Cuidado materno en el lobo marino de California de Los Islotes, Golfo de California, México

Maternal care in the California sea lion at Los Islotes, Gulf of California, Mexico

María Concepción García-Aguilar^1* y David Aurioles-Gamboa¹

¹ Laboratorio de Ecología de Mamíferos Marinos, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politécnico Nacional CICIMAR-IPN, Av. IPN s/n Colonia Playa Palo de Santa Rita Apartado postal 592 La Paz, CP 23096, Baja California Sur, México. *E-mail: mcgarcia@ipn.mx

Recibido en abril de 2002;
aceptado en julio de 2003.

Resumen

Se analizaron algunos componentes conductuales del cuidado materno en el lobo marino de California en una colonia pequeña del sur del Golfo de California, comparándolos entre un año de condiciones ambientales normales (1996) y uno con condiciones afectadas por El Niño (1998). Los componentes que se consideraron fueron frecuencia, duración, intensidad y tasa del amamantamiento, y frecuencia y duración de los viajes de alimentación. Los parámetros de la intensidad de la inversión materna que se emplearon fueron peso, densidad y tasa de crecimiento de las crías. En ningún año se encontraron diferencias significativas entre el peso de las crías machos y hembras, en la tasa de crecimiento ni en la densidad corporal; al comparar estos parámetros entre años tampoco hubo diferencias. La tasa diaria de amamantamiento y la intensidad disminuyeron en 1996 conforme las crías crecían, pero en 1998 la tasa de amamantamiento se mantuvo constante y la intensidad se incrementó. Los resultados indican que la diferencia en 1998 posiblemente sea una estrategia alternativa de crianza cuando las condiciones ambientales se encuentran empobrecidas. La duración de los viajes de alimentación fue significativamente mayor en 1998 que en 1996 (2.05 ± 0.87 d y 1.3 ± 0.60 d, respectivamente); para 1996 se estimó la duración del ciclo (tiempo en viaje de alimentación + periodo de atención en tierra) en 2.07 ± 1.5 d. Dos variables se relacionaron con la tasa de crecimiento de las crías: la intensidad del amamantamiento y la frecuencia de los viajes de alimentación.

Palabras clave: cuidado materno, lobo marino de California, Golfo de California.

Abstract

Behavioural components of maternal assistance in the California sea lion at a small colony in the southern part of the Gulf of California were analyzed and compared between one year with normal environmental conditions (1996) and one influenced by El Niño (1998). The components considered were the frequency, duration, intensity and rate of lactation, and the frequency and duration of the feeding trips. The parameters employed to measure the intensity of the maternal investment were the weight, density and growth rate of the pups. No significant differences were found in both years between the weight of female and male pups, growth rate and body density; when comparing these parameters between the years, no significant differences were found either. In 1996, the daily lactation rate and the intensity decreased while the pups grew, but in 1998 the lactation rate remained constant and the intensity increased. The results indicate that the difference found in 1998 is probably due to the use of an alternative breeding strategy when the environmental conditions are poor. The duration of the feeding trips was significantly greater in 1998 than in 1996 (2.05 ± 0.87 d and 1.3 ± 0.60 d, respectively). For 1996, the estimation of the cycle duration (time of feeding trip + time of assistance in rookery) was 2.07 ± 1.5 d. Two variables were associated with the growth rate of the pups: intensity of lactation and frequency of the feeding trips.

Introducción

En muchas especies de mamíferos el sistema de apareamiento es la poliginia, y la supervivencia de las crías depende exclusivamente de sus madres ya que el cuidado parental de los machos es escaso o nulo, por lo que las hembras deben buscar estrategias que les permitan satisfacer sus necesidades energéticas y las de sus crías (Krebs y Davies, 1981; Barash, 1982). La inversión materna en los pinnípedos está influenciada por factores como la disponibilidad de alimento, los patrones de asistencia materna, la duración de la crianza, y la edad y experiencia materna (Lunn et al., 1993). En términos generales, en las focas la lactancia dura algunos días o semanas y las hembras permanecen sin alimentarse desde el parto hasta el destete; para los otáridos ésta es más prolongada (de meses o años) y las hembras alternan periodos de amamantamiento en tierra con viajes de alimentación al mar (King, 1983; Bonner, 1984; Trillmich, 1990). El periodo de crianza ha sido descrito a grandes rasgos para todas las especies de pinnípedos (Riedman, 1990); sin embargo, a pesar de que la asociación madre-cría determina el desarrollo de las crías, este periodo es conocido con precisión en tan sólo 14 de las 34 especies de pinnípedos (8 fócidos y 6 otáridos) (fuentes originales en Bowen, 1991; Boness y Bowen, 1996; Berta y Sumich, 1999).

