Composición de la dieta del oso andino Tremarctos ornatus (Carnivora: Ursidae) en nueve áreas naturales protegidas del Perú

Diet composition of andean bear Tremarctos ornatus (Carnivora: Ursidae) in nine natural protected areas of Peru

Judith Figueroa ^{1, 2}

¹ Asociación para la Investigación y Conservación de la Biodiversidad (AICB). Av. Vicús 538, Lima 33, Perú. E-mail: aicb.peru@gmail.com.

² Grupo de Investigación de Zoología de Vertebrados. Universidad de Alicante. España.

Sometido: 18 de febrero de 2013
Revisado: 30 de mayo de 2013
Aceptado: 5 de agosto de 2013

Resumen

Se evaluó la dieta del oso andino Tremarctos ornatus en bosques seco ecuatorial, húmedo tropical, premontano, montano, montano alto, y puna, en nueve áreas naturales protegidas del Perú (Laquipampa, Chaparrí, Cutervo, Yanachaga, Yanesha, Megantoni, Amarakaeri, Manu y Machu Picchu), entre 2001 y 2008. Se obtuvieron 646 registros relacionados con la dieta: 522 (80.8%) restos alimenticios, 62 (9.6%) heces, 55 (8.5%) árboles trepados con signos de alimentación y 7 (1.1%) raíces y troncos escarbados. Se identificaron dos especies animales (1.7%) y 114 especies botánicas (98.3%) de 36 familias; 35.2 de frutos, 31.9 % de bases foliares, 12.3% de tallos y 10.2% de médulas, en cuanto a partes vegetales. Las familas más usadas fueron Bromeliaceae (58.5%), Arecaceae (10.3%), Cyclanthaceae (5.9%) y Poaceae (4.1%). La médula de las Arecaceae fue el componente principal en los bosques húmedo tropical y premontano; los frutos, durante la temporada lluviosa en el seco ecuatorial; mientras que la disponibilidad de recursos diversificó la dieta en el montano.

Palabras clave: alimentación, áreas naturales protegidas, dieta, oso andino, Perú.

Abstract

Key words: andean bear, diet, feeding, Peru, protected natural areas.

Introducción

En el Perú el oso andino Tremarctos ornatus ha sido registrado entre 210 y 4,750 msnm (Patton et al. 1982; Peyton 1999), en diversos ecosistemas desde muy húmedos hasta semiáridos (Peyton 1999). Este carnívoro de gran tamaño cubre sus necesidades energéticas mediante una dieta omnívora, pero principalmente por la ingesta masiva de plantas (Mondolfi 1979), en su mayoría sometidas a fluctuaciones estacionales e interanuales de abundancia. Por ello, la adquisición del alimento que ocupa una gran parte de su tiempo de actividad, determina básicamente las pautas del uso del espacio e interviene de forma muy importante en su demografía, como en otras especies de osos (Rogers 1987).

Se han realizado diversos estudios sobre su dieta en América del Sur (Peyton 1980; Suárez 1988; Goldstein 1989; Rodríguez y Cadena 1991b; Paisley 2001; Troya et al. 2004) que, si bien han presentado algunas constantes, muestran variaciones en la composición específica en los diferentes hábitats y en las pautas estacionales de utilización de los diferentes tipos de alimento, en función de la disponibilidad de los recursos. Las estrategias alimentarias del oso andino se basan en la combinación de sucesos (fructificación), de recursos (especies animales y vegetales) y en la anticipación al cambio de estos sucesos (migración y movimientos). En el Parque Nacional Natural Las Orquídeas (Colombia), Rodríguez y Cadena (1991b) encontraron tres patrones de consumo. El primero incluyó a las que eran obtenidas en un solo momento y lugar determinado (recursos momentáneos o puntuales). El segundo en diferentes épocas del año a diferentes alturas, y el tercero se obtuvo a lo largo de una gran superficie explorada en un corto período de tiempo. Es el caso de movimientos horizontales de la especie sobre la cordillera explorando frutos de roble y maizales, o bien, a lo largo de un período prolongado en un área extensa, como ocurrió con las bromelias, palmas y bambúes.

