Frequency of varroosis and nosemosis in honeybee (Apis mellifera) colonies in the state of Zacatecas, Mexico

Carlos A. Medina-Flores¹*; Ernesto Guzmán-Novoa²; Laura G. Espinosa-Montaño³; José L. Uribe-Rubio⁴; Ramón Gutiérrez-Luna¹; Francisco J. Gutiérrez-Piña¹

¹ Unidad Académica de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de Zacatecas. Carretera Panamericana Zacatecas-Fresnillo km 31.5, El Cordovel, Enrique Estrada. C. P. 98500 Zacatecas, México. Correo-e: carlosmedina1@hotmail.com Tel.: 478 98 50202 (* Autor para correspondencia).

² School of Environmental Sciences, University of Guelph. Guelph, ON N1G 2W1, Canadá.

³ Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad Universitaria, Circuito Exterior, Coyoacán. C. P. 04510 D. F. México.

Recibido: 27 de agosto, 2013
Aceptado: 3 de septiembre, 2014

RESUMEN

El objetivo del trabajo fue determinar la frecuencia y grado de infestación de varroosis (Varroa destructor) e infección de nosemosis (Nosema spp.) en colonias de abejas (Apis mellifera) del estado de Zacatecas, durante el otoño y la primavera. Se inspeccionaron 299 colonias comerciales de abejas distribuidas en 15 municipios pertenecientes a tres zonas ecológicas: 1) zona semiseca templada, 2) zona semiseca semicálida y 3) zona subhúmeda templada. La prevalencia general fue 2.3 % para la nosemosis y 88 % para la varroosis. El nivel de infestación de varroa varió significativamente (P = 0.05) entre el otoño y la primavera, y entre zonas sólo varió en la primavera (P < 0.001). Durante el otoño, 44 % de las colonias presentaron niveles de infestación ≥ 5 %, mientras que en la primavera sólo 28 % superó dicho nivel. Nosema spp. se observó solamente en 4.7 % de la población analizada en primavera; la mayoría de los casos (86 %) se detectó en la zona semiseca semicálida. Los resultados indican que la varroosis es la parasitosis más común de las abejas melíferas adultas en Zacatecas. La nosemosis no representa un problema serio para la apicultura de la entidad, debido a la baja frecuencia.

Palabras clave: Zonas ecológicas, otoño y primavera, Nosema spp., Varroa destructor.

ABSTRACT

Keywords: Ecological zones, fall and spring, Nosema spp., Varroa destructor.

INTRODUCCIÓN

El estado de Zacatecas se ubica como el segundo productor de miel en el norte del país con una producción anual de 1,603 t; la entidad ocupa el onceavo sitio en la República mexicana (Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación [SAGARPA], 2011). La actividad apícola en México enfrenta diversos problemas, entre los cuales destaca la falta de desarrollo e implementación de técnicas de manejo que contribuyan al incremento de la productividad y la africanización (Uribe, Guzmán-Novoa, Hunt, Correa, & Zozaya, 2003) y, al igual que en otros países, al control de problemas sanitarios (Gris, Guzmán-Novoa, Correa, & Zozaya, 2004; VanEngelsdorp & Meixner, 2010). Respecto a los problemas sanitarios, en particular aquellos que afectan a las abejas adultas, el ácaro Varroa destructor (Acari: Varroidae) (Anderson & Trueman, 2000), causante de la varroosis, es considerado el más dañino para las colonias de abejas melíferas (Apis mellifera L.) en el mundo (De Jong, 1997). Por otra parte, el microsporidio Nosema apis Zander provoca la nosemosis, una de las enfermedades de mayor difusión en el mundo. Nosema ceranae (Microspora: Nosematidae) ha sido recientemente asociado al síndrome del colapso, causante de gran mortalidad de las colonias de A. mellifera en varios países (Higes, Martín-Hernández, Garrido-Bailón, García-Palencia, & Meana, 2008; Paxton, 2010).

