Biología y aprovechamiento de la hormiga de escamoles, Liometopum apiculatum Mayr (Hymenoptera: Formicidae)

Biology and exploitation of the escamoles ant, Liometopum apiculatum Mayr (Hymenoptera: Formicidae)

Priscila Lara-Juárez,¹ Juan Rogelio Aguirre Rivera,² Pedro Castillo Lara² y Juan Antonio Reyes Agüero^2*

¹ Graduada, Programa Multidisciplinario de Posgrado en Ciencias Ambientales, Universidad Autónoma de San Luis Potosí.

Recibido: 28/10/2014.
Aceptado: 13/02/2015.

RESUMEN

De las cinco especies de hormigas consideradas alimento en México, destaca Liometopum apiculatum cuyas pupas de las castas reproductoras, llamadas escamoles, se recolectan desde tiempos pre-hispánicos en el centro de México; sin embargo, su demanda creciente ha provocado su aprovechamiento comercial en otras zonas del país, donde se carece de conocimiento tradicional para hacerlo adecuadamente. El conocimiento sobre esta especie es aun escaso y disperso; por lo que el objetivo de este trabajo se enfoca a integrar la información disponible sobre L. apiculatum, para complementarla y comenzar a fundamentar su aprovechamiento racional. Sus castas están formadas por obreras y reproductoras (machos, princesas y reina); su ontogenia consta de cuatro estadios larvarios y uno pupal. La especie se distribuye del sur de EE.UU. al centro de México, en bosques de encino, de pino piñonero y matorral xerófilo, en altitudes de 1872-2370 m, sobre leptosoles. Sus nidos subterráneos contienen unas 100,000 hormigas, y constan de 0.0-1.19 nidos ha^-1 en agostaderos perturbados y de 6.011.9 nidos ha¹ en agostaderos más favorables y en mejor condición. Se desconoce el efecto de la condición del sitio de agostadero en la cantidad de hormigas por nido, así como en la duración del mismo. El área de influencia de un nido bien desarrollado es de 1600 a 2500 m², tal y como se ha observado en el altiplano de San Luis Potosí. Adentro del nido hay una trabécula espongiforme, donde las obreras ubican las larvas y pupas para su crianza. La fundación de un nido inicia con el vuelo nupcial en la época seca y cálida del año y después de una tormenta ocasional, la princesa fecundada se convierte en reina e inicia la construcción del nido para proceder a la oviposición. Las obreras son omnívoras: cazadoras, carroñeras, granívoras, polinívoras, nectarívoras y criadoras de hemípteros, de los que se alimentan por trofobiosis. Sus enemigos naturales son escarabajos, grillos y ácaros. La demanda de escamoles pone en riesgo la existencia de sus poblaciones. Se carece de una normativa oficial para el aprovechamiento racional y conservación de los escamoles. La impericia, abuso e irresponsabilidad al aprovechar los escamoles puede resultar claramente en consecuencias fatales para los hormigueros y para su repoblación.

Palabras clave: Liometopum apiculatum, trofobiosis, escamoles, hormiguero.

ABSTRACT

Key words: Liometopum apiculatum, trophobiosis, anthill, velvety tree ants.

INTRODUCCIÓN

En nivel mundial las hormigas representan un tercio de la biomasa animal (López & Ramón 2010), y se les atribuye una influencia ecológica muy importante en la mayoría de los hábitats (López & Ramón 2010, Hölldobler & Wilson 2008) ya que participan en procesos físicos, químicos y bióticos del suelo (Lobry & Conacher 1990, Rojas 2001, López & Ramón 2010). En México hay registradas 525 especies de hormigas (CONABIO 2008) y cinco de ellas son consideradas como alimento: Atta cephalotes L., A. mexicana Bourmeir, Liometopum apiculatum Mayr, Myrmecosistus melliger Llave (Luc.) y M. mexicanus W. (Ramos-Elorduy et al. 1984a, Ramos-Elorduy & Pino 1989, Ramos-Elorduy & Levieux 1992); las pupas de L. apiculatum llamadas popularmente escamoles, son aprovechadas como alimento desde tiempos prehispánicos. En la Figura 1 se puede apreciar una presentación culinaria típica (Sahagún 1985, Viesca & Romero 2009).

La demanda de escamoles es principalmente nacional y marginalmente internacional, siempre con precios atractivos, lo cual ha provocado una presión creciente sobre los nidos de L. apiculatum. Esta demanda se satisfacía con los escamoles de sus áreas tradicionales de recolección y uso en el centro de México, pero desde hace unos años, la presión se ha extendido hacia otras zonas del país donde la especie se distribuye de manera natural, pero se carece de conocimiento tradicional para su recolecta. A pesar de la distribución tan extensa de L. apiculatum, del actual aprovechamiento de sus escamoles, de la expansión de sus áreas de aprovechamiento y de las tradiciones gastronómicas vigentes en México, la investigación y el conocimiento sobre esta especie es aún insuficiente y disperso (Rojas 2001). Así, el objetivo de este trabajo fue integrar la información existente acerca de L. apiculatum, para ser complementada y comenzar a fundamentar su aprovechamiento racional.

