Evaluación del Riesgo de Acidovorax avenae Subsp. citrulli Asociada a Semilla de Sandía de Importación a México

Risk Assessment of Acidovorax avenae Subsp. citrulli Associated to Watermelon Seed Imported to Mexico

Norma Alejandra Elizalde Jiménez¹, Javier Hernández Morales¹, Santos Gerardo Leyva Mir¹, Cristian Nava Díaz², Ronald A. Sequeira³, Glenn Fowler³ y Roger Magarey³

¹ Universidad Autónoma Chapingo, Departamento de Parasitología Agrícola, Carr. México-Texcoco, km. 38.5, Chapingo, Edo. de México, CP 56230, México. Correspondencia: lsantos@correo.chapingo.mx

³ USDA-APHIS-PPQ, Center for Plant Health Science and Technology, Pest Epidemiological Risk Analysis Laboratory, 1730 Varsity Dr., Raleigh, NC, 27606, EUA.

Recibido: Septiembre 30, 2009
Aceptado: Mayo 14, 2010

Resumen

Acidovorax avenae subsp. citrulli, causante de la mancha bacteriana del fruto de la sandía, se considera un patógeno con alto potencial de destrucción capaz de causar pérdidas del 100% en vivero o plantación, cuando se desarrolla bajo condiciones ambientales favorables para su multiplicación y diseminación. Por lo anterior, el objetivo de esta investigación fue analizar el riesgo de introducción y establecimiento de A. avenae subsp. citrulli (plaga cuarentenaria para México), asociada a semilla de sandía de importación. El proceso se basó en el análisis de riesgo versión 5.02 APHIS-PPQ, modificado para evaluar a este patógeno, incluyendo un análisis geoespacial para estimar el potencial de establecimiento de la bacteria en zonas productoras de sandía en México usando el sistema NAPPFAST. Los resultados indican que el rango de riesgo total de A. avenae subsp. citrulli es alto en México, al obtener un valor de 12 puntos acumulado de los elementos de riesgo categorizados. Las zonas productoras de sandía ubicadas en los estados de Yucatán, Quintana Roo, Campeche, Tabasco y la parte sur de Veracruz, resultaron con mayor potencial de establecimiento, debido a que las condiciones climáticas favorecen la infección por la bacteria durante los meses de mayo y junio, cuando el cultivo es susceptible. Mientras que las zonas productoras en los estados de Sinaloa, Durango, Zacatecas, Estado de México, Hidalgo, Querétaro, Michoacán, Guanajuato, Tlaxcala y Puebla, presentan menor potencial de establecimiento. La adopción de medidas fitosanitarias tales como el tratamiento de la semilla con ácido peroxiacético, que minimicen este riesgo, es ampliamente recomendada.

Palabras clave: Citrullus lanatus, plaga cuarentenaria, zonas de establecimiento, potencial.

Acidovorax avenae subsp. citrulli, causing bacterial fruit blotch of watermelon, is considered a pathogen with high potential for destruction capable of causing losses of 100% in nursery or plantation, when it is developed under favorable environmental conditions for their multiplication and dissemination. Therefore, the objective of this research was to analyze the risk of introduction and establishment of A. avenae subsp. citrulli (quarantine pest for Mexico) associated to import seed of watermelon. The assessment was based on the process of risk analysis version 5.02 APHIS-PPQ, modified to evaluate this pathogen, including a geoespacial analysis to determine the potential of establishment of the bacterium in growing areas of watermelon in Mexico using the NAPPFAST system. The results show that the range of total risk of A. avenae subsp. citrulli is high in Mexico, obtaining a value of 12 points accumulated on the risk elements categorized. The growing areas of watermelon located in the states of Yucatan, Quintana Roo, Campeche, Tabasco, and Southern veracruz, are at high risk of establishment, because the climatic conditions favor infection by the bacterium during May and June, when the crop is susceptible. Whereas the watermelon-producing areas in the states of Sinaloa, Durango, Zacatecas, Mexico, Hidalgo, Queretaro, Michoacan, Guanajuato, Tlaxcala, and Puebla, have low risk of establishment. The adoption of phytosanitary measures such as the treatment of the seed with peroxyacetic acid, to minimize this risk is widely recommended.

Key words: Citrullus lanatus, quarantine pest, establishment areas, potential.

