Razón de sexos en poblaciones de Sparisoma radians y Sparisoma atomarium del Archipiélago de Los Roques, Venezuela: Un enfoque evolutivo

Sexual ratio in populations of Sparisoma radians and Sparisoma atomarium at Los Roques Archipelago, Venezuela: An evolutionary approach

José Renato De Nóbrega* y Estrella Villamizar**

Instituto de Zoología Tropical Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela Apartado 47058, Caracas 1041-A. E-mail: *rdenobre@strix.ciens.ucv.ve **evillami@strix.ciens.ucv.ve

Recibido en abril de 2003;
aceptado en noviembre de 2003.

Resumen

Un estudio comparado de dos poblaciones de Sparisoma radians y una población de Sparisoma atomarium indica diferencias significativas en la razón de sexos de los adultos, global y específica por tamaño, así como en el ancho de la clase de tamaños crítica para el cambio de sexo, de estas especies de peces marinos hermafroditas. Sparisoma atomarium presenta una razón de sexos global más sesgada hacia las hembras y un cambio más abrupto en la razón de sexos específica por tamaño que S. radians, revelando una clase de tamaños crítica para el cambio de sexo más angosta. Las diferencias observadas entre especies concuerdan con el reporte de otro estudio, el cual plantea una explicación evolutiva fundamentada en los sistemas de apareamiento de estas especies. Se detectaron diferencias significativas en la forma y localización central de la distribución de tamaños entre las dos muestras de S. radians, acompañadas con un desplazamiento en la respectiva clase de tamaños para el cambio de sexo y la constancia en la razón de sexos global. Este resultado, además de la condición de la razón de sexos sesgada hacia las hembras en las tres poblaciones, concuerda con las predicciones de los modelos evolutivos del hermafroditismo secuencial.

Palabras clave: hermafroditismo secuencial, peces hermafroditas, protogínia, Scaridae.

Abstract

A comparative study of two populations of Sparisoma radians and one population of Sparisoma atomarium indicates significant differences in the overall and size-specific adult sex ratio, as well as in the width of the critical size class for sex change of these hermaphrodite marine fish species. Sparisoma atomarium shows an overall sex ratio more biased to females and a rather sharp change in size-specific sex ratio than S. radians, revealing a narrower critical size class for sex change. The differences observed between species agree with that reported in another study, which outlines an evolutionary explanation based on the different mating systems of these species. Significant differences were detected in the form and central localization of size distribution between the two samples of S. radians, accompanied with a displacement in the respective size class for sex change and the constancy in overall sex ratio. This result, in addition to the condition of sex ratio biased to females in the three populations, agrees with predictions of evolutionary models of sequential hermaphroditism.

Introducción

El hermafroditismo secuencial, el cambio de sexo que experimenta un individuo durante su vida como adulto, es un fenómeno muy común entre algunos peces de arrecifes de coral. Como es bien conocido, este tipo de reversión sexual presenta dos formas básicas: la protandría (el primer sexo es macho) y la protogínia (el primer sexo es hembra). La teoría evolutiva postula una premisa fundamental al abordar la reversión sexual como adaptación: la existencia de ventajas asimétricas entre los sexos -en fertilidad, mortalidad y/o crecimiento- que dependen principalmente del tamaño del individuo (Ghiselin, 1969; Warner, 1975). La reversión del sexo se favorece cuando un sexo gana relativamente más aptitud darwiniana con el tamaño. Existe así un tamaño crítico por encima del cual un individuo presentaría ventajas adaptativas si cambia de sexo. En peces protoginos el cambio del sexo con el tamaño -y por ende la razón de sexos- está controlado en mayor parte por la estructura del sistema social y de apareamiento (Robertson y Warner, 1978). Este trabajo expone los resultados de un estudio comparado de la razón de sexos, global y específica por tamaño, así como del tamaño crítico para el cambio de sexo, de dos poblaciones de Sparisoma radians y una población de Sparisoma atomarium (Scaridae), peces marinos protoginos, del Archipiélago de Los Roques (Venezuela). Los resultados son contrastados con dos predicciones generales de modelos evolutivos del hermafroditismo secuencial. La primera predicción, a la cual son sometidas las tres poblaciones, establece que la razón de sexos global debe estar sesgada hacia el primer sexo de la transformación, en este caso las hembras (Charnov, 1993). En el caso específico de las dos poblaciones de S. radians, se evalúan posibles diferencias en la forma y/o localización de su distribución de tamaños, con el propósito de comprobar una segunda predicción: ante cambios en la distribución del tamaño ocurre un cambio concomitante en el tamaño crítico para el cambio de sexo, de modo que la razón de sexos global permanece constante (Charnov, 1993).