El género Liometopum Mayr. El género pertenece al orden Hymenoptera, familia Formicidae, subfamilia Dolichoderinae y tribu Tapinomini (Ward et al. 2010); posee cabeza proporcionalmente grande, con borde cóncavo posterior, mandíbula dentada, mesosoma convexo, formando un arco ininterrumpido, gáster con pubescencia densa, ojos casi siempre presentes, antenas de ocho a 12 segmentos y pecíolo de un segmento; es omnívoro, con sistemas de comunicación y defensa química desarrollados, carece de aguijón (Cuadriello 1980, Mackay & Mackay 2002, del Toro et al. 2009). Las especies norteamericanas del género construyen trabéculas (estructura de aspecto espongiforme) en el nido (Fig. 2) (Gulmahamad 1995). Existen cuatro especies en Eurasia (L. lindgreeni Forel, L. microcephalum Panzer, L. orientale Karavaiev, y L. sinense Wheeler), tres en América del Norte (L. apiculatum, L. occidentale Emery y L. luctuosum Wheeler) y nueve especies fósiles (Wheeler 1905, del Toro et al. 2009, Heterick & Shattuck 2011, Vázquez 2011).

Liometopum apiculatum Mayr, 1870. Esta especie fue denominada originalmente como Formica masonium por Buckley en 1866 (nomen oblitum), pero poco después Mayr (1870) la designó como L. apiculatum con base en especímenes de obreras recolectados por el Prof. Bilimek en México (Wheeler 1905, del Toro et al. 2009). Más tarde Wheeler (1905) y Wheeler & Wheeler (1951) describieron los machos y las larvas, respectivamente.

Por su cuerpo pubescente las especies de Liometopum son nombradas en inglés velvety tree ants (Wheeler 1905, Hoey 2012). Los nombres comunes de L. apiculatum en México son varios: chiquereis, chiquereyes, cuijes, güijes, hormiga de hueva, hormiga pedorra, maicitos, tecates, teclates, tetlames y tetlas, aunque el nombre más común es hormiga de escamoles, o sólo escamoles. La palabra escamol es de origen náhuatl: azcamolli o azcatlmol, de azcatl hormiga y molli guiso, que hace alusión a un "guiso de hormigas"; otro nombre en náhuatl es tlilázcatl, que significa "hormiga negra", de tlilli, negro; en hñäñu se le denomina rä xâju gâ yuhí y al escamol yä yuhi (Robelo 1912, Islas 1961, Aguilera 1985, Sahagún 1985, Molina 1992, Santamaría 1992, Pino et al. 2006, Ramos-Elorduy et al. 2006, Santos et al. 2006, Velasco et al. 2007, Hernández et al. 2010, del Toro et al. 2009, Lara 2013).

En L. apiculatum hay cuatro castas, una de obreras y tres reproductoras (machos, princesas y reina). Las obreras (Fig. 3) son de color castaño claro a obscuro, con un tamaño medio de 3.9 mm, aunque pueden ser tan sólo 2.5 o hasta 6.0 mm; la antena es larga (1.2 mm), delgada, con pubescencia corta y pelos erectos; el dorso del mesosoma tiene pubescencia adpresa; las obreras son nodrizas que cuidan y transportan los huevos desde la cámara de la reina hasta la cámara de cría donde construyen la trabécula, en la cual depositan los huevos y se desarrollan las larvas y pupas; también son las procuradoras de alimento fuera del nido y guardias en su interior; los estados inmaduros de las obreras existen todo el año, pues su repoblación es continua. Los machos son negros, alados, de 9.0 mm en promedio, con una amplitud de 8.8 a 13.5 mm de largo; su mesosoma es convexo y liso, sus alas posteriores tienen 20 o más hamuli o ganchos con los que se unen al ala anterior; la volsella o apéndice reproductor tiene pilosidad densa y erecta a lo largo del margen ventral y es finamente denticulada a lo largo del margen posterior; el adeago o falo tiene más que 20 dentículos en el margen ventral. Las princesas son de color castaño oscuro a negro, aladas, de 12.0 a 16.5 mm de longitud; el dorso del mesosoma está cubierto con pelos largos y erectos además de pubescencia densa y adpresa. Estados inmaduros de machos y princesas se presentan sólo de mayo a agosto, cuando ocurre el vuelo nupcial (Wheeler 1905, Chew & Chew 1980, Ramos-Elorduy et al. 1984b, del Toro et al. 2009, López & Ramón 2010).

Las hormigas son holometábolas; comienzan su ciclo como huevo, al eclosionar emerge una larva que pasa por cuatro estadios. Las larvas son alimentadas por trofalaxis (Kaspari 2003). Después del cuarto estadio larval se transforma en pupa. Las pupas de las castas reproductoras de L. apiculatum son las que propiamente se recolectan y consumen como escamoles. En dependencia del tipo de huevo, época del año y de la comida que le es suministrada en el estado larvario, la pupa puede ser obrera, princesa o macho. Según la casta es la esperanza de vida del individuo. Las obreras pasan de huevo a adulto en 45 a 60 días y su esperanza de vida es hasta de dos años, en tanto los machos son efímeros, ya que sólo viven durante el vuelo nupcial y mueren después de fecundar una princesa, y las reinas llegan a vivir de 15 a 25 años (Ramos-Elorduy et al. 1984b).

Distribución general y hábitats. Liometopum apiculatum se distribuye en Estados Unidos en Arizona, Colorado, Texas y Nuevo México, y en 19 estados del norte y centro de México: principalmente en Chihuahua, Coahuila, Nuevo León, Tamaulipas, Zacatecas, San Luis Potosí, Hidalgo, Estado de México, Distrito Federal y Tlaxcala (Ramos-Elorduy et al. 1988a, Mackay & Mackay 2002, del Toro et al. 2009, Ruiz et al. 2010, Guzmán-Mendoza et al. 2014); recientemente se registró en Baja California (Alatorre & Vázquez 2010). La altitud promedio en localidades de Estados Unidos es de 1872 m (± 293), en el altiplano potosino es de 2020 (± 130), y en las del centro de México 2370 m (± 502) (Cuadriello 1980, Lara 2013, del Toro et al. 2009, Hoey et al. 2013, Guzmán-Mendoza et al. 2014); en Real de Catorce, San Luis Potosí (SLP), se encontró a 2900 m (Lara 2013, datos no publicados).

