Parasitoides de Aleurodicus spp. (Hemiptera: Aleyrodidae) en México, con la descripción de una nueva especie de Encarsia (Hymenoptera: Aphelinidae)

Parasitoids of Aleurodicus spp. (Hemiptera: Aleyrodidae) in Mexico, with description of a new species of Encarsia (Hymenoptera: Aphelinidae)

S. N. MYARTSEVA,¹* E. RUIZ-CANCINO,¹ J. Ma. CORONADO-BLANCO¹ & J. CAMBERO-CAMPOS²

¹ Facultad de Ingeniería y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas, 87149 Cd. Victoria, Tamaulipas, México.

*Autor de correspondencia: <eruiz@uat.edu.mx>

Recibido: 18/02/2013;
aceptado: 09/07/2013.

RESUMEN

Se incluyen datos de los parasitoides asociados al género Aleurodicus en México (familias Aphelinidae, Eulophidae, Encyrtidae, Signiphoridae y Pteromalidae). Se reportan por primera vez los parasitoides de A. coccolobae Quaintance & Baker obtenidos en México. Se describe una nueva especie, Encarsia nayarita Myartseva n. sp., parasitoide de A. coccolobae y se elabora una clave para la separación de hembras del grupo noyesi del género Encarsia.

Palabras clave: Mosquitas blancas, Hymenoptera, parasitoides, México.

Data on whitefly parasitoids of the genus Aleurodicus distributed in Mexico are given (families Aphelinidae, Eulophidae, Encyrtidae, Signiphoridae and Pteromalidae). Parasitoids of A. coccolobae Quaintance & Baker, obtained in Mexico, are recorded for the first time. A new species, Encarsia nayarita Myartseva sp. n., parasitoid of A. coccolobae, is described, and a key to females in the group noyesi of the Encarsia genus is proposed.

Key words: Whiteflies, Hymenoptera, parasitoids, Mexico.

INTRODUCCIÓN

La fauna mundial de la familia Aleyrodidae (Hemiptera: Sternorrhyncha) consiste de 1,556 especies válidas en 161 géneros; actualmente formada por tres subfamilias, incluyendo Aleurodicinae, la cual se encuentra principalmente en la región Neotropical e incluye 108 especies en 18 géneros (Martin & Mound 2007).

Las mosquitas blancas, al igual que las escamas, son uno de los grupos de insectos más comúnmente transportados en el comercio de plantas y son uno de los grupos de plagas invasoras más exitoso. Muchas especies de la fauna tropical, subtropical y mundial de Aleyrodidae tienen importancia económica ya que causan daños directos al alimentarse de los cultivos e indirectos por la producción de secreciones cerosas o algodonosas y mielecilla, esta última favorece el establecimiento de hongos; además, pueden transmitir enfermedades virosas a las plantas.

Estas plagas son controladas predominantemente por enemigos naturales. Se conocen varios casos exitosos de control biológico de mosquitas blancas a nivel mundial (Clausen 1978, Altieri & Nicholls 1999) y en México (Arredondo-Bernal et al. 2008, García-Valente & Ortega-Arenas 2008). Dichos resultados incrementan el interés por estudiar sus enemigos naturales como agentes potenciales de control biológico.

El género Aleurodicus Douglas pertenece a la subfamilia Aleurodicinae; se conocen 35 especies de este género en el mundo (Martin 2008) y diez en México, cuatro de ellas nativas (Martin & Mound 2007). Las especies de Aleurodicus pueden ser atacadas por parasitoides de las siguientes cinco familias de Chalcidoidea: Aphelinidae, Eulophidae, Pteromalidae, Encyrtidae y Signiphoridae; aunque la mayoría son Aphelinidae y en menor medida Eulophidae.