Con el incremento de la comercialización de productos agrícolas debido al tratado de libre comercio, el riesgo de la introducción de plagas exóticas también se incrementa. El establecimiento de nuevas plagas puede ser costoso porque se incrementa el daño a los cultivos, se requiere de programas de control y representa restricciones cuarentenarias en el comercio (Follett y Neven, 2006). Francia, Holanda, Dinamarca, Estados Unidos, Japón, Alemania e Inglaterra exportan a México el 80% de las semillas en general. El otro 20% lo conforman países asiáticos y sudamericanos, destaca Brasil en los primeros lugares. De la semilla de importación se subraya la destinada para la producción de sandía en México, donde se siembra en 27 estados en una superficie de más de 48 mil hectáreas y cuyo valor de la producción oscila entre los 2,234 millones de pesos (SIAP, 2007). A causa de la importación de semilla de sandía, existe el riesgo en México de la entrada de patógenos con alto potencial de destrucción, como el caso de Acidovorax avenae subsp. citrulli, causante de la mancha bacteriana del fruto de sandía, que puede causar pérdidas del 100% en vivero o plantación cuando se desarrolla bajo condiciones ambientales favorables para su multiplicación y diseminación (Mora y Araya, 2002). El análisis de riesgo de plagas (ARP), proporciona la información necesaria a quienes toman las decisiones acerca del riesgo que representan las plagas que pueden ser introducidas a través de la importación de productos vegetales. Un análisis de riesgo típico incluye la evidencia científica, sus fuentes de consulta, fuentes de incertidumbre y criterios de raciocinio. En el ámbito fitosanitario, la Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación (FAO), a través de la Convención Internacional de Protección Fitosanitaria (CIPF), establece la Norma Internacional para Medidas Fitosanitarias No. 11, titulada Análisis de Riesgo de Plagas para Plagas Cuarentenarias, incluido el Análisis de Riesgo Ambiental y Organismos Vivos Modificados (FAO, 2004). Los requisitos generales para el ARP de acuerdo a la metodología FAO/CIPF, están integrados en tres etapas: 1) iniciación del análisis de riesgo, 2) evaluación del riesgo, y 3) manejo del riesgo. El ARP basado en los lineamientos FAO/CIPF, ha sido formalmente aplicado para la toma de decisiones por parte de la Dirección General de Sanidad Vegetal en México (DGSV), desde su versión inicial publicada en 1996 (Elizalde, 2008), como por ejemplo en el caso de la detección de Huanglongbing (Candidatus Liberibacter asiaticus) en cítricos en Yucatán y Quintana Roo (NAPPO, 2009) y de la roya anaranjada (Puccinia kuenii) de la caña de azúcar (NAPPO, 2010). Para las autoridades de la DGSV, es importante actualizar sus métodos de ARP y compararlos con los métodos aplicados en otras partes del mundo. Los objetivos del presente estudio fueron: 1) utilizar la metodología FAO/CIPF, para el análisis de riesgo de plagas, y 2) identificar el potencial de riesgo asociado a la introducción, establecimiento y dispersión de A. avenae subsp. citrulli en México, asociado a la importación de semilla de sandía (Citrullus lanatus).