El ciclo reproductivo del lobo marino de California (Zalophus californianus) es anual, las hembras paren en los meses de mayo y junio, y el destete ocurre aproximadamente 12 meses más tarde, posiblemente de manera gradual (Peterson y Bartholomew, 1967; Ono et al., 1987; Bowen, 1991). En este periodo, las hembras alternan sus estancias en tierra con viajes de alimentación al mar (fig. 1). Los factores que se relacionan con el desarrollo de las crías son la producción de leche materna, el contenido energético de la leche, la energía neta aprovechada por las crías y su gasto energético (Costa, 1991, 1993). En estudios realizados en una colonia reproductiva ubicada en la Isla San Nicolás (California), la duración de los viajes de alimentación varió entre 1.7 y 3.2 días (Heath, 1989; Heath et al., 1991) y la tasa de crecimiento para el primer bimestre de vida se reportó en 0.132 kg d^-1 (Boness et al., 1991).

Los objetivos de este trabajo fueron: (1) analizar las variables del cuidado materno del lobo marino (en términos de atención a la cría y viajes de alimentación) en una colonia localizada al sur del Golfo de California y su influencia en el desarrollo de las crías, y (2) analizar los cambios en el cuidado materno entre un año con condiciones ambientales normales y uno con condiciones ambientales adversas.

Materiales y métodos

Crecimiento y condición de las crías

En 1996 se capturaron 15 crías (13.6% del total de crías producidas en la colonia durante ese año) y se les marcó rasurando una parte de la superficie dorsal del cuerpo. Las crías fueron recapturadas en las otras tres visitas. Se les tomaron las medidas de longitud estándar (L) y perímetro axilar (P) con cintas métricas flexibles (Luque-Flores y Aurioles-Gamboa, 2001), se les determinó el sexo y pesó colocándolas en una red y utilizando una pesola de 20 kg (error de precisión ± 0.5 kg). Con las medidas de L y P se obtuvo el índice de volumen (L x P²) y se estimó la densidad (g/cm³) dividiendo el peso conocido (g) entre el volumen corporal estimado (cm³) (Castellini y Kooyman, 1990; Castellini y Calkins, 1993). Estas estimaciones se realizaron por separado para hembras y machos en cada captura. La tasa de crecimiento diaria (kg d^-1) de las crías se calculó dividiendo la ganancia de peso entre el número de días transcurridos desde la captura anterior. En 1998 se capturaron y recapturaron 19 crías (15.8% del total de crías producidas ese año) y se estimó la tasa de crecimiento. Se aplicaron pruebas t de Student para evaluar las diferencias en la tasa de crecimiento entre sexos y años. La edad aproximada de las crías se estimó considerando el 8 de junio como la fecha media de nacimientos (García-Aguilar y Aurioles-Gamboa, 2003).

Comportamiento de atención y alimentación

Se registraron los eventos de amamantamiento y viajes de alimentación de hembras adultas. En 1996 se registró el comportamiento de amamantamiento de las 15 parejas madre-cría y en 1998 de las 19 parejas. Los eventos de amamantamiento en ambos años se registraron utilizando muestreos focales y registro de eventos (Altmann, 1974). Un evento de amamantamiento se consideró como el tiempo transcurrido desde que la cría unía el hocico al pezón de la madre hasta que se retiraba. Se calculó duración, frecuencia (número de eventos/tiempo de observación), proporción de tiempo (tiempo destinado a amamantar/tiempo de observación) e intensidad (frecuencia x proporción entre número de hembras). La tasa diaria de amamantamiento se estimó como el número de eventos de cada hembra en un día por la duración media.