El presente trabajo tiene como objetivo obtener información sobre los componentes específicos de la dieta del oso andino en nueve áreas naturales protegidas del Perú, así como conocer su variación estacional.

Material y Métodos

Área de estudio

Métodos. Se recorrieron las áreas referidas en la Tabla 1 durante 5 a 60 días en busca de registros directos (avistamientos de osos alimentándose) e indirectos: restos de plantas comidas, heces, plántulas regeneradas dentro de las heces, y árboles trepados con signos de alimentación. Se fotografiaron y tomaron datos de su posición geográfica, altitud y tipo de hábitat. Se colectaron muestras de los restos alimenticios y de los árboles que fueron trepados para su posterior identificación. Las heces fueron caracterizadas in situ y preservadas en frascos con alcohol para su posterior análisis en el laboratorio. Se entrevistó a los pobladores de zonas adyacentes y a los guardaparques.

Se siguió la nomenclatura de Angiosperm Phylogeny Website (Stevens 2012) y Tropicos (MBG 2012) para determinar las especies botánicas de la dieta del oso andino. Se usó la expresión Fsp1 (%) = (nsp1/N)*100 para estimar la frecuencia de cada especie según hábitat, época de evaluación y área natural protegida. Donde: N es el número total de registros alimenticios encontrados y nsp1 el número de registros alimenticios de la especie 1 (Paisley 2001).

Cabe resaltar que en Laquipampa y Yanachaga las evaluaciones de la ELL y EE se realizaron en años diferentes, por lo que sus resultados podrían tener un sesgo debido a las diferencias interanuales. Sin embargo, como los muestreos fueron realizados tomando en cuenta las precipitaciones, igual se analizaron los resultados de forma comparativa en ambos casos. En las áreas que fueron visitadas en la ELL y EE, se estimó la variación temporal de la composición de la dieta, mediante la prueba Mann-Whitney; así como la tasa de recambio a nivel de familias, siguiendo la fórmula: T = (J + E) / (S1 + S2). Donde: J es el número de familias de la EE, pero no en la ELL. E es el número de familias de la ELL, pero no en la EE. S1 es el número de las familias identificadas en la ELL y S2 es el número de las familias identificadas en la EE (Muhlenberg 1993).

Resultados

En las evaluaciones de campo se obtuvieron 646 registros relacionados con la dieta del oso andino: 522 (80.8%) restos alimenticios, 62 (9.6%) heces, 55 (8.5%) árboles trepados con signos de alimentación y 7 (1.1%) raíces y troncos escarbados (Tabla 2 y 3). Se identificaron dos especies animales (1.7%) y 114 especies botánicas (98.3%) de 36 familias. Adicionalmente se registraron 31 especies botánicas de 21 familias, mediante entrevistas y registros fotográficos. Las partes de las plantas consumidas fueron 35.2% frutos, 31.9% bases foliares, 12.3% tallos, 10.2% médulas, entre otros (Fig. 2).

Las familias botánicas con mayor frecuencia de ocurrencia fueron Bromeliaceae (58.5%), Arecaceae (10.3%), Cyclanthaceae (5.9%) y Poaceae (4.1%). Las demás familias presentaron valores menores que 2.5% (Tabla 4). En el bosque montano los restos alimenticios fueron más diversos en especies, principalmente en la ELL, mientras que en la puna fue más restringido tanto en la ELL como la EE. Esta restricción de especies también fue observada en el bosque seco ecuatorial en la EE. En la ELL no se encontraron registros alimenticios en el bosque húmedo tropical (Tabla 5). En los bosques húmedo tropical de Yanachaga y Yanesha, y premontano de Megantoni y Yanachaga el principal componente de la dieta en la EE y ELL fue la médula de las palmeras (Arecaceae), mientras en el bosque seco ecuatorial (Chaparrí), en la ELL comió principalmente Capparis scabrida (sapote; Capparaceae). En el bosque montano se encontraron diferencias en su dieta relacionadas con la disponibilidad de los recursos. Por ejemplo, en Megantoni (EE) hubo una mayor cantidad de restos de Ceroxylon parvifrons (Arecaceae), seguido de bromelias. En Yanachaga (EE y ELL) se encontraron más restos de bromelias, seguido de Sphaeradenia perangusta (Cyclanthaceae). En la ELL incluyó en su dieta especies de Poaceae (Aulonemia queko y Chusquea sp.) y Arecaceae (Geonoma undata y Prestoea acuminata), ocupando el tercer y cuarto lugar, respectivamente. En Manu (EE) y Machu Picchu (EE y ELL) se encontraron más restos de bromelias, y en la ELL, en Machu Picchu se observó un incremento de los registros de Poaceae (Neurolepis sp. y Chusquea sp.).