MATERIALES Y MÉTODOS

Análisis de riesgo de plagas. Para cumplir con los objetivos, se consultaron las bases de datos del CABI, AGRICOLA y AGRIS, y las bibliotecas Central y del Departamento de Parasitología Agrícola de la Universidad Autónoma Chapingo, la biblioteca del Colegio de Postgraduados, la biblioteca del Centro de Ciencia y Tecnología Fitosanitaria (CPHST, por sus siglas en inglés), del Departamento de Agricultura de Estados Unidos-Servicio de Inspección de Sanidad Vegetal y Protección-Animal Fitosanitaria y Cuarentena (USDA-APHIS-PPQ), y la biblioteca de la Universidad Estatal de Carolina del Norte (NCSU). El proceso de análisis de riesgo de la introducción y establecimiento de A. avenae subsp. citrulli (Aac) se basó en lo propuesto por el Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA), Servicio de Inspección y Sanidad Agropecuaria (APHIS) y Protección Cuarentenaria de las Plantas (PPQ) (USDA, 2000). Este proceso de evaluación de riesgo corresponde a la versión 5.02, adaptada a la evaluación de insectos y patógenos (USDA, 2005; 2007) e incluyó los siguientes pasos: 1) Inicio del proceso. Se documentó las razones de la evaluación de riesgo de Aac asociada a la semilla de sandía de importación, considerando su categoría cuarentenaria, los antecedentes de detección en México y la importancia económica potencial. 2) Identificación, biología y epidemiología. Para la evaluación de las consecuencias de introducción de Aac con base en diversos factores de riesgo, se obtuvo información en bases de datos acerca de la taxonomía, características morfológicas, biología y epidemiología del patógeno. 3) Distribución geográfica mundial. Si el patógeno se introdujera a México se esperaría que su comportamiento estuviera relacionado al de sus áreas nativas si los hospedantes y clima fueran similares, por lo que se consultaron diversas fuentes de información para realizar un listado de los países donde ocurre el patógeno. Esta información se analizó con base en el sistema NAPPFAST (Magarey et al., 2007), para conocer cuantas zonas climáticas en México son similares a las zonas donde Aac está o estuvo presente y se retomó en la categorización de hábitat favorable. 4) Consecuencias de una introducción. Se categorizaron cinco elementos de riesgo correspondientes a: a) hábitat favorable para la bacteria de acuerdo a la disponibilidad de zonas productoras de sandía en una etapa susceptible y condiciones climáticas favorables en México; b) rango de hospedantes presentes en México; c) potencial de dispersión después de su introducción a México, considerando los patrones reproductivos de la bacteria, su capacidad de movilidad y factores que faciliten su dispersión como viento y agua; d) impacto económico, en esta categoría se consideró la capacidad de Aac de causar daños directos o indirectos, como disminución en la producción de los cultivos que afecta, reducción en el valor de la sandía y las pérdidas de mercados que ha ocasionado en donde está presente; e) impacto ambiental, se incluyen los impactos directos como disrupción ecológica, reducción de la biodiversidad, y la estimulación de programas de control químico. Los elementos de riesgo se calificaron como: bajo 1=punto, medio=2 puntos y alto=3 puntos. El valor acumulado es un indicador del potencial biológico de Aac para establecerse, dispersarse y causar impacto económico y ambiental en México. 5) Vías de introducción. Se identificó el potencial de introducción a México de Aac a través de la importación de semilla de sandía. 6) Opciones de control. Se documentaron las medidas de control para la exclusión de Aac, así como control cultural y control químico. 7) Opciones de mitigación de riesgo. Se documentaron las medidas fitosanitarias como adoptadas por distintas Organizaciones Nacionales de Protección Vegetal, para disminuir el riesgo de Aac. 8) Recomendación. Para formular las medidas de mitigación más apropiadas considerando el rango de riesgo. 9) Vacíos en información e incertidumbre. Necesidades en investigación sobre el rango de hospedantes de Aac. 10) Conclusión. El riesgo potencial de Aac, el cual corresponde a la suma acumulativa de los rangos de las consecuencias de introducción. Para un rango de riesgo acumulado entre 5-7 puntos, la categoría es baja, por lo cual no se requieren medidas fitosanitarias específicas; la inspección en el punto de entrada se esperaría que proporcionaría suficiente seguridad cuarentenaria. Para un rango de riesgo entre 8-11 puntos, la categoría es media, por lo que medidas fitosanitarias específicas podrían ser necesarias. Si el rango de riesgo se encuentra entre 12-15 puntos, la adopción de medidas fitosanitarias específicas son ampliamente recomendadas, y la inspección en el punto de entrada se considera como insuficiente seguridad cuarentenaria.