Los tipos de vegetación donde se encuentra L. apiculatum son bosques de encino (Quercus spp.), de pino piñonero (principalmente Pinus cembroides Zucc.), de pino ponderosa (Pinus ponderosa Lawson), de cedro (Cupressus lindleyi Klotzsch ex Endl.) y vegetación riparia; también es posible localizar hormigueros de esta especie en matorrales xerófilos, en particular el crasicaule y el desértico micrófilo, y en zacatales (Van Pelt 1971, Ramos-Elorduy et al. 1988a, Ramos-Elorduy & Levieux 1992, Miller 2007, Esparza et al. 2008, del Toro et al. 2009, Cruz 2013, Hoey et al. 2013, Lara 2013, Guzmán-Mendoza et al. 2014). En el altiplano potosino, con base en el muestreo de 85 nidos y calculando el cociente del porcentaje de nidos entre el porcentaje del área cubierta por cada tipo de vegetación, se encontró que el bosque de pino piñonero tuvo el mayor valor (14.1), seguido del bosque de Quercus (10.6) y chaparral (5.9); otros tipos de vegetación importantes fueron herbazal primario (2.9), herbazal secundario (2.5), bosque de pino-encino (2.4), bosque de encino-pino (1.2) y matorral crasicaule (1.7); los tipos de vegetación con los menores valores fueron matorral desértico micrófilo (0.3), matorral desértico rosetófilo (0.2) y matorral submontano (0.2); en los campos agrícolas abandonados el cociente fue bajo (0.7) (Lara 2013).

Los nidos de L. apiculatum son más frecuentes en laderas, donde existe menor riesgo de inundación en la época de lluvias (Ramos-Elorduy et al. 1988a). En Arizona, EE.UU. los nidos de L. apiculatum se localizaron frecuentemente en las laderas oeste, y sólo en esa posición fueron más abundantes que los de otras especies de hormigas (Chew & Chew 1980); en localidades del centro de México se localizaron en laderas sureste y este (Cuadriello 1980, Ramos-Elorduy et al. 1988a), y en Charcas, SLP en las suroeste (Cruz 2013).

Nidos. Aunque algunos autores afirman que L. apiculatum es polidómica (del Toro et al. 2009, Hoey 2012), es decir, que una misma colonia tiene varios nidos dispersos, otros sólo han encontrado un sólo nido por colonia (Wheeler 1905, Cruz 2013, Lara 2013). Los nidos típicamente son subterráneos (Hoey et al. 2013), debajo de rocas o troncos muertos o al pie de plantas de Yucca spp. o Agave spp. (Wheeler 1905, Gregg 1963, Miller 2007, Cruz 2013, Lara 2013). En el oeste del municipio de Pinos, Zacatecas se estimó un promedio de 6.67 nidos/ha (Esparza et al. 2008). Por su parte, Cruz (2013), en agostaderos del municipio de Charcas, SLP registró en promedio 6.06 nidos/ha, con la mayor cantidad en terrenos moderadamente perturbados (11.9 nidos/ha) y con mayor perturbación (6.8 nidos/ha), pero en los muy perturbados fueron muy escasos (1.19 nidos/ha). Lara et al. (en arbitraje), en un mismo sitio de agostadero cercano a Charcas, SLP registraron 6.0 nidos/ha en condición favorable del agostadero, 2.0 nidos/ha en condición mediana y ninguno en la condición pobre. Cuadriello (1980) registró una distancia promedio entre nidos de 196.0 m (±125.0 m). Sin embargo, las estimaciones para Charcas, SLP de unos seis nidos por hectárea, arrojarían una distancia aproximada entre nidos de unos 40 a 50 m (Lara et al. en arbitraje).

El nido de L. apiculatum tiene una entrada de 1.5 a 5.0 cm de diámetro, rodeada con desechos, cadáveres de obreras, suelo y arena que se extrajo del mismo; de la entrada parten de tres a cinco sendas, cuya anchura estuvo en relación directa con la edad del nido; así, en la de ocho años se registraron hasta cuatro hileras de obreras (Cuadriello 1980, Ramos-Elorduy et al. 1988a, Miranda et al. 2011, Lara 2013). Los senderos de abastecimiento no estuvieron unidos transversalmente, a pesar de que en algunos puntos su separación fue de 15 a 20 m (Cuadriello 1980). A lo largo de los senderos se ubicaron sitios de reunión llamados "comederos" por los recolectores de escamoles; en las horas de mayor calor ahí se aglomeran, como si fuera la entrada del nido. Estos sitios de reunión estuvieron debajo de piedras, entre raíces o en huecos de tallos (Ramos-Elorduy et al. 1988a). De la entrada al interior hay túneles de acceso a las cámaras situadas a una profundidad de entre 15 y 120 cm, aunque esto dependió del tipo de suelo (Wheeler 1905, Gregg 1963, Cuadriello 1980, Ramos-Elorduy & Levieux 1992, del Toro et al. 2009, Cruz 2013). Las dimensiones del nido registradas por Cuadriello (1980) fueron desde 20 hasta 100 cm de diámetro; la forma estuvo determinada por el tipo de terreno y la facilidad para excavar, por lo que puede ser esférico, ovoide, cilíndrico o irregular tendiendo a forma de estrella (Cuadriello 1980). Hoey et al. (2013) registraron varias cámaras conectadas por túneles y al menos tres o cuatro tuvieron trabécula. Según Cruz (2013), en Charcas SLP la temperatura y humedad relativa en el interior de los nidos variaron con las épocas del año, se registraron 22 °C y 93.1% en la época seca y cálida, 21 °C y 91.5% en la de lluvias, 19.5 °C y 80.6% al final de la misma, y 16.1 °C y 81.3% en la época seca y fría. La población de hormigas en los nidos osciló entre unos pocos cientos de obreras, hasta 82,500; se estima que nidos sin perturbación pueden contener hasta 117,000 individuos (Greg 1963, Ramos-Elorduy & Levieux 1992). Sólo hay una reina por nido y está bien protegida, por lo general en una cámara remota (Cuadriello 1980).