En la república mexicana existen la varroosis y la nosemosis (Chihu, Rojas, & Rodríguez, 1992; Matheson, 1993; Organización Mundial de Salud Animal [OIE], 2008; Ruíz-Flores et al., 2012), por lo que puede suponerse que en Zacatecas también ocurren. Sin embargo, no existen reportes acerca de la presencia, distribución y niveles de infestación de abejas en la entidad. Por lo anterior, resulta importante la realización de estudios epizootiológicos que permitan conocer dichas enfermedades de manera cualitativa y cuantitativa en el estado de Zacatecas. Estos estudios generarán información necesaria para proponer estrategias de prevención y control. Por ello, el objetivo de este trabajo fue determinar la frecuencia y grado de infestación de varroosis e infección de nosemosis en las abejas A. mellifera durante las dos épocas de floración y en las tres zonas de mayor importancia apícola del estado de Zacatecas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Ubicación y muestreo

Se recolectaron muestras de 25 apiarios de colonias comerciales de abejas en dos ocasiones; a mediados de otoño del 2010 (n = 151 colonias) y a mediados de la primavera del 2011 (n = 148 colonias). Las muestras de abejas se recolectaron del 20 % del total de colonias de cada apiario. El 90 % de las colonias se muestrearon en otoño y primavera. Las colonias estudiadas pertenecían a diferentes productores, por lo que la edad, origen de las reinas, el manejo sanitario y productivo, en general, fueron diferentes. En ambos muestreos, las colonias se encontraban distribuidas en 15 municipios pertenecientes a tres zonas ecológicas del estado de Zacatecas:

Esta área es la de mayor extensión en el territorio estatal (60 % de la superficie) y es la más árida. La precipitación y temperatura media anual son de 469 mm y 15°C, respectivamente, y el tipo de vegetación dominante es el pastizal mediano abierto (INEGI, 2005). La evaluación y la toma de muestras se realizaron en colonias de abejas distribuidas en los municipios de Fresnillo, Villanueva, Villa García, Guadalupe, Ojo Caliente y Zacatecas.

Zona semiseca semicálida

Esta zona se encuentra al sur del estado y se caracteriza por tener precipitación media anual de 704 mm y temperatura de 19.5°C; el tipo de vegetación es selva baja caducifolia (INEGI, 2005). Las colonias muestreadas estaban ubicadas en los municipios de Tabasco, Jalpa, Juchipila y Moyahua.

Zona subhúmeda templada

La zona se caracteriza por presentar precipitación media anual de 680 mm, temperatura de 18°C y vegetación tipo bosque latifoliado esclerófilo caducifolio (INEGI, 2005). Los datos fueron tomados en los municipios de Tepechitlán, Tlantenango, Momax, Nochistlán y Valparaíso.

Diagnóstico de varroosis y nosemosis

El diagnóstico y cuantificación del nivel de infestación por V. destructor, así como el diagnóstico de Nosema spp. en cada colonia, se hicieron a través de la colecta de una muestra de aproximadamente 250 abejas adultas de los panales contiguos al área de cría. Los panales laterales de las colmenas tienen abejas de edad intermedia y viejas (Winston, 1991), por lo que tienen mayor probabilidad de estar infestadas con varroa e infectadas con Nosema spp., que las abejas jóvenes del centro del nido de cría. Las muestras fueron conservadas en etanol al 75 %.

El nivel de infestación por V. destructor en abejas adultas se determinó mediante la metodología descrita por De Jong, Roma, y Gonçalves (1982). Esta técnica consiste en agitar mecánicamente cada muestra de abejas en alcohol al 75 % durante 15 min a 180 rpm, para desprender los ácaros adheridos al cuerpo y, posteriormente, verter el alcohol a través de una coladera, para registrar el número de ácaros. El porcentaje de infestación se determinó mediante el conteo total de ácaros encontrados en la tela, dividido entre el número de abejas analizadas y multiplicado por 100 (De Jong et al., 1982).

La presencia o ausencia de esporas de Nosema spp. se determinó en 25 abdómenes de abejas de cada muestra, los cuales fueron macerados con 25 mL de agua destilada. El macerado se homogeneizó, agitándolo constantemente durante 1 min, posteriormente se colocó una gota del mismo en un portaobjetos, para examinarla visualmente con un microscopio (Motic^®, BA-310, EUA) a 400 X. Las esporas fueron identificadas con base en su tamaño y morfología, y por su característica de refringencia (Guzmán-Novoa, Zozaya, Anguiano-Baez, & Vasquez-Valencia, 2012).

Los resultados fueron transformados con la función arco-seno de la raíz cuadrada y se sometieron a un análisis de varianza, para determinar diferencias estadísticas entre las tres zonas, respecto a la frecuencia de las enfermedades en estudio. También se usó una prueba de "t" de Student para determinar diferencias entre el otoño y la primavera (Statistical Analysis System [SAS Institute], 2002).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los resultados encontrados en el presente trabajo revelan que la varroosis ocurre con mayor frecuencia que la nosemosis en las tres zonas del estado de Zacatecas. El ácaro V. destructor se detectó en 97 % de las colonias muestreadas en otoño y en 79 % de las muestreadas en primavera, mientras que Nosema spp. se observó solamente en 4.7 % de la población analizada en primavera; la mayoría de los casos de nosemosis (86 %) se detectó en la zona semiseca semi-cálida. Por lo anterior, el nivel de infección de Nosema spp. no fue determinado, ya que con los resultados tan limitados en frecuencia y distribución, no era posible identificar alguna tendencia del efecto de la zona o época del año sobre el posible impacto de la enfermedad. El Cuadro 1 muestra la prevalencia de varroa y nosemosis durante el otoño y la primavera en las tres zonas muestreadas.