Análisis geoespacial. En el análisis geoespacial para identificar áreas de riesgo de establecimiento y dispersión de Aac, se empleó el sistema NAPPFAST (NCSU-APHIS Plant Pest Forecast System), desarrollado por la Universidad Estatal de Carolina del Norte (NCSU) y Servicio de Inspección y Sanidad Agropecuaria (APHIS). NAPPFAST es un sistema útil en el análisis de riesgo, es usado para generar mapas basados en parámetros climáticos para plagas exóticas e incluye un modelo genérico de infección. El sistema de NAPPFAST tiene dos bases de datos separadas. La base de datos que corresponde a Norte América comprende más de 2000 estaciones meteorológicas, las cuales tienen una resolución por cuadrante de 10 km usando una interpolación 3D. Las variables climáticas de la base de datos corresponden a datos diarios de temperatura media, máxima y mínima (°C); número de horas totales de humedad (rocío) en las hojas; humedad relativa promedio (%); velocidad promedio del viento (km h^-1); precipitación (mm); temperatura promedio del suelo a 5 cm (°C); y evaporación (mm); además cuenta con datos mensuales de temperatura media, máxima y mínima (°C); rango de temperatura diaria (°C); frecuencia de heladas; precipitación (mm); frecuencia de días con humedad; presión de vapor (hectapascales); y nubosidad (%) (Magarey et al., 2007). Con ayuda de esta interface se desarrolló el modelo genérico de infección de Aac. El modelo de infección de Aac consideró los siguientes parámetros: Tmin =26, Topt =28, Tmax =32°C, Hmin =6 h, precipitación >2 mm por día, con al menos 30 min al 50% de humedad (rocío) en las hojas y con humedad relativa del 90% (Hu et al., 1997; Zitter et al, 1998). El período en que el follaje y fruta son más susceptibles se definió en los meses de mayo y junio por presentarse en estos meses un clima templado húmedo que favorece el desarrollo de la bacteria. Cada día fue calificado entre 0 y 1 para infección y esos valores fueron acumulados con base en un registro histórico climático de 10 años para México. Con base en las condiciones climáticas que se pueden presentar, al menos 30-45 días favorables para infección fue usado como umbral para representar alto riesgo y cinco días bajo riesgo. Con esta información se crearon diferentes capas de información como una serie de diferentes tonalidades de color, con la ayuda del sistema geográfico Arcview se generó un mapa correspondiente a la presencia de la bacteria a nivel mundial a los principales estados productores de sandía, en los Estados Unidos de América y México en la estación de producción en mayo y junio, dependiendo del color que se observó en el mapa, las mejores condiciones ambientales y las no adecuadas para el desarrollo de la bacteria.

Motivos para la evaluación del riesgo. La evaluación del riesgo de Acidovorax avenae subsp. citrulli (Aac) asociado a la semilla de sandía de importación, se debe a que es una bacteria cuarentenaria y aún no reportada en México. Se han registrado pérdidas de hasta 100% en sandía y melón (Cucumis melo) cantaloupe como consecuencia de esta enfermedad (Mora y Araya, 2002). El patógeno es una amenaza significativa para la producción de las cucurbitáceas en Estados Unidos y a nivel mundial con el mismo porcentaje de pérdidas (Schaad et al., 2003).