Los viajes de alimentación (fig. 1) en 1996 se registraron por muestreos focales de 4 hembras (madres de 4 de las crías capturadas) y datos de presencia y ausencia de otras 16 hembras identificadas por su marcaje entre 1980 y 1984 (Aurioles-Gamboa y Sinsel, 1988); 20 hembras representaron el 9.95% del total de hembras de la colonia en 1996. Para asegurar la validez de los registros se ubicaba la localización de las crías y se realizaban búsquedas exhaustivas de las hembras en las zonas de reproducción. Se consideró que una hembra se encontraba en viaje de alimentación solamente cuando no se le observaba en las zonas reproductivas ni en los recorridos diarios realizados en una embarcación menor con motor fuera de borda alrededor de la lobera. Se estimó la duración, en días, de los viajes de alimentación, la frecuencia (número de viajes por hembra), la proporción de tiempo en viaje (sumatoria de la duración de los viajes entre el tiempo total de observación) y el tiempo de permanencia en la lobera entre viajes de alimentación (únicamente para 4 hembras). En 1998 se registraron los viajes de alimentación de 22 hembras marcadas a hierro (Aurioles-Gamboa y Sinsel, 1988), que representaron el 14.9% del total de hembras en la colonia. Durante este año únicamente se realizaron registros de presencia-ausencia de los que se obtuvo el número de viajes, su duración y frecuencia; sin embargo, no fue posible estimar el tiempo de permanencia entre viajes ya que no se realizó un muestreo intensivo como en 1996. Se realizaron análisis de varianza para evaluar si existían diferencias entre los diferentes parámetros a través de cada temporada de reproducción, y pruebas t de Student para comparar entre años. Las frecuencias y proporciones se analizaron por pruebas no paramétricas.

Resultados

Crecimiento y condición de las crías

De las 15 crías capturadas en 1996, 8 fueron hembras y 7 machos. El peso de los machos en la primer captura (cuando las crías tenían aproximadamente 10 días de nacidas) fue ligeramente superior al de las hembras (9.71 ± 1.44 kg vs. 9.00 ± 1.71, respectivamente), sin ser significativo (t = -0.87, n₁ = 8, n₂ = 7, P = 0.40). La longitud de las crías machos también fue superior a la de las hembras (76.00 ± 6.68 cm vs. 73.25 ± 3.88 cm, respectivamente), sin que la diferencia fuera significativa (t = -0.99, n1 = 8, n2 = 7, P = 0.34). La tasa de crecimiento tampoco fue diferente entre los sexos (machos: 0.15 ± 0.06 kg d^-1 ; hembras: 0.17 ± 0.05 kg d^-1) (t = 0.83, n₁ =8, n₂ = 7, P = 0.41), y no varió en los tres primeros meses de edad (F_{3 25} = 1.29, P = 0.30). La ecuación de la relación masa-índice de volumen fue: masa = 4.98 x 10^-5 (LP²) (r = 0.952, P = 0.0001) (fig. 2). No se encontraron diferencias en la densidad entre hembras y machos (1.98 ± 0.25 g/cm³ y 1.97 ± 0.22 g/cm³, respectivamente) (t = -0.154, n₁ = 17, n₂ = 20, P = 0.878), ni entre las etapas de muestreo para cada sexo (F₃₁₃ = 0.223, P = 0.147 para hembras y F_{3¡ 16} = 739, P = 0.765 para machos). En 1998, 17 crías fueron machos y solamente 2 fueron hembras, por lo que no fue posible hacer la comparación entre sexos para ese año. El peso cuando las crías tenían aproximadamente 10 días de nacidas fue de 9.33 ± 1.58 kg para 1996 y de 9.27 ± 1.42 kg para 1998. La tasa de crecimiento también fue superior en 1996 (0.16 ± 0.06 kg d^-1 vs. 0.15 ± 0.03 kg d^-1). Ni el peso ni la tasa de crecimiento fueron significativamente diferentes entre años (t = 0.13, n₁ = 15, n₂= 19, P = 0.90 y t = 0.65, n₁ = 15, n₂ = 19, P = 0.53, respectivamente).