La mosquita blanca del cocotero, Aleurodicus coccolobae Quaintance & Baker, fue descrita a partir de especímenes colectados en "uvero de playa", Coccoloba uvifera (L.) Jacq. (Polygonaceae) en Yucatán, México (Quaintance & Baker 1913). Posteriormente, se encontró que esta mosquita blanca estaba ampliamente distribuida en Centro y Sudamérica (Belice, Brasil, Costa Rica, Honduras, Ecuador, Panamá y Perú) (Martin 2008, Evans 2008). En México se ha obtenido también en Veracruz. Se ha colectado en plantas de diversas familias, incluyendo Cocos nucifera, Persea americana, Psidium guajava y otros árboles (Evans 2008). Aunque Russell (1965) encontró que de nueve 'pupas' montadas, tres estuvieron parasitadas y posteriormente Martin (2008) mencionó que el material sintipo incluía 'pupas' parasitadas; hasta el presente trabajo, no había información sobre la identidad de sus enemigos naturales.

Los objetivos de este artículo fueron elaborar una relación de los parasitoides de Aleurodicus en México, describir una nueva especie de Encarsia obtenida de Aleurodicus coccolobae Quaintance & Baker en México y elaborar una clave de hembras del grupo de especies noyesi en el género Encarsia.

MATERIAL Y MÉTODOS

Durante una estancia académica corta en el estado de Nayarit, en septiembre del 2012, se colectaron pequeñas colonias de mosquitas blancas (52 'pupas') en hojas de Myrtus communis L. (Myrtaceae) en Xalisco; una muestra fue enviada al Dr. Vicente E. Carapia Ruíz para su identificación. Para la colecta y estudio de los parasitoides se usó el método de cría y el de preparación de laminillas en bálsamo de Canadá propuesto por Noyes (1982). Del material obtenido de avispas parasitoides, algunos especímenes fueron usados para el montaje en laminillas, con la finalidad de estudiar las estructuras morfológicas para la identificación específica.

Para la descripción de la nueva especie se usaron las medidas absolutas sólo para la longitud del cuerpo, las demás medidas son relativas, tomadas directamente de las divisiones de una escala lineal en un micrómetro ocular del microscopio compuesto; las medidas se tomaron con el mismo aumento (400X) para todas las partes del cuerpo. La maza antenal en Encarsia puede ser ensanchada o sus segmentos pueden ser de la misma anchura que los del funículo. El color del cuerpo se tomó de los especímenes preservados en alcohol. El material está depositado en el Museo de Insectos de la Facultad de Ingeniería y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas (UAT), en Cd. Victoria, Tamaulipas; aunque el holotipo y parte de los paratipos de la nueva especie serán depositados en el Museo Entomológico de la Universidad de California en Riverside, Estados Unidos (EU).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Las mosquitas blancas obtenidas pertenecen a la especie Aleurodicus coccolobae, la cual se registra por primera vez para el estado de Nayarit. De esta especie de mosquita blanca emergieron tres especies de parasitoides: Encarsia dominicana Evans, Encarsia nayarita Myartseva n. sp. (Aphelinidae) y Entedononecremnus funiculatus Myartseva (Eulophidae).

Parasitoides de Aleurodicus en México. De las 10 especies de Aleurodicus presentes en México, se conocen parasitoides para siete especies, la mayoría del género Encarsia; en el Cuadro 1 se enlistan las especies de Aleurodicus que ocurren en la República Mexicana y sus parasitoides registrados en la literatura, además de los obtenidos por los autores de este trabajo.

En la Colección de Aphelinidae del Museo de Insectos de la UAT hay 12 especies de Encarsia registradas previamente como parasitoides de Aleurodicus spp. (Cuadro 2). Cinco especies de Encarsia criadas en México pertenecen al grupo de especies noyesi: E. narroi, E. noyesi, E. andrewi, E. tamaulipeca y E. nayarita n. sp. Encarsia guadeloupae es la especie reportada más a menudo como parasitoide de Aleurodicus. Por su parte, E. andrewi originalmente se describió como E. polaszeki (Myartseva & Coronado-Blanco 2004) pero este nombre fue cambiado debido a que E. polaszeki Evans es un nombre ocupado previamente (Myartseva et al. 2008).