Identificación, biología y epidemiología del patógeno. A. avenae subsp. citrulli agente causal de la mancha bacteriana del fruto (MBF) o bacterial fruit blotch (BFB) en inglés, se encuentra clasificada taxonómicamente en el Dominio: Bacteria, Phylum: Proteobacteria, Clase: Betaproteobacteria, Orden: Burkholderiales, Familia: Comamonadaceae, Género, especie y subespecie: Acidovorax avenae subsp. citrulli. Es una bacteria Gram negativa, aeróbica obligada y móvil con un sólo flagelo polar. La morfología de la célula es en forma de bastón, su tamaño varía de0.02 a 0.08 x 1.0a5.0 μm. En agar nutritivo forma colonias redondas con márgenes irregulares de color beige a amarillo, convexas, lisas a ligeramente granulares y con una zona marginal translucida. Las colonias no fluorescen en medio B de King (Schaad et al., 2001; 2003). La severidad de la enfermedad es modificada por alta humedad y temperatura así como fuertes corrientes de viento. En Estados Unidos, el desarrollo de la bacteria es favorecido por el clima templado húmedo como el que existe en Florida en los meses de mayo y junio, época de producción de sandía, cultivo que requiere de temperaturas que van de los 23 a 34°C para el desarrollo de la planta y maduración del fruto, y humedad relativa óptima de 60 a 80%. La enfermedad puede progresar rápidamente en estas condiciones climáticas (Latin y Hopkins, 1995), ya que la bacteria puede crecer en rangos de temperaturas que van desde 1°C para la mínima, 28-32°C óptima y 32-41°C máxima, según algunos investigadores. Una vez en que la bacteria lograra introducirse a una zona productora de sandía en México, tendría un alto potencial reproductivo, ya que bajo condiciones favorables de temperaturas entre 27-30°C y 90% de humedad, se observan los primeros puntos cloróticos dos días después de la inoculación, convirtiéndose en una necrosis después de tres días (Hu et al., 1997; Tanajura et al., 2005; Zitter, 1998). Silveria et al. (2003), señalan que el período de incubación incluso puede presentarse en un rango de 1.3 a 2.7 días. El ciclo de la enfermedad en la mayoría de los cultivos hospedantes aparentemente inicia con semilla contaminada y representa la fuente de inóculo, posteriormente la bacteria infecta los cotiledones de la plántula cuando ésta emerge de la testa de la semilla. Aac puede sobrevivir por varios años en semillas que han sido secadas y almacenadas. La mayoría de la producción de sandía en los Estados Unidos es aún por siembra directa de semilla, pero el trasplante también se está haciendo más común. La irrigación aérea dispersa con efectividad a la bacteria a plántulas vecinas en invernaderos, lo que puede resultar en un alto número de plántulas infectadas las cuales pueden llegar a los campos de producción y ser el mecanismo a través del cual la bacteria puede diseminarse. Generalmente los trasplantes no presentan síntomas (Latin y Hopkins, 1995). En el campo, el desarrollo de síntomas y la dispersión de Aac en el follaje y frutos son más rápidos durante el verano, cuando el clima es cálido y soleado con lluvias en ráfagas. Aac se dispersa desde las lesiones de las hojas a las flores y frutos a través del agua salpicada durante la lluvia o en la irrigación. Las lesiones en las hojas en el campo no resultan en defoliación, pero son un importante reservorio de la bacteria para la infección de frutos recién formados, los cuales son más vulnerables a la infección del patógeno. La bacteria penetra a través de estomas en la superficie de los frutos en desarrollo donde forma lesiones pequeñas y acuosas de tres a siete días después. Los frutos maduros de sandía están cubiertos con una capa de cera que sella a los estomas y previene la entrada de la bacteria en el fruto. Una vez que la capa de cera se ha formado, las sandías maduras pueden ser únicamente invadidas por la bacteria a través de heridas. Las lesiones en la superficie cesan su alargamiento después de la cosecha (Hopkins et al., 1995).

Distribución mundial. La bacteria fue reportada por primera vez en 1965 en Georgia, Estados Unidos (Sowel y Schaad, 1979), posteriormente se encontró en Guam y Tiniam, en 1987 y en campos de producción comercial de sandía en Florida en 1989 (Somodi et al., 1991). No se tiene certeza del origen de la bacteria; sin embargo, se presume que la región Xinjiang del este de China, puede estar implicada en la introducción de esta bacteria a los Estados Unidos (Gitaitis y Walcott, 2007). La presencia de Aac ha sido reportada en Asia: China, Xinjiang (Zhao et al., 2001), Japón (Ogiso et al., 2001), Turquía (Demir, 1996), Israel (Burdman et al., 2005); Norte América: Estados Unidos: Alabama, Arkansas, California (CABI/EPPO, 1999; Hopkins et al., 1995), Delaware (CABI/EPPO, 1999; Evans y Mulrooney, 1991), Florida(CABI/EPPO, 1999; Somodi et al., 1991), Georgia (CABI/EPPO, 1999; Hopkins et al., 1995), Illinois (Babadoost y Pataky, 2002), Indiana (CABI/EPPO, 1999; Latin y Rane, 1990), Iowa, Maryland, Mississippi, Missouri, Carolina del Norte (CABI/EPPO, 1999; Hopkins et al., 1995), Oklahoma(CABI/EPPO, 1999; Jacobs et al., 1992), Oregon (CABI/EPPO, 1999; Hamm et al., 1997), Carolina del Sur (CABI/EPPO, 1999; Hopkins et al., 1995), Texas (Black et al., 1994; CABI/EPPO, 1999); Nicaragua: Tipitapa (Muñoz y Monterroso, 2002); Brasil: Rio Grande do Norte (Assis et al., 1999); Australia (CABI/EPPO, 1999): Queensland (CABI/EPPO, 1999; O'Brien y Martin, 1999); Guam, Islas Mariana del Norte (CABI/EPPO, 1999; Wall et al., 1990).