Comportamiento de atención y alimentación

Se registraron 144 eventos de amamantamiento en 1996 y 81 en 1998. La duración de los eventos de amamantamiento fue significativamente diferente entre 1996 y 1998 (t = -12.07, n₁ = 143, n₂ = 81, P = 0.001), siendo superior en 1996, y en ambos años se observó la tendencia de incrementar la duración de cada evento conforme transcurrió el tiempo (tabla 1). En 1996 el incremento en la duración no fue significativo (F_3,139 = 1.78, P = 0.52), pero en 1998 sí lo fue (F_{2, 79} = 12.92, P = 0.03). La tasa de amamantamiento promedio fue similar en ambos años, pero en 1996 la variación fue extremadamente elevada (coeficiente de variación de 0.79), a diferencia de 1998 cuando la variación fue mucho menor (coeficiente de variación 0.15) (tabla 1). La intensidad (eventos h^-1) fue 32% mayor en 1998 respecto a 1996 (0.57 vs. 0.18, respectivamente). El comportamiento de la intensidad presentó patrones diferentes en cada año: en 1996 los valores más altos de la intensidad ocurrieron entre el 15 y 24 de junio, y el 28 de julio y 4 de agosto; en 1998, la intensidad fue similar entre el 17 y 20 de junio y el 25 y 29 de julio, aumentando para el periodo del 20 al 25 de agosto.

En 1996 el periodo perinatal (el tiempo entre el parto y el primer viaje de alimentación) tuvo una duración de 4.31 ± 1.52 d (n = 9). Se registraron 111 viajes de alimentación con duración promedio de 1.33 ± 0.60 d sin que hubiera cambios a lo largo de la temporada (F_3,107 = 0.51, P = 0.68) (tabla 1). Para comparar la duración de los viajes entre las hembras se agruparon los viajes de las 16 hembras marcadas en un solo grupo y los viajes de las cuatro hembras de crías conocidas se consideraron individualmente, sin que se encontrara diferencia (F_4,106 = 0.39, P = 0.81). En 1998 se registraron 55 viajes con una duración promedio de 2.05 ± 0.87 d y tampoco hubo cambios a trav (F₂₅₂ = 0.0006, P > 0.05) (tabla 1). La duración de los viajes fue diferente entre 1996 y 1998 (t = -6.22, n₁ = 111, n₂ = 55, P = 0.001) y, en ambos años, la frecuencia con la que las hembras salieron a alimentarse se incrementó conforme avanzó la temporada, aunque no fue diferente entre los años de muestreo (tabla 1). La proporción de tiempo en viaje de alimentación y el tiempo de permanencia en tierra entre viajes se estimó únicamente para las cuatro hembras de crías conocidas registradas en 1996. La proporción en viaje de alimentación se incrementó permanentemente sin ser este incremento significativo (H = 2.80, g.l. = 3, P = 0.42). El promedio del tiempo de permanencia entre viajes fue de 1.22 ± 1.33 d y, aunque la proporción de tiempo en tierra fue disminuyendo, la diferencia tampoco fue significativa (H =2.58, g.l. = 3, P = 0.42).

Usando los datos de 1996, se analizó la relación entre el tiempo de permanencia en tierra de cuatro hembras y la intensidad del amamantamiento sin que se encontrara correlación (r = 0.306, n = 15, P = 0.267). La tasa de crecimiento de las crías se correlacionó linealmente con dos variables: con la intensidad de amamantamiento la relación fue positiva y con la proporción de tiempo en viajes de alimentación la relación fue negativa (datos de 1996) (fig. 3a, b).

Discusión

El lobo marino de California es un otárido de lactancia prolongada (ca. 12 meses), por lo que las hembras alternan periodos de atención a sus crías en tierra con viajes de alimentación en el mar (estrategia del "ciclo alimentario"). La lactancia representa un alto gasto energético en la reproducción de los mamíferos (Gittleman y Thompson, 1988; Clutton-Brock, 1991) y, en especies poligínicas en las que el cuidado de los machos es inexistente (como en los pinnípedos), las hembras deben ser capaces de repartir adecuadamente los recursos entre ellas y sus crías para asegurar la supervivencia de ambos (Arnould, 1997).