Por último, las diferencias entre especies se analizan a la luz del trabajo de Robertson y Warner (1978) sobre patrones de historia de vida de las especies de la familia Scaridae. Dichos autores detectaron marcadas diferencias entre ambas especies tanto en la razón de sexos global como en la sobreposición de las clases de tamaño de cada tipo sexual, para las cuales plantean una explicación evolutiva fundamentada en sus particulares sistemas de apareamiento.

Área de estudio y métodos

Los datos usados en este trabajo derivan de un estudio anual dirigido por Villamizar (1993, 1996) acerca de la estructura de la comunidad de peces en dos praderas de Thalassia testudinum localizadas en el Parque Nacional Archipiélago de Los Roques en Venezuela. El archipiélago es un complejo insular de arrecifes de coral, localizado entre los 11°44'55"-11°58'36" N y 66°32'42"-66°52'57" W. Las dos praderas se localizan una en el sudoeste del archipiélago, alrededor del Cayo Dos Mosquises, y otra al nordeste, en Punta Cuchillo, separadas aproximadamente 30 km. Las muestras de peces se tomaron mensualmente a lo largo del periodo de marzo de 1989 a marzo de 1990. Se encontraron un total de 86 especies de peces (Villamizar, 1996). El análisis de ocurrencia mensual reveló que las especies de la familia Scaridae encontradas en este trabajo son residentes permanentes del sistema. Además, esta familia se jerarquizó en primer lugar según su abundancia poblacional total y relativa. Entre las 13 especies de escáridos encontrados, S. radians fue las más abundante en ambas praderas; S. atomarium sólo fue registrada en Punta Cuchillo.

Cada individuo recolectado fue medido y pesado. La longitud total y estándar, y la altura, fueron registradas, así como el sexo y la fase gonadal. Se reportan aquí solamente el sexo y la longitud estándar de los individuos adultos. Las dos especies fueron cuidadosamente identificadas y discriminadas según las características de diagnóstico señaladas por Robertson y Warner (1978). La determinación de la madurez sexual se efectuó mediante examen macroscópico de las gónadas, siguiendo los criterios de Maeir (1929, citado por Holden y Raitt, 1975).

En cada muestra se determinó la distribución de frecuencia de la longitud estándar, con clases de tamaños de 5 mm, reportando el promedio aritmético y la desviación estándar. Se determinó la proporción global de hembras (número total de hembras entre el total de individuos de la muestra) y la proporción de hembras específica de cada clase de tamaños. El tamaño crítico para el cambio de sexo, en términos prácticos, se define como la clase de tamaños en la que la razón de sexos específica es 1:1. Para estimarla se procedió de la siguiente forma: se calculó para cada clase de tamaños la probabilidad binomial exacta de obtener una proporción de hembras como la observada en dicha clase, bajo el supuesto de una razón de sexos teórica de 1:1. Toda clase de tamaños cuya proporción específica de hembras no permitió descartar esta razón teórica (con un nivel de significancia de 0.01) fue considerada como clase de tamaños crítica para el cambio de sexo.