Consecuencias de una introducción. Elemento de riesgo 1, hábitat favorable. La evaluación de riesgo fue hecha para evaluar las condiciones climáticas favorables de México para Aac en sandía. De acuerdo con el análisis geoespacial mediante el sistema NAPPFAST, las zonas con alto potencial de establecimiento de la plaga en México, con 30 y 45 días acumulados de condiciones favorables para el desarrollo de la infección durante los meses de mayo y junio, se ubican en los estados de Yucatán, Quintana Roo, Campeche, Tabasco y la parte sur de Veracruz. Las zonas que podrían considerarse con menor potencial de establecimiento en las que se acumulan entre 5-10 días favorables se ubican en los estados de Sinaloa, Durango, Zacatecas, México, Hidalgo, Querétaro, Michoacán, Guanajuato, Tlaxcala y Puebla (Figura 1). Se asignó para este elemento de riesgo una categoría de media, porque ataca y sobrevive en sandía en dos ó tres zonas climáticas en México. Elemento de riesgo 2, rango de hospedantes. A. avenae subsp. citrulli, tiene como hospedantes primarios a Citrullus lanatus (sandía) y Cucumis melo (melón); secundarios: C. sativus (pepino), Cucurbita moschata (calabaza), y C. pepo (calabacín) (Latin y Hopkins, 1995). La sandía, el melón cantaloupe y rocío de miel (Cucumis melo var. inodorus), aparentemente son los más susceptibles, con síntomas foliares y manchas en el fruto, estos dos últimos cultivos están considerados en riesgo ante esta enfermedad (Isakeit et al., 1997). Se han desarrollado síntomas en follaje en calabaza, pepino y otras cucurbitáceas a través de la inoculación, pero se han observado síntomas en frutos en estos hospedantes. Citron (Citrullus lanatus var. citroides), una maleza común en la parte sur de Estados Unidos, y presente en México, puede comportarse como un hospedante alterno. En estudios de laboratorio se pueden inducir síntomas en follaje de tomate (Lycopersicon esculentum), berenjena (Solanum melongena) y chile (Capsicum annuum), pero no en fruto. De acuerdo a lo anterior, la categoría para el elemento de riesgo correspondiente al rango de hospedantes para la bacteria Aac, es media, pues la bacteria ataca múltiples especies de plantas dentro de la familia de las cucurbitáceas, varias de las cuales se encuentran en México. En este caso en particular se identificaron las zonas productoras de sandía (Figura 1). Elemento de riesgo 3, potencial de dispersión. La bacteria puede ser introducida y dispersada en el campo por medio de semilla infectada, plántulas infectadas, o la diseminación natural a través de plantas hospederas como plantas voluntarias de sandía o cucurbitáceas silvestres contaminadas. Aac puede sobrevivir por varios años en semillas que han sido secadas y almacenadas. Hopkins et al. (1996), señalan que el almacenaje de las semillas a 12°Cpor 12 meses no redujo el nivel de infección. En muestras de semillas colectadas de frutos con síntomas se han obtenido porcentajes de infección por arriba del 80% (CABI, 2007). Por otro lado, los invernaderos emplean sistemas de irrigación que favorecen la dispersión de la bacteria por salpique, lo que deriva en plántulas infectadas que llegan al campo, donde conforme las plantas van creciendo en el campo, el patógeno se dispersa a otras hojas de la planta o a plantas vecinas. Las plántulas de sandía voluntarias infectadas pueden servir como una fuente de inóculo local en la siguiente temporada. Las malezas infectadas de la familia de las cucurbitáceas también pueden ser una amenaza en subsecuentes siembras de sandía (Latin y Hopkins, 1995). Con base en la capacidad reproductiva de la bacteria, su habilidad para sobre vivir en la semilla, plántulas y su posible dispersión a través del sistema de irrigación y el viento se asignó un rango de riesgo alto asociado con el potencial de dispersión. Elemento de riesgo 4, impacto económico. Aac puede causar pérdidas en la producción de sandía, ya que posterior a la detección de Aac en los Estados ]]> et al., 1996). Desde entonces, la enfermedad ha representado una amenaza para la industria de la sandía en este país. En los últimos años, la enfermedad se ha presentado en pocos campos pero ha devastado varios de éstos, algunos han resultado en pérdidas totales de la fruta. Las pérdidas por productor han sido del orden de los $100,000 dólares en muchos de estos casos. También ha causado pérdidas económicas en varios campos e invernaderos de sandía y melón durante el período de 2000 a 2003, en diferentes regiones de Israel (Burdman et al., 2005; CABI, 2007). Por otro lado, ocasiona pérdidas en el mercado, por ejemplo, a mediados de los 90's, para evitar el costo de la litigación, debido a demandas por productores afectados por el presunto uso de semilla de sandía infestada, diversas compañías suspendieron su venta en varios estados del sureste de Estados Unidos, consideradas zonas de alto riesgo para la ocurrencia de brotes de la bacteria, resultando en pérdidas económicas para las compañías y los productores. Incluso los síntomas más leves en fruto (aspecto grasoso, acuoso, oscuro o manchado) impiden su comercialización, produciendo pérdidas cuantiosas de mercado (Latin y Hopkins, 1995). Con base en lo anterior, Aac tuvo un rango de riesgo alto para el impacto económico, ya que causa al menos tres de los impactos económicos previstos en este elemento de riesgo. Elemento de riesgo 5, impacto ambiental. Según el Sistema Nacional de Información sobre Biodiversidad (SNIB) de CONABIO, de acuerdo a especies registradas en bases de datos de proyectos realizados por esta institución, México cuenta con un total de 207 especies de la familia cucurbitácea. Ello indica que hay evidencia de plantas hospedantes; sin embargo, ninguna está considerada en amenaza o en peligro de extinción en México, aunque algunas de ellas se reportan con escasa presencia. El impacto ambiental del patógeno se puede categorizar como medio, considerando que por un lado puede ocasionar disrupciones importantes en hábitats críticos en donde se reportan estas 207 especies y que incluyen huerto, bosque tropical, selva baja caducifolia, matorral xerófilo con cactáceas columnares, bosque de pino-encino, ruderal, entre otros y su control requeriría de un programa de manejo que puede implicar el uso del control químico o biológico (CONABIO, 2009, comunicación personal).