El peso de las crías, la tasa de crecimiento (incremento en masa) y la densidad corporal son indicadores de la inversión materna. En 1996 el peso de las crías machos fue superior al de las hembras en todas las capturas; sin embargo, la diferencia nunca fue significativa. Estos resultados sugieren que la inversión materna durante los últimos meses de gestación no tuvo relación con el sexo de las crías. Por otra parte, la tasa de crecimiento y la densidad de crías de 1 a 3 meses no difirieron a través del tiempo ni entre sexos, lo que sugiere que las hembras realizaron inversión semejante, independientemente del sexo de sus crías, y que durante el primer trimestre de vida de las crías la producción de leche materna probablemente se mantuvo constante. Se han presentado resultados similares en ésta y otras especies de pinnípedos en la tasa de crecimiento (e.g., Kretzmann et al., 1993; Davis et al., 1996; Arnould, 1997; Oftedal et al., 1997), el peso (e.g., Le Boeuf et al., 1983; Boltenev et al., 1998) y la densidad (e.g., Davis et al., 1996). En 1998 tampoco se encontraron diferencias en la tasa de crecimiento y el peso entre capturas, y no hubo variación de lo encontrado en 1996, a diferencia de lo que otros autores han reportado para estudios similares realizados en condiciones ambientales empobrecidas (e.g., Trillmich, 1990; Boness et al., 1991; Lunn et al., 1993). Esto sugiere que la población de lobos marinos residente de Los Islotes no se vio seriamente afectada por el fenómeno oceanográfico de El Niño, tal como lo habían reportado previamente Aurioles-Gamboa y Le Boeuf (1991) y Samaniego-Herrera (1999).

La duración de los viajes de alimentación refleja la distancia que las hembras deben recorrer entre la ubicación de la colonia y las zonas de alimentación (Gentry et al., 1986). La duración de los viajes de alimentación durante los tres primeros meses de crianza no varió en ningún año, aunque sí fue diferente entre años (1.3 d en 1996 y 2.05 d en 1998). Esta diferencia pudo deberse a los cambios en la disponibilidad de presas entre años, ya que aunque el efecto de El Niño 1997/98 no causó mayor mortalidad en las crías ni disminución en su crecimiento y desarrollo, sí pudo haber afectado la facilidad con la que las hembras conseguían alimento. La duración de los viajes puede estar inversamente relacionada con la disponibilidad de presas (Croxall et al., 1988), por lo que durante años de El Niño se ha observado el patrón general de incrementar la duración de los viajes (Trillmich, 1990; Lunn et al., 1993; Davis et al., 1996). El hecho de que en ningún año la duración de los viajes se haya incrementado durante los periodos de estudio sugiere que la distribución de las presas no varió significativamente y que las hembras realizaron posiblemente los mismos trayectos en cada viaje. Esta suposición se basa en los resultados presentados por Durán-Lizárraga (1998), quien reportó que las hembras de lobo marino de California de Los Islotes realizaban viajes similares cada vez que salían a alimentarse, y de Loughlin et al. (1987), quienes reportaron que las hembras de lobo fino del norte (Callorhinus ursinus) realizaban siempre los mismos trayectos a las zonas de alimentación.

La duración de los viajes en 1996 fue de 1.3 d y el periodo de atención en tierra de 1.22 d, dando una duración del ciclo de 2.07 ± 1.5 d. El periodo de atención fue mayor a inicios de la temporada de reproducción, disminuyendo conforme las crías crecían; sin embargo, la diferencia no fue significativa. Boyd et al. (1991) reportaron que los periodos de atención se modificaron a lo largo de la lactancia en el lobo fino antártico (Arctocephalus gazella), pero Georges y Guinet (2000) no encontraron diferencias en el lobo fino subantártico (Arctocephalus tropicalis). La diferencia encontrada en Los Islotes refleja el aumento de la frecuencia de los viajes de alimentación; el hecho de no haber encontrado diferencias significativas pudiera ser efecto del tamaño de la muestra (4 hembras). La frecuencia con la que las hembras salieron a alimentarse se incrementó en ambos años conforme las crías crecieron. El aumento en la frecuencia sugiere que las demandas energéticas de las crías aumentaron (Costa, 1991) y, además, se relaciona con la mayor habilidad de ayuno de las crías (Georges y Guinet, 2000). Como resultado del aumento en la frecuencia, la proporción de tiempo que las hembras emplean alimentándose también se incrementó.