Las obreras de L. apiculatum construyen la trabécula con saliva, partículas de arena, arcilla, cristales de mica, pequeñas ramitas y fibras vegetales (Ramos-Elorduy et al. 1988a, Gulmahamad 1995). La trabécula es de apariencia espongiforme, frágil, tiende a ser redonda, poliédrica, o irregular, es asimétrica y su malla es ancha, algo plana (Figura 2). Las trabéculas están adheridas a las paredes del nido (Cuadriello 1980, Gulmahamad 1995). Las proporciones de partículas del suelo que componen la trabécula son 50-70 % de arena, 10-35% de limo y 15-20% de arcilla, tiene un pH de 5.84 y su contenido de materia orgánica es entre 26 y 31% (Lara, datos sin publicarse).

Se reconocen cuatro etapas en la vida del hormiguero: fundación, crecimiento, reproducción y desaparición (Lara 2013). La fundación inicia con el vuelo nupcial en la época seca y cálida, entre marzo y abril en el altiplano potosino (Lara 2013), o entre abril y junio en el estado de Hidalgo (Ramos-Elorduy et al. 1984a, 1984b). El vuelo ocurre al día siguiente de una lluvia fuerte (Ramos-Elorduy et al. 1984b, Lara 2013), lo cual es poco frecuente en esa época, y hay años en que nunca aparece. El agua de lluvia debe infiltrarse hasta el nido. Se postula que la humedad facilita la remoción del suelo por las princesas fecundadas, para formar el nuevo nido. El día del vuelo suele ser soleado y cálido (26 °C), todo el proceso se efectúa entre las 10:00 y las 12:00 h y se puede prolongar una hora más (Ramos-Elorduy et al. 1984b). Comienza con la salida de las obreras del nido, con movimientos agitados y nerviosos; en contraste, las princesas y machos salen tranquilamente; las obreras mordisquean las patas y alas de los reproductores para obligarlos a subir a los vegetales más cercanos (Figura 4) y continúan incitándolos hasta que las hormigas reproductoras empiezan a agitar las alas e inician el vuelo; el arranque del vuelo es en secuencia individual y continua, y paulatinamente el enjambre se integra (Cuadriello 1980, Ramos-Elorduy et al. 1984b). En el estado de Hidalgo se ha observado que las princesas son las primeras en emprender el vuelo, seguidas por los machos; inician con vuelos verticales, zigzagueantes hacia arriba y abajo, aumentando gradualmente la altura hasta alcanzar los 12 o 15 m, altura en la que se unen, copulan y vuelan juntos; luego se inicia el descenso, en línea oblicua, hasta aterrizar, se separan y los machos perecen. El vuelo nupcial dura de 10 a 12 minutos y pueden alejarse en promedio 150 m desde el nido original (Ramos-Elorduy et al. 1984a, 1984b, Lara 2013).

Las princesas se aparean con varios machos (fecundación poliándrica) y almacenan de siete a 300 millones de espermatozoides en su espermateca (López & Ramón 2010, Kaspari 2003). Las reinas incipientes ya en el suelo se desprenden y comen sus alas con movimientos laterales de abdomen y de sus patas posteriores (Ramos-Elorduy et al. 1984a, 1984b), caminan y buscan un lugar para iniciar su nido (Lara 2013); cuando lo encuentran, debajo de una piedra o cerca de la base de algún arbusto, empiezan a excavar en el suelo humedecido (Ramos-Elorduy et al. 1984a, 1984b). Se estima que solamente sobreviven y logran formar un nido de 2 a 4% de las princesas que realizan el vuelo nupcial (Vergara 2005). La fundación de la colonia es por haplometorosis, sólo participa una reina por cada nido (Ramos-Elorduy et al. 1987); al inicio, la reina construye el nido con forma cónica, de ápice obtuso y base redonda y al quinto día ya mide de 3.5 a 4.5 cm de diámetro menor, 4.0 a 5.5 de diámetro mayor y 1.5 cm de altura (Ramos-Elorduy et al. 1984b). La ovoposición inicia dos días después del vuelo y para el quinto día ya hay de 400 a 600 huevos que la reina coloca en masa sobre el suelo, cerca de una de las paredes del cono, donde les procura cuidados; sólo a los primeros huevecillos los mueve con su mandíbula, los cambia de lugar, y los coloca debajo de ella, como si los incubara (Ramos-Elorduy et al. 1984b).

Las dimensiones del nido aumentan con el incremento de la población de obreras y la primera generación surge después de 45-60 días (Ramos-Elorduy et al. 1984b) con hormigas que son más pequeñas que el tamaño promedio, ya que la reina sólo pudo alimentarlas con la regurgitación de sus alas, patas y huevos que previamente ingirió (Oster & Wilson 1978). Las primeras obreras permanecen alrededor de la reina, con la cabeza dirigida hacia ella (Ramos-Elorduy et al. 1984a, 1984b) luego cavan un túnel desde la base de la cámara y hasta la superficie y comienzan con la provisión de alimentos y el transporte de materiales para construir la trabécula (Ramos-Elorduy et al. 1984b). En pruebas de laboratorio, simulando los nidos con suelo, la humedad relativa ideal del nido fue de 40 a 50 %. Las reinas fecundadas produjeron de 10 a 60 huevecillos por día, de 629 ± 20 µ de longitud; algunos huevecillo fueron ingeridos por la reina (Ramos-Elorduy et al. 1984b). En L. apiculatum también existen reinas vírgenes, esto es, princesas que no copularon, eliminan sus alas, cavan un nido y ponen huevos que inicialmente comen para sobrevivir; oviponen en menor cantidad huevos más pequeños (587 ± 20 µ), blanquecinos, que requieren de 11 a 23 días para ser larvas y 18 a 34 días para pasar de larvas a adultas (Ramos-Elorduy et al. 1984b).