La Figura 1 presenta los niveles medios de infestación por el ácaro durante las dos estaciones en las tres zonas de estudio del estado de Zacatecas. La figura muestra que, independientemente de la zona a la que pertenecían las colonias, la infestación fue significativamente más elevada durante el otoño que en la primavera (t = 1.37, P = 0.05); el nivel de infestación del parásito en otoño fue 5.02 ± 0.03 % y en la primavera de 3.51 ± 0.03 %. En ambas estaciones, la infestación más baja fue 0 %; mientras que la más alta fue 19.85 y 29.18 %, en primavera y otoño, respectivamente. Asimismo, 44 % de las colonias presentaron niveles de infestación ≥ 5 % durante el otoño, mientras que en la primavera solo 28 % de las colonias superaron dicho nivel. También se observó que la infestación de varroa varió significativamente entre zonas, pero solo durante la primavera (F_2,147= 20.62, P < 0.001), con el nivel más bajo de infestación en la zona semiseca templada.

La baja frecuencia de casos positivos con presencia de esporas de Nosema spp. (4.7 % en primavera y 0 % en otoño) en las colonias de abejas muestreadas en Zacatecas, sugiere que tal enfermedad no es de consideración para la entidad. Sin embargo, hay que vigilar y realizar muestreos en el futuro, ya que la nosemosis ha adquirido relevancia en años recientes, debido al hallazgo de la nueva especie N. ceranae que parece estar desplazando a N. apis y que probablemente sea más patogénica que ésta (Higes, Martín-Hernández, & Meana, 2010; Martin-Hernández et al., 2012). En otros estados de la república, la nosemosis parece ser más preva-lente y pudiera ser más dañina para las colonias de abejas, en comparación con Zacatecas. En un muestreo realizado en el estado de Yucatán, en 1990, se reportó prevalencia de 14.4 % en colonias comerciales (García & Quezada-Euan, 1993) y en el 2006 ya había aumentado a 74 % (Puc, Medina, & Ventura, 2011). En otro muestreo realizado en 2004, en colonias de abejas de los estados de Morelos, Hidalgo, México y Distrito Federal, se encontró que 68.7 % de las colonias analizadas fueron positivas a la presencia de esporas de Nosema spp., de las cuales, 6 % fueron positivas a N. apis, y 94 % resultaron positivas a N. ceranae (Guzmán-Novoa et al., 2011), lo cual revela que esta especie es la dominante en el centro de la república mexicana. Bailey y Ball (1991) reportaron que existe correlación entre la precipitación pluvial y la incidencia y grado de infección de N. apis. Esto coincide con lo encontrado en el presente trabajo ya que el mayor número de casos de nosemosis se observó en la zona con mayor precipitación pluvial (semiseca semicálida). En el estado de Zacatecas existe una baja precipitación pluvial respecto a otras regiones del país donde la presencia de la nosemosis es más frecuente (por ejemplo, Yucatán). La baja precipitación en el estado posiblemente explique la poca prevalencia de la enfermedad, pues debido a el periodo de encierro de las abejas es menos prolongado, lo cual probablemente conlleva a una menor frecuencia, reproducción y diseminación de Nosema spp.

La varroosis representa el principal problema sanitario para la apicultura a nivel mundial (De Jong, 1997). La alta prevalencia y niveles de infestación de varroa encontrados en el presente trabajo sugieren que en Zacatecas, la varroosis también constituye un problema sanitario importante tanto en la primavera como en el otoño. En la entidad no se ha cuantificado la asociación de la varroosis con la mortalidad de las colonias; sin embargo, estudios realizados en otros países revelan que la infestación de varroa es la principal causa de muerte de colonias de abejas, ya que está asociada a más de 85 % de los casos de mortalidad (Guzmán-Novoa et al., 2010). La presencia de varroosis en el territorio nacional es generalizada, debido a las características reproductivas de las abejas melíferas (Guzmán-Novoa, 2007), a la movilización de colonias e intercambio de panales entre los productores, al pillaje y a la presencia de colonias silvestres. Esta conclusión se basa en observaciones de los apicultores en muestreos de la SAGARPA y en diversas investigaciones, como la realizada en siete regiones del estado de Yucatán, en 1996, donde se encontró que la prevalencia de la varroosis fue de 67.8 % (Medina, 1998). Recientemente, en la misma entidad, Puc et al. (2011) encontraron una prevalencia similar (63 %), analizaron colonias silvestres y encontraron que la frecuencia de colonias positivas a la presencia del ácaro fue ligeramente menor (55 %).