En el estado de San Luis Potosí, México, se había obtenido Idioporus affinis La Salle & Polaszek (familia Pteromalidae) como parasitoide de Aleurodicus (Myartseva y Ruíz 2000a). I. affinis se conoce en Centroamérica como parasitoide de Aleurodicus dugesii, mosquita blanca que fue descrita de material colectado en Hibiscus sp. (Malvaceae) en el estado de Guanajuato, México, aunque vive en muchos cultivos y ornamentales, tales como las especies de los géneros Citrus, Persea, Psidium, Prunus y varias palmas más; I. affinis fue asignado a la tribu Idioporini de la subfamilia Eunotinae aunque presenta estructuras morfológicas inusuales como la maza antenal de 4 segmentos (muy rara en Chalcidoidea) y la fórmula tarsal 4-4-4 que es típica de Eulophidae, no de Pteromalidae (La Salle et al. 1997). La posición sistemática de Idioporus affinis no es clara y requiere ser estudiada (Myartseva & Ruíz-Cancino 2000a).

Reseña de los parasitoides de Aleurodicus coccolobae. Como los parasitoides, incluyendo la nueva especie de Encarsia, se obtuvieron en las muestras de Nayarit de A. coccolobae, esta reseña se enfoca en dicha especie de mosquita blanca.

Familia Aphelinidae

Encarsia dominicana Evans, 2002.

Diagnosis. Hembra. Fórmula tarsal 5-5-5, espuela de la tibia media 0.9 veces tan larga como el basitarso (Fig. 3). Ala anterior uniformemente setosa, su fleco marginal 0.2 veces tan largo como la anchura alar máxima, y vena marginal con 7 setas largas a lo largo del margen anterior (Fig. 2). Maza antenal de 3 segmentos (Fig. 1), segmento funicular 1 subcuadrado. Lóbulo medio del mesoescudo con 8 setas; sensilas escutelares placoideas ampliamente espaciadas. Ovipositor (Fig. 4) expuesto, 1.6-1.7 veces tan largo como la tibia media, válvula 3 es 0.4 veces tan larga como el ovipositor. Cabeza y antenas amarillas, mesosoma amarillo con el margen anterior del lóbulo medio y las axilas pardos; escutelo y lóbulos laterales amarillos. Ala anterior con ahumado ligero debajo de la vena marginal. Patas amarillas. Gáster amarillo, terguitos 4 - 6 pardo oscuro. Macho similar a la hembra en coloración y estructura, excepto por la genitalia y las antenas; gáster negro, terguitos 6 y 7 pardo amarillento (Myartseva & Evans 2008, Myartseva et al. 2012b).

Hospederos. Aleurothrixus floccosus (Maskell) y Aleurodicus coccolobae Quaintance & Baker.

Distribución. EU (Florida), México, Haití, República Dominicana.

Material. Hembra: México, Nayarit, Xalisco, Universidad Autónoma de Nayarit, ex Aleurodicus coccolobae en Myrtus communis, 18.IX.2012 (col. S.N. Myartseva).

Comentarios. Encarsia dominicana (como E. brasiliensis) fue introducida con éxito a México para el control de Aleurothrixus floccosus (Myartseva & Ruíz-Cancino 2000b). Nuevo registro como parasitoide de Aleurodicus coccolobae.

Encarsia nayarita Myartseva, n. sp.

Material. Holotipo hembra: México, Nayarit, Xalisco, Universidad Autónoma de Nayarit, ex Aleurodicus coccolobae en Myrtus communis, 18.IX.2012 (col. S.N. Myartseva). Paratipos: 4 ♀, mismos datos que el holotipo. El holotipo y dos paratipos serán depositados en el Museo Entomológico de la Universidad de California en Riverside, EU.

Hembra. Longitud del cuerpo: 0.8-1.0 mm (Figs. 5 - 9).