La tasa de crecimiento de las crías se correlacionó con dos variables: la intensidad de amamantamiento y la proporción en viaje de alimentación. La intensidad, al igual que la tasa diaria de amamantamiento, puede ser usada como medida indirecta de la cantidad de leche ingerida (Trillmich, 1986). Por ejemplo, si se considera que la intensidad de amamantamiento fuera de 0.31 eventos h^-1, la duración media de cada evento de 17.9 min y el periodo de atención de 1.22 d, el tiempo total de amamantamiento aproximado será de 2.7 h por periodo, lo que implicaría una tasa de 2.2 h d^-1. Por otra parte, a una intensidad de 0.12, la tasa de amamantamiento sería de 0.88 h d^-1. Oftedal et al. (1997) estimaron que la cantidad de leche ingerida por crías de lobo marino de California se encontraba alrededor de 670 g d^-1, por lo que una cría que amamante 2.2 h d^-1 podría estar ingiriendo alrededor de 2400 kcal d^-1, mientras que una que amamante 0.88 h d^-1 ingeriría 970 kcal d^-1. En resumen, la relación entre la intensidad y la tasa de crecimiento es una representación indirecta de la relación entre la tasa de crecimiento y la cantidad de leche ingerida. Por otra parte, la relación entre la tasa de crecimiento y la proporción en viaje de alimentación fue negativa. En estudios realizados con otras especies de otáridos (A. gazella, A. tropicalis y A. philippii) se ha observado que la tasa de crecimiento se relacionaba con la duración de los viajes de alimentación (e.g., Lunn et al., 1993; Francis et al., 1998; Georges y Guinet, 2000) y la longitud materna (Guinet et al., 2000). Lunn et al. (1993), en su trabajo realizado con el lobo fino antártico, reportaron que esta relación se presentó únicamente bajo condiciones de estrés ambiental, pero Georges y Guinet (2000) encontraron que en el lobo fino subantártico la relación ocurría en condiciones ambientales normales. Debido a que en Los Islotes la duración de los viajes se mantuvo constante, la proporción en viajes varió por cambios en la frecuencia con la que las hembras salían. La relación con la tasa de crecimiento sugiere que la capacidad de transferencia de energía a las crías en esta colonia, estuvo influenciada más por la condición nutricional individual de las hembras que por la disponibilidad de alimento.

Agradecimientos

Los autores agradecen al personal y estudiantes del Laboratorio de Ecología de Mamíferos Marinos del CICIMAR-IPN su ayuda en la toma de datos; al Dr. Tomo Eguchi y al MVZ David Berrón por su ayuda en la captura e inmovilización en 1996, y a Manuel Álvarez de la Universidad Autónoma de Baja California Sur el haber proporcionado los datos de 1998. También agredecen a CONABIO por el apoyo financiero en 1996 a través del proyecto con clave H081/96 y a CONACYT en 1998 por el proyecto con clave 26430-N. El trabajo de campo se realizó amparado por los permisos DOO 700(2)-1775/96 y DOO 750-4443/98 de la SEMARNAP.

Referencias

Altmann, J. (1974). Observational study of behavior: Sampling methods. Behavior, 49: 227-265.         [ Links ]

Arnould, J.P.Y. (1997). Lactation and the cost of pup-rearing in Antarctic fur seals. Mar. Mammal Sci., 13: 516-526.         [ Links ]

Arnould, J.P.Y., Boyd, I.L. and Socha, D.G. (1996). Milk consumption and growth efficiency in Antarctic fur seal (Arctocephalus gazella). Can. J. Zool., 74: 254-266.         [ Links ]

Aurioles-Gamboa, D. and Sinsel, F. (1988). Mortality of California sea lion pups at Los Islotes, Baja California Sur, Mexico. J. Mammal., 691: 1980-183.         [ Links ]

Aurioles-Gamboa, D. and Le Boeuf, B. (1991). Effects of the El Niño 1982-1983 on the California sea lions in Mexico. In: F. Trillmich and K.A. Ono (eds.), Pinnipeds and El Niño: Responses to Environmental Stress. Ecological Studies, 88. Springer-Verlag, Berlin, pp. 112-117.         [ Links ]

Barash, D.P. (1982). Sociobiology and Behavior. Elsevier Science Publ. Co., New York, 426 pp.         [ Links ]

Berta, A. and Sumich, J.L. (1999). Marine Mammals. Evolutionary Biology. Academic Press, San Diego, 494 pp.         [ Links ]

Boltnev, A.I., York, A.E. and Antonelis, G.A. (1998). Northern fur seals young: Interrelationships among birth size, growth, and survival. Can. J. Zool., 76: 843-854.         [ Links ]

Boness, D.J. and Bowen, W.D. (1996). The evolution of maternal care in pinnipeds. Biosciences, 46: 645-654.         [ Links ]