Vías de introducción. La principal vía de introducción y dispersión de la bacteria ha sido mediante la transmisión por semilla, debido a que Aac puede sobrevivir por varios años en semillas que han sido secadas y almacenadas (Latin y Hopkins, 1995; Silveira et al., 2003; Sowely Schaad, 1979).

Opciones de control. Exclusión del patógeno. Como parte de las medidas de prevención, los productores usan semilla libre de Aac y certificada. Adicionalmente, para la producción comercial se establecen los lotes fundación de semilla en regiones con climas fríos y secos, regiones semiáridas donde se logra un escape a la transmisión del patógeno a la semilla, además de una prueba negativa para Aac mediante la siembra de un mínimo de 10,000 plántulas por lote en invernadero bajo condiciones adecuadas de humedad y temperatura para comprobar que está libre de la bacteria (Gitaitis y Walcott, 2007). Control cultural. Se recomienda eliminar la maleza y restos de cultivo, ya que pueden actuar como reservorio de la bacteria, no abandonar los cultivos al final del ciclo, proteger los primeros estados vegetativos de las plantas, tener cuidado para no transportar la bacteria con las operaciones habituales que se hacen en el cultivo, o con la ropa, calzado y herramientas de trabajo, realizar las labores de cultivo siguiendo siempre el mismo recorrido por pasillos y filas, evitar visitas excesivas a la plantación, desinfectar los útiles de trabajo y mesas de secado con una solución de fosfato trisódico al 10% ó 2% NaOCl antes y después de su uso, usar variedades resistentes o tolerantes, cuando existan, desinfectar el suelo mediante solarización antes de realizar la plantación, desinfectar el agua de riego (desinfección de balsa y estructuras de riego). Controlar las condiciones climáticas en el invernadero manteniendo adecuada ventilación, baja humedad relativa y temperatura, así como control en el suministro de agua para disminuir períodos de rocío en las hojas (Hopkins et al., 1996). Control químico. Las aplicaciones de fungicidas que contengan cobre como mancozeb e hidróxido de cobre en dosis recomendadas, han reducido la incidencia de síntomas de la bacteria cuando las aplicaciones se inician en la primera floración y una semana antes de la fructificación (Hopkins et al., 1995).