La etapa de crecimiento del nido inicia cuando la segunda generación de obreras ha sido criada; desde ese momento la reina sólo se dedica a poner huevos y las obreras se encargan de construir los diferentes espacios y estructuras del nido, de alimentar a la reina y de transportar los huevos a la trabécula (Wilson 1971). Para ovipositar, la reina curva su abdomen hasta que con sus mandíbulas puede tomar el huevecillo, al que gira como para embeberlo de su saliva y luego lo coloca junto al resto (Ramos-Elorduy et al. 1988a). En esta etapa, la población de obreras tiene un crecimiento exponencial, en dependencia de la disponibilidad de recursos y culmina cuando el hormiguero llega a su tamaño crítico (Wilson 1971).

La desaparición o muerte del nido depende de disturbios o fluctuaciones ambientales extremas y de los recursos alimentarios disponibles. Ramos-Elorduy et al. (1984b) registraron en laboratorio la longevidad de cada una de las castas reproductoras y la fundación de colonias de L. apiculatum; en esas condiciones los machos vivieron de 15 a 37 días, las princesas de 19 a 268 días y las reinas de 17 a 316 días. En condiciones naturales, en el altiplano potosino se estima que la longevidad de los machos y princesas es de hasta 90 días, debido a que se observaron desde finales de febrero hasta mayo, cuando normalmente ocurren los vuelos nupciales (Lara 2013, observaciones no publicadas).

Alimentación. Las obreras de L. apiculatum son omnívoras, cazan anélidos, crustáceos, insectos, moluscos, consumen carroña incluso de vertebrados, recolectan semillas, polen, néctar y crían hemípteros succionadores de savia. La presencia de obreras en el follaje de Yucca y Opuntia se debe a que se alimentan de nectarios extraflorales. De los hemípteros se alimentan por trofobiosis, ya que toman las excreciones de ligamaza o ambrosía, que es un líquido dulce que emiten estos insectos (Shapley 1920, Cuadriello 1980, Ramos-Elorduy et al. 1988a, Hölldobler & Wilson 1994, Delabie et al. 2003, Velasco et al. 2007, Hoey et al. 2013, Lara 2013).

La trofobiosis es una relación mutualista en la cual a cambio de ligamaza las obreras de L. apiculatum protegen a los hemípteros de depredadores y parasitoides (Way 1963), además les procuran espacios sobre las plantas que son del agrado de los succionadores (Delfino & Buffa 2000, Delabie 2001). En algunos casos los hemípteros son impregnados con el olor especial de la colonia de hormigas (Kaspari 2003). En las áreas foliares pobladas de hemípteros dos o tres obreras están de guardia las 24 h, realizan patrullajes, verifican el estado de los insectos, mueven el cuerpo y la cabeza en todas direcciones y reconocen el aire con sus antenas extendidas al máximo (Ramos-Elorduy et al. 1988a), exponiendo sus sensilas (López & Ramón 2010). En Tlaxcala se observó que las guardias cubren con hojas de Juniperus las colonias de Dysmicoccus brevipes (Velasco et al. 2007).

Los hemípteros tienen un estilete bucal, el cual insertan en la planta y les permite alimentarse de la savia que succionan; luego, las hormigas estimulan la secreción anal de ligamaza por medio de toques con sus antenas y otros contactos físicos, o sólo recogen el líquido excretado por los hemípteros (Delfino & Buffa 2000, Delabie 2001); en caso de que la ligamaza esté seca, la licúan con saliva (Ramos-Elorduy et al. 1988a). Estos hemípteros pueden ser áfidos (Anoecia cornicola Walsh, Aphis helianthi Gillete & Palmer, A. lugentis Williams, T.A., A. solitaria Baker, Aphis sp. y Cinara spp.), escamas cóccidas (Saissetia oleae Cockerell & Parrott y Saissetia spp.), escamas pseudocóccidas (Dysmicoccus brevipes Cockerell y Dysmicoccus sp.) o escamas dactilópidas (Crassi-coccus spp. y Eriococcus sp.) (Van Pelt 1971, Velasco et al. 2007, Hoey et al. 2013). De este grupo, Cinara spp., D. brevipes y S. oleae fueron los más relacionados con la alimentación de L. apiculatum; las colonias de estos hemípteros estuvieron activas durante todas las estaciones del año (Velasco et al. 2007). En el altiplano potosino, las hormigas crían Dysmicoccus brevipes sobre la superficie foliar de Agave salmiana Otto ex Salm-Dyck subsp. crassispina (Trel.) Gentry (Figura 5) (Lara 2013). Según Van Pelt (1971), L. apiculatum también tiene relaciones trofobióticas con otros hemípteros, como membrásidos (Vanduzea segmentata Fowlwe), e incluso con otras hormigas (Pogonomyrmex barbatus Smith, Camponotus sayi Emery y Solenopsis xyloni McCook). Por lo general, el nido se localiza debajo de un maguey con hemípteros, o puede haber magueyes infestados en un radio de 20 a 500 m (Cuadriello 1980).