Boness, D.J., Oftedal, O.T. and Ono, K.A. (1991). The effect of El Niño on pup development in the California sea lion (Zalophus californianus). I. Early postnatal growth. In: F. Trillmich and K.A. Ono (eds.), Pinnipeds and El Niño: Responses to Environmental Stress. Ecological Studies, 88. Springer-Verlag, Berlin, pp. 173-179.         [ Links ]

Bonner, W.G. (1984). Lactation strategies in pinnipeds: Problems for a marine mammal group. Symp. Zool. Soc. London, No. 51. Claredon Press, Oxford, pp. 253-272.         [ Links ]

Bowen, W.D. (1991). Behavioral ecology of pinniped neonates. In: D. Renouf (ed.), The Behavior of Pinnipeds. Cambridge Univ. Press, New York, pp. 66-127.         [ Links ]

Boyd, I.L., Lunn, N.J. and Barton, T. (1991).Time budget and foraging characteristics of lactating Antarctic fur seals. J. Animal Ecol., 60: 577-592.         [ Links ]

Castellini, M.A. and Kooyman, G.L. (1990). Length, girth and mass relationships in Weddell seals (Leptonychotes weddellii). Mar. Mammal Sci., 6: 75-77.         [ Links ]

Castellini, M.A. and Calkins, D.G. (1993). Mass estimates using body morphology in Steller sea lions. Mar. Mammals Sci., 9: 48-54.         [ Links ]

Clutton-Brock, T. (1991). The Evolution of Parental Care. Princeton Univ. Press, Princeton.         [ Links ]

Costa, D. (1991). Reproductive and foraging energetics of pinnipeds: Implications for life history patterns. In: D. Renouf (ed.), The Behavior of Pinnipeds. Cambridge Univ. Press, New York, pp. 300-444.         [ Links ]

Costa, D. (1993). The relationship between reproductive and foraging energetic and the evolution of the Pinnipedia. In: I.L. Boyd (ed.), Marine Mammals: Advances in Behavioral and Population Biology. Symp. Zool. Soc. London, No. 66. Clarendon Press, Oxford, pp. 293-315.         [ Links ]

Croxall, J.P., McCann, T.S., Prince, P.A. and Rothery, P. (1988). Reproductive performance of seabirds and seals at South Georgia and Signy Island, South Orkney Islands, 1976-1987: Implication for Southern Oceans Monitoring Studies. In: D. Sahrhage (ed.), Antarctic Ocean and Resources Variability. Springer-Verlag, Berlin, pp. 261-285.         [ Links ]

Davis, R.W., Brandon, E.A.A., Adams, T.C., Williams, T.M., Castellini, M.A., Loughlin T.R. and Calkins, D.G. (1996). Indices of reproductive effort, body condition, and pup growth for Steller sea lion (Eumetopias jubatus) in Alaska. In: Steller sea lion recovery investigations in Alaska, 1992-1994. Alaska Dept. Fish Game, Wildlife Tech. Bull. No. 13, May 1996.         [ Links ]

Durán-Lizárraga, M.E. (1998). Caracterización de los buceos de alimentación del lobo marino Zalophus californianus y su relación con variables ambientales en la Bahía de La Paz, BCS. Tesis de maestría, CICIMAR-IPN, México, 82 pp.         [ Links ]

Francis, J.M., Boness, D.J. and Ochoa-Acuña, H. (1998). A protracted foraging and attendance cycle in female Juan Fernández fur seals. Mar. Mammal Sci., 14: 552-574.         [ Links ]

García-Aguilar, M.C. y Aurioles-Gamboa, D. (2003). Breeding season of the California sea lion (Zalophus californianus) in the Gulf of California, Mexico. Aquat. Mammals, 29: 67-73.         [ Links ]

Gentry, R.L., Costa, D.P., Croxall, J.P., David, J.H.M., Davis, R.W., Kooyman, G.L., Majluf, P., McCann, T.S. and Trillmich, F. (1986). Synthesis and conclusions. In: R.L. Gentry and G.L. Kooyman (eds.), Fur Seals: Maternal Strategies on Land and at Sea. Princeton Univ. Press, Princeton, pp. 220-264.         [ Links ]

Georges, J-Y. and Guinet, C. (2000). Maternal care in the subantarctic fur seals on Amsterdam Island. Ecology, 81: 295-308.         [ Links ]