Opciones de mitigación de riesgo. Entre las medidas de mitigación de riesgo para la importación de semilla de sandía de distintos orígenes y procedencias, el país exportador cumple con la certificación de la semilla de acuerdo a los procedimientos de su Organización Nacional de Protección Fitosanitaria y lo manifiesta en la declaratoria adicional del Certificado Fitosanitario Internacional (CFI), de la siguiente forma: "El cultivo fue oficialmente inspeccionado durante el período de cultivo y se encontró libre de la mancha bacteriana del fruto (A. avenae subsp. citrulli)", o bien "No se ha reportado la presencia de A. avenae subsp. citrulli en el estado de producción", apoyada por una inspección en el campo del país exportador durante el período de crecimiento para declarar libre de la plaga. Otras medidas fitosanitarias corresponden a una prueba de diagnóstico antes de la exportación, la aplicación de un tratamiento cuyos detalles se deben señalar en el CFI, inspección y prueba de diagnóstico en el punto de ingreso al país importador. Tratamiento químico a la semilla. La prevención de la transmisión de Aac a través de la semilla es la forma más efectiva de control. Para ello se recomienda el tratamiento a la semilla con Tsunami 1.25%, cuyo ingrediente activo es ácido peroxiacético (AP), el cual a bajas concentraciones tiene una actividad antimicrobial y ha sido evaluado como uno de los desinfectantes que pueden erradicar eficazmente a Aac de semilla contaminada, así como otras enfermedades que se transmiten por semilla en sandía; éste puede ser aplicado con seguridad a semillas cosechadas de sandía triploide sin afectar la calidad de la semilla y la germinación (Block, 2001). El protocolo de tratamiento más efectivo aplicado a la semilla en Estados Unidos correspondió a 30 min con ácido peroxiacético a 1600 μg mL^-1, seguido por el secado para disminuir la humedad de semilla en un horno secador a 40°C (Hopkins et al.,2003).

Recomendación. Revisión de las medidas fitosanitarias aplicadas en México para la mitigación de riesgo de A. avenae subsp. citrulli asociada a la importación de semilla de sandía. Que se asegure el cumplimiento de la certificación de la semilla de acuerdo a los procedimientos de su Organización Nacional de Protección Fitosanitaria

Vacíos en información e incertidumbre. Es necesario la investigación para descartar la afectación en solanáceas, ya que no hay reportes en campo, únicamente a nivel de laboratorio a través de inoculación (Rueda et al., 2006).

CONCLUSIONES

El rango de riesgo total de A. avenae subsp. citrulli es alto en México, al obtener un valor de 12 puntos acumulado de los elementos de riesgo categorizados: podría atacar y sobrevivir en sandía en dos ó tres zonas climáticas en México similares a las zonas donde el patógeno está presente; ataca múltiples especies de plantas pero todas dentro de la familia de las cucurbitáceas; presenta un alto potencial de dispersión (reproducción uno en dos días, dispersión a grandes distancias sobre semilla y plántulas, y a través de sistemas de irrigación y lluvia); presenta un alto potencial de causar severos daños económicos en zonas productoras de sandía; podría tener un impacto ambiental al ocasionar disrupciones importantes en hábitats críticos en México donde se reportan alrededor de 207 especies de cucurbitáceas.

De acuerdo al análisis geoespacial NAPPFAST, México representa un hábitat favorable para la bacteria de acuerdo a la disponibilidad de material hospedante y condiciones climáticas. Las zonas con mayor potencial de establecimiento de la plaga en México, con 30 y 45 días acumulados de condiciones favorables para la infección de la bacteria, se ubican en los estados de Yucatán, Quintana Roo, Campeche, Tabasco y la parte sur de Veracruz.

De las zonas con mayor potencial de establecimiento de la bacteria en México, únicamente se cuenta con información que señala que en Yucatán presenta producción de sandía en los meses de mayo a junio, lo que puede influir en el establecimiento del patógeno.

El análisis geoespacial no incluyó otros hospedantes como melón, pepino, calabaza, por lo que sería recomendable realizar el pronóstico con base en los parámetros definidos en el sistema NAPPFAST.

Dado el alto potencial de riesgo de la plaga, la adopción de medidas fitosanitarias específicas es ampliamente recomendada. La inspección en el puerto de entrada se considera insuficiente para proveer seguridad fitosanitaria. La certificación de las medidas fitosanitarias aplicadas durante la producción de la semilla de sandía, incluyendo el tratamiento a la semilla con ácido peroxiacético puede considerarse en la mitigación de riesgo.

La evaluación del riesgo de A. avenae subsp. citrulli bajo el proceso utilizado está científicamente fundamentado, lo que ayuda a disminuir la subjetividad, y le confiere transparencia a la toma de decisión en el establecimiento de medidas fitosanitarias.

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