P. damicornis en el Pacífico oriental, tal y como ha ocurrido en otras especies de coral en el Indo Pacífico (Wallace 1985, Harrison 1985). Por otra parte, el aumento en tamaño de los gametos puede indicar mayor concentración de material nutritivo de las células de P. damicornis en el golfo, y quizá una mayor capacidad de dispersión de estas poblaciones. Por otro lado, la presencia de zooxantelas dentro del citoplasma del óvulo de P. damicornis (fig. 2) confirma las observaciones de Glynn et al. (1991) al respecto, e indica que la plánula cuenta con fuentes alternativas de energía (los carbohidratos y lípidos translocados desde el simbionte). Todo ello apoya la hipótesis que sugiere que P. damicornis produce larvas teleplánicas, capaces de permanecer libres por largo tiempo en la columna de agua (Richmond 1987). Finalmente, la herencia materna de zooxantelas es en sí misma un fenómeno interesante ya que normalmente sólo ocurre en especies anidantes y/o hermafroditas (Harrison y Wallace 1990), por lo que debe recibir mayor atención en estudios futuros.

El hallazgo de gametos maduros en el sur del Golfo de California sugiere que en esta región P. damicornis se reproduce exitosamente por lo menos una vez al año, lo que aporta nuevas evidencias que fortalecen y corroboran lo observado por Glynn et al. (1991) en Costa Rica, Panamá y las Islas Galápagos, donde la especie también es capaz de reproducirse activamente. Los resultados de todos estos estudios han rebatido el concepto de Richmond (1987) en el sentido de que las poblaciones de esta especie en el Pacífico oriental son estériles ("pseudopoblaciones"), basado en la ausencia de gametos maduros y plánulas en un estudio realizado en Panamá.

A pesar de que se encontró evidencia inequívoca de madurez reproductiva de P. damicornis en Punta Gaviotas durante un periodo de cinco meses, con el diseño de muestreo utilizado no fue posible saber si las colonias individuales de la especie desarrollan gametos una o más veces al año. Esto podría considerarse ya que se encontraron colonias con gametos femeninos y masculinos en etapas tempranas de desarrollo (estadios II o III) en meses de alta actividad reproductiva de la especie (figs. 4, 5). Tal situación puede representar una estrategia de reproducción diseñada para maximizar el éxito reproductivo individual. Finalmente, es importante remarcar que además de emplear la reproducción sexual, las poblaciones de P. damicornis en el sur del Golfo de California aprovechan eficientemente la fragmentación, pues se ha observado que los parches de esta especie colonizan con facilidad sustratos blandos (arena, gravas) a partir del desprendimiento de ramas luego de los ciclones, las cuales se anclan al fondo y continúan su desarrollo (Reyes-Bonilla 2003).

Los hallazgos descritos en este trabajo tienen gran importancia para propósitos de manejo. La reproducción activa de P. damicornis abre la posibilidad de que exista resiembra larval dentro de la Bahía de La Paz, lo cual debe incrementar la variabilidad genética y la resistencia de las poblaciones a las perturbaciones. Por otra parte, la liberación de gametos a la columna de agua y la herencia materna de las zooxantelas sugiere que las plánulas pueden permanecer libres el tiempo suficiente para mantener niveles apreciables de conectividad entre poblaciones de la especie en el Golfo de California y quizá el resto del Pacífico mexicano, como se ha sugerido en estudios de reclutamiento (Medina Rosas et al. 2005, López-Pérez et al. 2007); sin embargo, esta hipótesis debe demostrarse con herramientas moleculares.

Agradecimientos

Este estudio fue apoyado logísticamente por el proyecto SEMARNAT-CONACYT "Evaluación de los efectos de El Niño 1997-98 en arrecifes coralinos del Pacífico mexicano", clave 37528 B, bajo la dirección de LE Calderón-Aguilera (CICESE, Ensenada). El CONACYT también ha otorgado becas de licenciatura y maestría al primer autor, gracias a las cuales se pudo desarrollar la investigación y el manuscrito. Se agradece el apoyo, los comentarios y las sugerencias para la revisión histológica de los organismos por parte de C Rangel-Dávalos y MC Gómez del Prado Rosas (UABCS). Las muestras fueron obtenidas por el grupo de trabajo conformado por F López, A Olivera, H Ruiz, S Scarry-González, A González, I Suárez y JC Solís, ex-alumnos de la UABCS.

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