Las obreras de L. apiculatum están activas las 24 h del día, aunque la procuración de alimento sucede sólo durante las horas diurnas (Ramos-Elorduy et al. 1988a), principalmente de marzo a septiembre (Mackay & Mackay 2002); el abastecimiento lo inician a las 7:00 h, disminuye entre las 12:00 y 15:00 h, luego continúa hasta alcanzar un pico de actividad a las 17:00 h y terminan a las 19:00 h (Ramos-Elorduy et al. 1988a; Kaspari 2003); cuando al mediodía disminuye su actividad, se refugian debajo de rocas (Ramos-Elorduy & Levieux 1992). Liometopum apiculatum es termófila (Kaspari 2003); está normalmente activa a temperaturas en el exterior del nido de entre 8 °C y 38.5 °C (Shapley 1920, Hurlbert et al. 2008). Sus máximas velocidades al caminar, las alcanzan a temperaturas ambientales mayores que 15 °C (Shapley 1920); sin embargo, también presentan cierta actividad a temperaturas cercanas a 0 °C (Lara 2013) o a pocos metros de bancos de nieve (Shapley 1920). Su sensibilidad a temperaturas altas se puede deber a que al acelerar su andar de 1.0 a 6.8 cm/s, su temperatura corporal se incrementa de 14.8 a 38.0 °C (Shapley 1920).

Se estima que para la procuración de alimento las hormigas exploran un promedio de 361.5 m² (± 242.1), aunque usan más intensamente el 30% de esa área (Cuadriello 1980, Ramos-Elorduy & Levieux 1992). El mayor desplazamiento para abastecimiento de las hormigas fue un radio de 100 m (Cuadriello 1980). La distribución espacial de L. apiculatum parece estar fuertemente correlacionada con la ubicación de los arbustos y los árboles infestados por hemípteros (Ramos-Elorduy & Levieux 1992). En efecto, Cruz (2013) encontró que la densidad de Agave salmiana subsp. crassispina fue mayor (1298 magueyes/ha) en los sitios con nidos de L. apiculatum que en sitios sin nidos (433 magueyes/ha), y el 61 % de los magueyes en el área con hormigas tenían colonias de hemípteros. La mayor actividad de las hormigas fue de marzo a septiembre, y en la época fría del año las hormigas pueden hibernar (Mackay & Mackay 2002, Ramos-Elorduy & Levieux 1992, Kaspari 2003).

Interacciones con depredadores y vegetales. Los mirmecófagos de L. apiculatum son la víbora Toluca lineata Kennicott, la cual se alimenta de larvas (Cuadriello 1980), los escarabajos estafilínidos Dinardilla liometopi Wasmann, D. mexicana Mann y Sceptobius dispar Sharp y los grillos del género Myrmecophila spp. (Danoff 2002, del Toro et al. 2009). El escarabajo D. liometopi depreda huevos, larvas y roba ligamaza al interponerse entre obreras y larvas al momento de la trofalaxis. Cuando las hormigas detectan a este intruso, emiten un olor fuerte a ácido fórmico y atacan agresivamente en grupo; como L. apiculatum carece de aguijón, no puede inyectar ácido fórmico, pero al aferrarse al enemigo con sus mandíbulas, le unta este veneno y liberan sustancias con olor fuerte a coco podrido o a ácido butírico (del Toro et al. 2009, Hoey et al. 2013); el escarabajo se defiende levantando el abdomen y expeliendo un líquido que tranquiliza a las hormigas (Hölldobler & Wilson 1990). Por su parte, S. dispar tiende a evitar el contacto directo con las hormigas hospedantes (Danoff 2002); respecto a los grillos Myrmecophilia spp., dentro de cada nido de L. apiculatum existe al menos uno de ellos, el cual se alimenta de regurgitaciones de las hormigas; estos grillos adoptan el color y el olor y de las hormigas y con ello se mimetizan (Desutter 1997). El ácaro rojo Trombidium holosericeum L. suele verse en los caminos próximos al nido, en la entrada y adentro del nido (Ramos-Elorduy et al. 1988a, Lara 2013); casi siempre hay uno o más de estos ácaros, alimentándose con huevos y pupas (Lara 2013); por su parte Cuadriello (1980) postuló que las hormigas no atacan al ácaro por su color rojo intenso, relacionado con posible mal sabor o presencia de sustancias tóxicas.

Aprovechamiento. La recolecta de insectos se considera un vestigio del estilo de la vida cazador-recolector (Defoliart 1995). En México se tienen registradas 549 especies de insectos comestibles (Ramos-Elorduy 2009). En el caso de los escamoles, es posible que su aprovechamiento se haya iniciado en la época preagrícola, costumbre que ha perdurado hasta la actualidad. Su importancia en la cultura náhuatl se refleja en la existencia de cánticos y danzas dedicados a estos insectos (Ramos-Elorduy et al. 1998a). Los escamoles son aprovechados como alimento en Chihuahua, Durango, Michoacán, Colima, Hidalgo, Estado de México, Distrito Federal y Puebla (Cuadriello 1980, Ramos-Elorduy et al. 1998a, 1998b, 2006, 2007).