Gittleman, J.L. and Thompson, S.D. (1988). Energy allocation in mammalian reproduction. Am. Zool., 28: 863-875.         [ Links ]

Guinet, C., Lea, M.A. and Goldsworthy, S.D. (2000). Mass change in Antarctic fur seals (Arctocephalus gazella) pups in relation to maternal characteristics at the Kergu len Islands. Can. J. Zool., 78: 476-483.         [ Links ]

Heath, C. (1989). The behavioral ecology of the California sea lion, Zalophus californianus. Ph.D. thesis, University of California, Santa Cruz, 255 pp.         [ Links ]

Heath, C., Ono, K.A., Boness, D.J. and Francis, J.M. (1991). The influence of El Niño on female attendance patterns in the California sea lion. In: F. Trillmich and K.A. Ono (eds.), Pinnipeds and El Niño: Responses to Environmental Stress. Ecological Studies, 88. Springer-Verlag, Berlin, pp. 138-145.         [ Links ]

King, J. (1983). Seals of the World. British Museum (Nat. Hist.), London, 154 pp.         [ Links ]

Krebs and Davies. (1981). An Introduction to Behavioral Ecology. Sinauer Assoc., Sunderland, Massachusetts, 292 pp.         [ Links ]

Kretzmann, M.B., Costa, D.P. and Le Bouef, B. (1993). Maternal energy investment in elephant seal pups: Evidence for sexual equality? Am. Nat., 141: 466-480.         [ Links ]

Le Boeuf, B., Aurioles-Gamboa, D., Fox, C., Gisiner, R., Romero, R., and Sinsel, F. (1983). Size and distribution of California sea lion population in Mexico. Proc. Calif. Acad. Sci., 43: 77-85.         [ Links ]

Loughlin, T.R., Bengston, J.L. and Merrick, R.L. (1987). Characteristics of feeding trips of female northern fur seals. Can. J. Zool., 65: 2079-2084.         [ Links ]

Lunn, N.J., Boyd, I.L., Barton, T. and Croxall, J.P. (1993). Factors affecting the growth and mass at weaning of Antarctic fur seals at Bird Island, South Georgia. J. Mammal., 74: 908-919.         [ Links ]

Luque-Flores, S. and Aurioles-Gamboa, D. (2001). Sex differences in body size and body condition of California sea lion (Zalophus californianus) pups from the Gulf of California. Mar. Mammal Sci., 17: 146-160.         [ Links ]

Oftedal, O.T., Boness, D.J. and Tedman, R.A. (1987). The behavior, physiology, and anatomy of lactation in the Pinnipedia. Curr. Mammal., 1: 175-245.         [ Links ]

Oftedal, O.T., Iverson, S.J. and Boness, D.J. (1997). Milk and energy intakes of suckling California sea lion, Zalophus californianus, pups in relation to sex, growth, and predicted maintenance requirements. Physiol. Zool., 60: 560-575.         [ Links ]

Ono, K., Boness, D.J. and Oftedal, O.T. (1987). The effect of a natural environmental disturbance on maternal investment and pup behavior in the California sea lion. Behav. Ecol. Sociobiol., 21: 109-118.         [ Links ]

Peterson, R.S. and Bartholomew, G.A. (1967). The natural history and behavior of the California sea lion. Am. Soc. Mammal., Spec. Publ. No. 1, 79 pp.         [ Links ]

Riedman, M. (1990). The Pinnipeds: Seals, Sea Lions, and Walruses. Univ. California Press, Berkeley, 439 pp.         [ Links ]

Samaniego-Herrera, A. (1999). El efecto de El Niño (1997-1998) sobre la población de lobo marino (Zalophus californianus Lesson 1828) en la Bahía de La Paz, BCS, México. Tesis de licenciatura, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, México, 54 pp.         [ Links ]

Stewart, R.E. (1983). Behavioral and energetic aspects of reproductive effort in female harp seals, Phoca groenlandica. Ph.D. thesis, University of Guelph, Guelph, 146 pp.         [ Links ]

Trillmich, F. (1986). Maternal investment and sex-allocation in the Galapagos fur seal, Arctocephalus galapagoensis. Behav. Ecol. Sociobiol., 19: 157-164.         [ Links ]

Trillmich, F. (1990). The behavioral ecology of maternal effort in fur seals and sea lions. Behaviour, 114 (1-4): 3-20.         [ Links ]