Refugio de Vida Silvestre Laquipampa. Se registró un total de seis especies botánicas consumidas, correspondientes a cinco familias (n = 51). En la ELL, a pesar que se encontró un menor número de restos alimenticios (Fig. 3a), estos fueron más diversos. Estuvieron compuestos por Guzmania sp., Browningia microsperma y Ficusnymphaeifolia (higuerón); se colectaron cuatro heces, dos con plántulas y semillas de Inga sp. (guaba), una con plántulas de Annona cherimola (chirimoya) y otra (de entre tres y cuatro meses de antigüedad) con restos de Tillandsia sp. En la EE, solo se encontraron restos de Tillandsia sp., incluso el 23 de septiembre de 2004, a las 17:00 hrs, se observó una hembra con sus dos crías comiendo esta bromelia en una pendiente empinada (Fig. 4, 5a). Adicionalmente se reportó que el oso andino se alimenta de Vallesia glabra (cuncuno), Cordia lutea (overo), Hylocereus sp. (pitajaya), Capparis avicennifolia (vichayo), sapote, Cucurbita sp. (porongo), Lafoensia acuminata (chuspa), Bunchosia sp. (ciruelo fraile), Eriotheca ruizii (pasallo), Carica parviflora (papayo silvestre), Muntingia calabura (cerecillo), Eugenia sp. (lanchi), Casearia sp. (platoquero), Psidium guajava (guayaba), bulbos de orquídeas, Zea mays (maíz) y Lucuma sp. (P. Mesones, N. Durand, M. Manayay y S. Díaz com. pers. 2002, 2004). La composición de la dieta difirió muy significativamente entre las dos épocas de evaluación (prueba Mann-Whitney, P = 0.02), y se halló una tasa de recambio de familias del 67%.

Área de Conservación Privada Chaparrí. En la ELL se registró un total de tres especies botánicas consumidas, correspondientes a tres familias (n = 11). Se encontró la corteza de un pasallo (Fig. 5b), así como un tallo suculento de Neoraimondia arequipensis arañado y sus frutos mordidos. Aproximadamente a 490 msnm, se encontró una letrina con ocho heces compuestas únicamente por sapote, de las cuales tres presentaban plántulas en desarrollo (Fig. 5c). Por otro lado, también se supo del consumo de la flor de Laxopterygium huasango (hualtaco) durante la ELL y los frutos de overo (J. Vallejos com. pers. 2002).

Parque Nacional Yanachaga Chemillén y Reserva Comunal Yanesha. En Yanachaga, se registró un total de 64 especies botánicas consumidas, correspondientes a 30 familias y dos especies animales (roedor y escarabajo; n = 390). En la ELL el número de registros alimenticios encontrados en la puna y los bosques montanos fue cercana, con 46.6% y 41.6%, respectivamente. En la EE, los registros de alimentación se concentraron en el bosque montano con 55.2% (Fig. 3b). En el bosque húmedo tropical de Yanesha solo se encontraron restos de alimentación en la EE, estos consistieron en palmeras Geonoma sp. (Fig. 5e) y Wettinia longipetala. Además, se encontraron rasguños en la corteza y ramas quebradas de Meliosma sp. y Pouteria sp. En el bosque húmedo tropical de Yanachaga, en la EE, se encontraron frutos y médulas de W. longipetala comida por un oso andino y rasguños en las cortezas de Guatteria boliviana, Macrolobium gracile e Inga sp.