Los recolectores de escamoles trabajan en la época seca del año, desde finales de febrero, hasta las primeras semanas de mayo o hasta las primeras lluvias de verano (Miranda et al. 2001, Ramos-Elorduy 2006). Un indicador usado por los recolectores es la dimensión del abdomen de las obreras, pues la mayor parte del año lucen un abdomen abultado que empieza a disminuir entre marzo y abril. Se postula que esa reducción es debida a que las obreras entonces están alimentando a las larvas de las castas reproductoras (Cuadrillo 1980). Los recolectores tienen nidos permanentes ya identificados, pero al andar realizando sus labores a través del año, se afanan en localizar nidos nuevos (Miranda et al. 2001). Llegada la época de recolecta, se dirigen primero a ellos; luego proceden a la búsqueda de más nidos para lo cual siguen los caminos de las obreras y generalmente en el cruce de cuatro o cinco de ellos está el nido; los caminos son difíciles de localizar, pues parte de ellos son subterráneos, o al menos están cubiertos por la hojarasca y el herbazal, y en los terrenos pedregosos las hormigas utilizan grietas entre las rocas. Aprender a localizar los nidos se hereda de padres a hijos. La extracción de escamoles suele hacerse en horas de la mañana (Cuadriello 1980). Cuando se localiza la entrada del nido se procede a remover el suelo con la ayuda de una pala, hasta encontrar el túnel; luego, el recolector continúa retirando suelo, pero ahora directamente con las manos, para evitar destruir el nido (Miranda et al. 2001). En el proceso, cientos de hormigas atacan el cuerpo del recolector, lo muerden y le untan ácido fórmico, levantan el abdomen en un ángulo de 90° y agitan violentamente las antenas (Cuadriello 1980); el propio recolector o un asistente, ayudado con ramas de Schinus molle, barre cuidadosamente las hormigas de su cuerpo, sin dañarlas. Se extrae la trabécula, que coloquialmente se le llama huacal (Miranda et al. 2011) y se sacude cuidadosamente para separar las pupas (Miranda et al. 2001). Debido a que la trabécula es frágil, se destruye fácilmente durante la manipulación (Gulmahamad 1995). Los escamoles se colocan en un recipiente o en una penca de maguey. Antes de tapar el nido, se introducen en la cámara restos secos de pencas de nopal o de maguey, pasto seco o hierba fresca, para acelerar la formación de la siguiente trabécula, y finalmente el nido se cubre con piedras y tierra. Las hormigas reconstruyen nuevamente el nido, el cual puede ser aprovechado dos o tres veces durante la misma temporada o hasta el año siguiente (Miranda et al. 2001). Un nido bien manejado puede aprovecharse durante 40 años, pero lo más común es de cuatro a 12 años (Ramos-Elorduy & Lévieux 1992). La recolecta anual de escamoles de un nido con unas 65,000 a 85,000 obreras de L. apiculatum es de unos 3.0 a 3.6 kg (Ramos-Elorduy & Levieux 1992). Los escamoles recolectados se limpian, lavan y posteriormente se consumen; se venden frescos o se almacenan en frío (Miranda et al. 2001)

A partir de base seca, los tejidos de los escamoles tienen 67 % de proteína, 12.08 % de extracto etéreo, 5.05 % de sales minerales, y 0.99 % de fibra cruda (Ramos-Elorduy et al. 1988b); 100 g de proteína en base seca de escamoles contienen 8.9 g de leucina, 6.8 g de tirosina, 6.0 g de lisina, 4.8 g de valina, 4.4 g de isoleucina, 3.5 g de fenilalanina, 3.5 g de treomina, 2.9 g de histidina, 1.8 g de metionina y 0.62 de triptófano (Ladrón de Guevara et al. 1995).

En cuanto al aporte de minerales y vitaminas, 100 g de materia seca de escamoles contienen 0.075 g de sodio, 0.076 g de potasio, 0.080 g de calcio, 0.032 g de zinc, 0.018 g de hierro y 0.968 g de magnesio, además de vitaminas A (2.93 U.I.), C (36.14 mg), tiamina (0.15 mg), riboflavina (0.34 mg) y niacina (0.67) (Ramos-Elorduy et al. 1998b, Ramos-Elorduy & Pino 2001). En síntesis, en los escamoles el contenido de aminoácidos esenciales es más alto que el del pescado, el pollo, el huevo o la carne de res, y supera el nivel de requerimientos establecidos por la FAO (Ramos-Elorduy et al. 2007); por ello, los escamoles se ubican entre las tres primeras especies mexicanas de insectos más nutritivas, con una calificación de 80 (Ramos-Elorduy et al. 1984a), sólo por abajo del picudo del maguey, el coleóptero Scyphophorus acupuntctatus Gyllenhaal (81) y el homóptero Metcalfiella monograma Germar (96 de calificación).

Amenazas y conservación. Los escamoles son muy demandados en el mercado nacional e internacional; en 1988 una lata con 30 g de escamoles valía $ 50.00 dólares en Canadá (Defoliart 1999) y en el 2006 el precio de 1 kg de escamoles frescos en México era de $ 200.00 dólares (Ramos-Elorduy et al. 2006, Ramos-Elorduy 2006). Según Ramos-Elorduy (2006) en 1983, en el estado de Hidalgo, intermediarios de una empresa empacadora japonesa ofrecieron $ 5,000.00 pesos por kilogramo de escamoles, esto es, diez veces más que el precio pagado por los intermediarios locales. Estos casos ejemplifican la gran presión que se puede ejercer sobre el recurso, que induce a que personas con falta de pericia, recolecten sin considerar los cuidados mínimos para la extracción y cerramiento del nido (Ramos-Elorduy et al. 2006, Ramos-Elorduy 2006). Otra variante sobre la presión del recurso es lo sucedido desde 2003 en el altiplano potosino. En esta región, la recolección de escamoles comenzó a practicarse principalmente en el municipio de Charcas, inducida por los comerciantes de ganado procedentes de los estados de Hidalgo y México; estos comerciantes poco se interesaron en explicar la forma tradicional de aprovechamiento conservador practicada en sus regiones de origen, y por ello hay indicios de pérdida prematura de hormigueros, y posiblemente la repoblación también se ha reducido (Esparza et al. 2008, Cruz 2013, Lara 2013). El problema es que en estas áreas nuevas se carece de tradición y capacitación de recolectores, poniendo en riesgo el recurso (Lara 2013). También hubo indicios de que en Colorado, Nuevo México y Texas, EE. UU. se estaban obteniendo escamoles (Ramos-Elorduy 2006); si eso es cierto, probablemente los recolectores sean mexicanos que viven allí. Además, en la actualidad se carece de una normativa oficial para el aprovechamiento conservador de los escamoles.