Resultados

La distribución del tamaño

La muestra de S. radians en Punta Cuchillo presenta una distribución de tamaños con una frecuencia alta de individuos entre 30.0 y 50.0 mm. La distribución en Dos Mosquises es relativamente más equitativa, con una alta frecuencia de individuos con tamaños superiores a los 50.0 mm (fig. 1). Esta diferencia se refleja en una media y dispersión de la longitud estándar más pequeñas en Punta Cuchillo con respecto a Dos Mosquises (tabla 1). La diferencia en los promedios de longitud estándar es estadísticamente significativa (prueba t robusta: T = 4.57; gl = ∞ ; P << 0.01.). La prueba de Kolmogorov-Smirnov para dos muestras, aplicada con las clases de tamaño expuestas en la tabla 2, detecta una diferencia máxima entre las dos distribuciones de frecuencia acumulada en la clase de 45.0-50.0 mm, la cual es estadísticamente significativa (Dmáxima = 0.1911; P < 0.01). Se infiere que ambas poblaciones difieren en la forma y tendencia central de la distribución de tamaños. En ambas muestras se observa sobreposición del tamaño entre los sexos, la cual es más intensa en Dos Mosquises, donde hay una mayor frecuencia de machos de tamaño pequeño y hembras de tamaño grande. La presencia de individuos adultos a partir de los 20.0 mm coincide con los resultados obtenidos para esta especie por Robertson y Warner (1978) en las Islas San Blas en Panamá.

Con respecto a S. atomarium, la distribución del tamaño es similar a la de S. radians en Punta Cuchillo -concentración alta de observaciones entre 30.0 y 50.0 mm- pero su recorrido o amplitud es más estrecho. La sobreposición de tamaños entre los sexos es pequeña. No se observaron hembras maduras en las clases de tamaño más grandes, y no se observaron machos en las clases más pequeñas (fig. 1, tabla 1). La clase de talla mínima observada (20.0-30.0 mm) es inferior a la reportada por Robertson y Warner (1976) en las Islas San Blas de Panamá (adultos a partir de 30.0 mm).

Razón de sexos y tamaño de transformación

1. La estimación de punto de la proporción global de hembras en cada población, para las dos especies, está muy por encima de 0.50. Puede inferirse que la razón global de sexos en cada población se aleja de la proporción 1:1, estando fuertemente sesgada hacia el primer sexo de la reversión (hembras). En S. radians la diferencia en la proporción de hembras entre localidades no es estadísticamente significativa, de modo que no podemos descartar la posibilidad de que la proporción de hembras sea igual para las dos poblaciones (prueba t de Student: T = 1.344; gl = ∞; P = 0.15). La proporción global de hembras de la muestra de S. atomarium es mayor que la de las muestras de S. radians; sin embargo, sólo la diferencia con la proporción de la muestra de Dos Mosquises es estadísticamente significativa (prueba t de Student: T = 2.56 ; gl = ∞; 0.01 < P < 0.05).

2. La clase de tamaños para el cambio de sexo en las muestras de S. radians es amplia. En Punta Cuchillo abarca desde los 50.0 mm hasta los 60.0 mm; por encima de este intervalo la razón de sexos está sesgada hacia los machos. En la muestra de Dos Mosquises la clase de tamaños crítica empieza en 55.0 mm y se extiende hasta las categorías más grandes. La curva de la proporción de hembras específica por tamaño se mueve en forma concomitante con la distribución del tamaño adulto, causando a su vez un desplazamiento en el mismo sentido de la clase de tamaños crítica (fig. 2a). Sparisoma atomarium presenta un cambio más marcado en la proporción de hembras específica por tamaño, con una clase de tamaños para el cambio de sexo estrecha (50.0-55.0 mm) (fig. 2b).

Discusión

El segundo resultado importante es la significativa diferencia en la distribución del tamaño entre las dos poblaciones de S. radians, la cual se acompaña con un desplazamiento en la clase de tamaños crítica respectiva y la constancia en la proporción global de sexos. Este resultado coincide con la predicción de los modelos evolutivos de hermafroditismo secuencial. De acuerdo con estos modelos, si el tamaño traza las ventajas asimétricas entre los sexos, cambios en la distribución del tamaño cambiarán las ventajas relativas en la misma dirección y, como consecuencia, ocurre un cambio en la clase de tamaños para la transformación y la razón de sexos permanece constante (Charnov et al., 1981; Charnov, 1993). La evidencia empírica más importante de esta predicción, en peces hermafroditas, es citada por Charnov (1993): un estudio realizado por Shapiro en 1979 con dos poblaciones de Anthias squamipinnis separadas apenas 800 m en el arrecife de Isla Aldabra.