Coloración. Parte dorsal de la cabeza amarilla, cara y órbitas de los ojos blancas (en hembras vivas blanco aperlado azuladas), occipucio negro, ocelos rojizos, ahumado entre los ocelos posteriores. Antenas blancas, escapo y pedicelo dorsalmente negros, segmento funicular 1 negro completamente, segmento funicular 2 negro de un tercio a la mitad, parte superior del segmento 3 ligeramente ahumada. Maza antenal negra, excepto la base y el segmento 3 blancuzcos. Mesosoma negro, escutelo amarillo claro (en hembras vivas blanco aperlado azulado), lóbulos laterales amarillo claro con una mancha oscura en la parte apical. Setas negras en el lóbulo medio del mesoescudo, en los lóbulos laterales y en las axilas; setas claras en el escutelo. Alas anteriores hialinas. Patas blancas, excepto la parte basal negra en las coxas medias, coxas posteriores negras y la mitad de la parte basal de los fémures dorsalmente negra. Gáster negro, ovipositor con las válvulas 3 blancas.

Estructura. Cabeza no más ancha que el tórax, 1.25 veces tan ancha como alta. Frontovértice estriado en forma débil transversalmente, 0.5 veces tan ancho como la anchura de la cabeza. Distancia entre los ocelos posteriores ligeramente más de 2 veces tan larga como la distancia del ocelo al margen ocular. Ojos setosos y ligeramente más largos que las mejillas. Mandíbula tridentada. Antenas (Fig. 5) insertadas inmediatamente debajo del nivel del margen inferior de los ojos. Distancia entre tórulos 0.7 veces tan larga como la distancia del tórulo al ojo. Radícula antenal 2 veces tan larga como ancha. Escapo 4.6 veces tan largo como ancho. Pedicelo 1.8 veces tan largo como ancho. Segmento funicular 1 aproximadamente 1.7 veces tan largo como ancho y cerca de 0.6 veces tan largo como el segmento 2, el cual es 2.5 veces tan largo como ancho. Segmento 3 es 2 veces tan largo como ancho y más corto que el segmento 2. Maza antenal de 3 segmentos, 2 veces tan ancha como el funículo y más larga que los dos segmentos precedentes juntos, segmento 3 de la maza truncado oblicuamente. Segmentos 2 – 6 del flagelo con 2 sensilas longitudinales cada uno. Lóbulo medio del mesoescudo (Fig. 6) con muchas setas dispersas, el par basal de setas es más largo. Lóbulos laterales con 3 setas cada uno, axilas con una seta cada una. Escutelo 0.7 veces tan largo como el lóbulo medio del mesoescudo, 1.5 - 1.7 veces tan ancho como largo y cerca de 1.2 veces tan largo como la axila. Distancia entre las sensilas escutelares placoideas cerca de 2-3 diámetros de una sensila. Distancia entre las setas escutelares anteriores cerca de 0.7 veces tan larga como la distancia entre las setas escutelares posteriores. Escultura del lóbulo medio del mesoescudo y las axilas reticulada longitudinalmente. Alas anteriores uniformemente setosas y cerca de 2 veces tan largas como anchas, su fleco marginal 0.1 veces tan largo como la anchura alar máxima; base con 10-14 setas cortas. Vena marginal (Fig. 8) más larga que la vena submarginal y con 9-10 setas cortas a lo largo del margen anterior. Fórmula tarsal 5-5-5. Espuela de la tibia media ligeramente más larga que el basitarso (Fig. 7). Terguitos gástricos 2 - 7 con 4-4-4-6-6-4 setas, respectivamente. Ovipositor (Fig. 9) expuesto, 1.1 veces tan largo como la tibia media; un grupo de setas finas (15-20) arriba de la base del ovipositor; válvula 3 es 0.7 veces tan larga como el valvífero 2.

Macho desconocido.

Etimología. El nombre de la especie fue derivado del nombre de la entidad federativa mexicana (Nayarit) donde se colectó el holotipo.