DISCUSIÓN

El interés por conocer y registrar aspectos sobre la biología de la hormiga de escamoles se ha ampliado recientemente. Así, entre 2012 y 2013 se publicaron tres tesis de maestría sobre el tema (Hoey 2012, Cruz 2013, Lara 2013). La mayor parte de la literatura trata aspectos sobre la biología de la especie, pero algunos autores (Gulmahamad 1995, Hoey 2012, Hoey et al. 2013) tienen mayor interés en su control como plaga, en especial los congéneres de Liometopum que invaden casas-habitación en áreas rurales.

Liometopum apiculatum depende de su entorno para su establecimiento, subsistencia y persistencia; es decir, del sistema complejo del que forma parte debe obtener desde alimento y estructuras de descanso y sombra, hasta protección para ellas, su nido y sus criaderos de hemípteros (Hölldobler & Wilson 1994, 2008). La presencia y abundancia de L. apiculatum tiende a asociarse con ciertas combinaciones de factores ambientales, como vegetación, suelo, clima y perturbación antrópica. La delimitación de dichas zonas constituye un punto de partida para la conformación de planes para su aprovechamiento racional. Sin embargo, es necesaria la capacitación previa para los recolectores inexpertos y la preparación de un manual detallado de buenas prácticas de aprovechamiento, ya que la falta de tradición al respecto en zonas como el altiplano potosino y previsiblemente en estados más norteños en el futuro cercano, puede provocar daños severos o irreversibles a los hormigueros y comprometer la repoblación por la extracción excesiva, en vez de generar beneficios económicos para la población de forma persistente. Es urgente evaluar la pertinencia de las prácticas cuidadosas de aprovechamiento que aseguren la persistencia del recurso, o si a pesar de ellas se está mermando lentamente la abundancia del recurso.

La impericia, abuso e irresponsabilidad al aprovechar los escamoles puede resultar claramente en consecuencias fatales para los hormigueros y para su repoblación, pero este es un problema extendido en los recursos de uso común con fines individuales, pues tal como lo señala Aguirre (1982), la principal razón del deterioro de las zonas áridas son los mismos usuarios y sus prácticas inadecuadas de aprovechamiento que impactan de forma directa en el recurso y en el ambiente.

Ahora se sabe que la calidad del sitio y su condición influyen en la cantidad de hormigueros por hectárea, pero es importante conocer también la relación de esta calidad con la edad del nido es decir, con su persistencia. Igualmente importante es conocer con mayor precisión la relación de la lluvia con el vuelo nupcial, pues es posible que en años con sequía no se funden nuevas colonias.

Es aún insuficiente el conocimiento sobre la influencia de los materiales vegetales que los recolectores introducen en los nidos abiertos, para que las hormigas restauren la trabécula. Se requeriría montar experimentos con varios materiales vegetales que se usan de forma tradicional, e incluso con trabéculas artificiales, para evaluar la mejor opción para aumentar la cosecha de escamoles.

El fin de un hormiguero casi siempre ocurre cuando la reina muere o deja de producir obreras (Kaspari 2003). En L. apiculatum aún falta conocer si la reina fundadora puede ser remplazada por otra reina joven que se incorpore al nido, como sucede en algunos casos descritos por Tschinkel & Howard (1978) para otras especies de hormigas.

CONCLUSIONES

Liometopum apiculatum es una de las tres especies del género que habitan en el sur de América del Norte. Las cuatro castas de la especie son obreras, princesas, machos y reinas. Existen poblaciones de la especie en 19 estados de la república mexicana. Las poblaciones de la hormiga de escamoles se incrementan en altitudes medias de 1872 m en el suroeste de Estados Unidos, 2020 en el centro-norte de México y 2370 en el centro del mismo país. Los hábitats más frecuentes de Liometopum apiculatum son bosque de pino-piñonero, de encinos y chaparral, sobre conglomerados, con leptosol y clima seco templados y templado subhúmedo, con presencia de especies de Agave y Yucca. Los sitios favorables con la mejor condición tienen una mayor densidad de nidos, pero se desconoce si la condición del sitio influye en la cantidad de hormigas por nido, así como en la duración de la vida del nido. La trabécula se construye con una mayor proporción de arena que de arcilla, de ahí su fragilidad. Se desconocen las características y la calidad de los escamoles producidos por las hormigas vírgenes. Las áreas medias necesarias para mantener un nido bien desarrollado son de entre 1600 y 2500 m² en el altiplano potosino. Se desconoce la magnitud del daño que causan los depredadores de L. apiculatum y si eventualmente puedan convertirse en plagas y diezmar las poblaciones de estas hormigas. Se desconoce la relación entre la calidad del sitio y la cantidad de lluvia con la cosecha de escamoles. La presión alta de su demanda pone en riesgo a las poblaciones de hormigas de escamoles. La impericia, abuso e irresponsabilidad al aprovechar los escamoles puede resultar claramente en consecuencias fatales para los hormigueros y para su repoblación. Se carece de una normativa oficial para el aprovechamiento conservacionista de los escamoles.

AGRADECIMIENTOS

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