Diversos estudios realizados en México demuestran importantes variaciones en los niveles de infestación de varroa tanto en abejas africanizadas como en europeas (Corréa-Marques & De Jong, 1998; Guzmán-Novoa, Vandame, & Arechavaleta-Velazco, 1999; Medina-Flores, Guzmán-Novoa, Aréchiga-Flores, Aguilera-Soto, & Gutiérrez-Piña, 2011; Puc et al., 2011). Dentro de los factores que se han descrito como causantes de la variación se encuentra el genotipo de las abejas (Marcangeli, 1999; Moretto & Mello, 1999). Recientemente, en un trabajo paralelo al presente estudio se determinó el efecto del genotipo y la zona ecológica sobre los niveles de infestación de varroa en Zacatecas y se observó que independientemente de la zona donde se encontraban, las colonias con genotipo africano presentaron niveles de infestación inferiores a las colonias europeas (Medina-Flores, Guzmán-Novoa, Hamiduzzaman, Aréchiga-Flores, & López-Carlos, 2014). Las colonias de abejas africanizadas presentan menores cargas poblacionales de ácaros en comparación con las colonias de abejas europeas (De Jong & Soares, 1997; Moretto & Mello, 2000) debido a la alta frecuencia de enjambrazón y hábitos migratorios (Cobey, 2001; Fries, Hansen, Imdorf, & Rosenkranz, 2003), a que expresan en mayor medida comportamiento higiénico (Aumeier, Rosenkranz, & Gonçalves, 2000; Spivak & Reuter, 2001; Vandame, Morand, Colin, & Belzunces, 2002) y acicalamiento (Arechavaleta-Velasco & Guzmán-Novoa, 2001; Guzmán-Novoa, Emsen, Unger, Espinosa-Montaño, & Petukhova, 2012), así como menor susceptibilidad a la invasión y reproducción del ácaro (Behrens et al., 2011; Guzmán-Novoa et al., 1999; Medina & Martin, 1999). Las colonias africanizadas en México pueden regular las poblaciones de ácaros en tal forma que la mayoría de las colonias pueden sobrevivir sin tratamiento, aunque esto no ha sido el caso de las colonias europeas (Guzmán-Novoa et al., 1999). Sin embargo, esto no significa que el ácaro no cause daño a las colonias de abejas africanizadas; Arechavaleta-Velasco y Guzmán-Novoa (2000), en un estudio realizado en Valle de Bravo en el Estado de México, encontraron que colonias tratadas con fluvalinato (Apistan", Novartis) produjeron 66 % más de miel que las colonias no tratadas. En otro estudio en Zacatecas, se encontró correlación negativa entre la producción de miel y los niveles de infestación de varroosis en las colonias de abejas (Medina-Flores et al., 2011).

Los resultados del presente estudio muestran claramente que la varroosis es la enfermad más frecuente detectada en colonias de A. mellifera en Zacatecas. Los niveles de infestación rebasan los límites considerados dañinos, particularmente en otoño. Es necesario hacer futuros trabajos para confirmar esta conclusión y determinar el impacto de varroa sobre las colonias. Mientras tanto, se sugiere que los productores apícolas determinen, periódicamente, el nivel de infestación de varroa en sus colonias, con el objeto de definir el momento oportuno para aplicar un tratamiento. También podrían detectarse y seleccionarse colonias con niveles bajos de infestación con el propósito de incorporarlas a programas de mejoramiento genético.

CONCLUSIONES

Con base en los resultados se concluye que de las dos patologías estudiadas, la varroosis constituye el problema sanitario más frecuente de las colonias de abejas melíferas en Zacatecas. La frecuencia de esta parasitosis en las colonias analizadas fue de 88 % y los niveles de infestación más elevados se observaron durante el otoño, cuando 44 % de las colonias presentaron niveles >5%, mientras que en primavera, 28 % de las colonias superó dicho nivel. La nosemosis no parece ser un serio problema para la apicultura en Zacatecas, debido a la baja frecuencia (2.3 %).

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