Es posible que la mayor amplitud del tamaño en la población de Dos Mosquises pudiese ser el resultado de una menor mortalidad, pero no disponemos de evidencias que indiquen diferencias en la intensidad de las fuentes de mortalidad entre las dos praderas consideradas.

Los diferencias observadas entre S. radians y S. atomarium son consistentes con las reportadas por Robertson y Warner (1978) en Panamá: (1) una mayor sobreposición de tamaños entre los sexos en S. radians, con una frecuencia alta de machos pequeños y hembras grandes, cuando se compara con S. atomarium; (2) una razón global de sexos más sesgada hacia las hembras en S. atomarium que en S. radians. Para S. atomarium reportan una proporción de hembras similar en magnitud a la obtenida en este trabajo: 0.85 en una muestra de 355 individuos, la mayor de todas las proporciones que registran para ocho especies del género. Sin embargo, para S. radians reportan la menor proporción de hembras: 0.51 para 295 individuos, valor mucho menor inclusive que los obtenidos en las muestras de Punta Cuchillo y Dos Mosquises.

Los machos pequeños observados en S. radians pueden ser machos primarios, es decir machos nacidos como tales, o bien machos secundarios, producto del cambio de sexo de individuos hembras. Sin embargo, Robertson y Warner (1978) argumentan que los machos primarios están prácticamente ausentes en el género. De acuerdo con estos autores, dichos patrones indican la existencia de condiciones notablemente favorables a los machos grandes en S. atomarium, así como condiciones particulares en S. radians tales que la aptitud darwiniana diferencial entre machos y hembras con el aumento en tamaño no es demasiado grande, permitiendo así que machos pequeños compensen su desventaja relativa con respecto a los machos más grandes y que algunas hembras no cambien de sexo en absoluto. Plantean que tales condiciones surgen del sistema de apareamiento particular de cada especie. Sparisoma atomarium tiene un sistema social poligínico extremo, con formación estricta de harenes, el cual ofrece el mayor potencial para el incremento de aptitud darwiniana de los machos con el tamaño del cuerpo (Charnov y Bull, 1989). En esta clase de sistema un macho grande tiene mayor capacidad de dominar un harén y defender el territorio, monopolizando los apareamientos. Sparisoma radians tiene un sistema de apareamiento mixto: existen harenes y grupos de desove conformados por muchos machos (Robertson y Warner, 1978). La alta frecuencia de grupos de desove con múltiples machos, en combinación con una abundante cobertura de praderas marinas que ofrece lugares para ocultarse, facilita que machos pequeños no territoriales puedan practicar apareamientos furtivos. La monopolización de los apareamientos por machos grandes se ve así afectada, mientras se eleva la fertilidad potencial de los machos pequeños (Robertson y Warner, 1978; Warner, 1984). En una especie con este sistema social y de apareamiento es más probable que existan hembras que no cambien de sexo. Otro posible factor que favorece la estrategia furtiva de machos pequeños es una alta densidad poblacional (Warner y Robertson, 1978; Warner y Hoffman, 1980; Warner, 1984). Éste pudiese ser el caso para las poblaciones de S. radians en el área de estudio, la cual como ya comentamos fue la más abundante entre las 13 especies de escáridos encontradas. En este mismo sentido, Cervigón (1994) destaca a S. radians como una de las especies más abundantes en las praderas de fanerógamas del Archipiélago de Los Roques.

Los resultados representan, entonces, nuevas evidencias de predicciones evolutivas acerca del hermafroditismo secuencial, y concuerdan con los patrones de razón de sexos particulares previamente detectados para estas dos especies.

Agradecimientos

Agradecimiento especial a Fernando Cervigón por su ayuda en la identificación taxonómica de las especies de peces.

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