Comentarios. Encarsia nayarita n. sp. es cercana a E. noyesi (Hayat), de la que puede ser distinguida fácilmente por los siguientes caracteres: segmento funicular 2 negro desde el tercio superior hasta la mitad, ápice del segmento 3 ligeramente ahumado; ala anterior uniformemente setosa; sensilas escutelares placoideas separadas por una distancia de 2 a 3 veces el diámetro de una sensila; espuela de la tibia media más larga que el basitarso; válvula 3 es 0.7 veces tan larga como el valvífero 2; escapo y pedicelo antenales negros dorsalmente; segmento 3 de la maza antenal truncado oblicuamente. Por su parte, en E. noyesi los segmentos funiculares 2 y 3 son amarillos; ala anterior con una banda larga desnuda a lo largo del margen anterior; sensilas escutelares placoideas separadas por una distancia de 6 a 7 veces el diámetro de una sensila; espuela de la tibia media 0.9 tan larga como el basitarso; válvula 3 es 0.6 veces tan larga como el valvífero 2; escapo antenal blanco, pedicelo parduzco; segmentos 2 y 3 de la maza antenal truncados oblicuamente.

La nueva especie pertenece al grupo noyesi, el cual presenta las siguientes características: axilas grandes, más largas que anchas, uno o dos segmentos apicales de la maza antenal truncados oblicuamente, escultura reticulada en el lóbulo medio del mesoescudo, ala anterior con la vena estigmal desarrollada débilmente y el fleco marginal muy corto; sus hospederos son las mosquitas blancas de la subfamilia Aleurodicinae, la cual se encuentra principalmente en la región Neotropical.

Familia Eulophidae

Subfamilia Entedoninae

Entedononecremnus funiculatus Myartseva, 2004

Patas negras, tarsos blancuzcos, segmento apical de pardo a negro. Ala anterior con una mancha ahumada debajo de la mitad distal de la vena marginal que no alcanza el margen alar posterior. Gáster negro, primer terguito azul verdoso metálico. Macho similar a la hembra en coloración y estructura, excepto por la genitalia, el segmento funicular 2 cuadrado y el escapo con un surco ventral en la mitad apical (Fig. 11) (Myartseva 2004).

Material. Hembra: México, Nayarit, Xalisco, Universidad Autónoma de Nayarit, ex Aleurodicus coccolobae en Myrtus communis, 18.IX.2012 (col. S.N. Myartseva).

Los parasitoides de Aleurodicus registrados en la literatura son 21 especies de Chalcidoidea de cinco familias: Aphelinidae - 10 especies de Encarsia y dos de Dirphys; Eulophidae, Entedoninae, Euderomphalini – tres especies de Entedononecremnus y dos de Aleuroctonus; Encyrtidae – dos especies de Metaphycus; Pteromalidae, Eunotinae – una especie de Idioporus; Signiphoridae – una especie no identificada del grupo flavopalliata de Signiphora. Encarsia es el género más rico e importante en el control natural de Aleurodicus spp., cinco de sus especies pertenecen al grupo noyesi. Aleurodicus dispersus tiene 12 especies de parasitoides en su área de distribución, la región Neotropical, más que las otras mosquitas blancas del género (Myartseva & Ruíz-Cancino 2003, 2010).

CONCLUSIONES

En México se conocen cinco especies de parasitoides del género Aleurodicus: Encarsia dominicana, Encarsia nayarita, Entedononecremnus funiculatus, Idioporus affinis y Metaphycus acapulcus. De la especie Aleurodicus coccolobae se han obtenido por primera vez tres especies de parasitoides asociados a ésta. Se sugiere continuar el estudio de los complejos de parasitoides de Aleurodicus ya que pueden ser más ricos en los diversos agroecosistemas y ecosistemas naturales de México.

AGRADECIMIENTOS.

Al Dr. Vicente E. Carapia Ruíz (Universidad Autónoma del Estado de Morelos), por su valiosa ayuda en la identificación de la mosquita blanca Aleurodicus coccolobae. A la Universidad Autónoma de Nayarit y a la Universidad Autónoma de Tamaulipas, por su apoyo para la estancia académica efectuada por integrantes Cuerpo Académico Consolidado Entomología Aplicada en la Unidad Académica de Agricultura, en Xalisco, Nayarit.

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