En el bosque premontano, los mayores restos alimenticios correspondieron a las palmeras. En la EE, se encontraron más restos de Bactris utilis y Geonoma densa, y en la ELL, G. densa y Prestoea ensiformis. Sin embargo, en esta última la dieta se mostró más variada que en la primera, estuvo conformada por Anthurium sp., Philodendron sp., Schefflera sp., entre otras. También se observaron rasguños en Phytelephas macrocarpa, Inga sp., Nectandra sp. y Miconia sp. En Mascarón se colectó un excremento fresco, cuyo contenido no pudo ser identificado.

En el bosque montano, en la ELL, los restos alimenticios estuvieron compuestos principalmente por Sphaeradenia perangusta, bromelias (Guzmania sp. y Pitcairnia paniculata) y Aulonemia queko. Además se encontraron restos de otras especies como Geonoma undata, Anthurium sp., Prestoea acuminata, Hedyosmum sp., entre otros.

Cuatro especímenes de Guzmania paniculata fueron jalados del sustrato y mordidos, pero solo uno fue consumido. También se encontraron rasguños en la corteza de Nectandra reticulata, Meriania tomentosa, Topobea multiflora, Ficus sp., Myrsine coriacea, Podocarpus oleifolius, Pouteria baehniana, entre otros, para el consumo de sus frutos. Se colectaron 10 heces frescas en San Alberto: ocho con restos de espádices de Anthurium sp. (Fig. 5f); una con Anthurium sp., semillas de Ericaceae y el exoesqueleto de un escarabajo; y otra con bromelias y huesos de un roedor. En El Cedro se colectó una hez compuesta totalmente de plantas de la familia Lauraceae.

En la EE, la mayoría de los restos alimenticios encontrados correspondieron a bromelias (Tillandsia tetrantha y T. fendleri) y Sphaeradenia perangusta. Otras especies encontradas fueron Renealmia thyrsoidea, Clusia sp., Anthurium sp., Heliconia subulata, Cyathea sp. (Fig. 5g), entre otros. Además, se encontraron varios rasguños en árboles de Ficus gigantosyce, que correspondieron a un oso macho adulto que subió a alimentarse de sus frutos en El Cedro (26 de septiembre de 2006, 15:00 hrs, J. Romanski com. pers. 2006). En Chacos, se encontraron varias raíces de Blechnum schomburgkii escarbadas, posiblemente para buscar insectos o anélidos. En Muyumpozo se encontraron tres heces, una compuesta de Ficus sp., otra de S. perangusta y una con bromelias.

En el bosque montano alto, en la EE, se encontró una Pitcairnia sp. comida en Leonpampa. Por el contrario, en la ELL, se encontraron abundantes restos alimenticios de esta especie, así como también restos de cortezas de Weinmannia sp., pseudobulbos de Otoglossum sp. y tallos de Neurolepis aristata.

En Santa Bárbara y Shihua (puna) se encontraron abundantes restos alimenticios y letrinas con varias heces de diferentes edades compuestas totalmente de Puya herrerae.

Se colectaron tres heces en la EE y siete en la ELL. En la EE, el consumo de esta bromelia siguió siendo importante, aunque menos frecuente, seguido de Gaultheria vaccinioides. Esta última especie fue encontrada en el intestino de un oso que había sido cazado recientemente en Huaylas y cuyos restos se encontraron dispersos en el pajonal. Se observaron agrupaciones de P. herrerae que fueron consumidas en su totalidad, cercanas a otras que se encontraban intactas. La composición de la dieta difirió significativamente entre las dos épocas de evaluación (prueba Mann-Whitney, P = 0.14), con una tasa de recambio media del 43%.

Por otro lado, pobladores Yaneshas y colonos de Iscozasín nos comentaron que cerca del límite de Yanachaga con el Bosque de Protección San Matías San Carlos se observó en la EE, la médula y frutos de las palmeras de Oenocarpus bataua (ungurahui), Iriartea deltoidea (chonta) y Ceroxylon sp. comidas por el oso. Además, en Huampal consumió tallos de Costus sp. y en Chacos, frutos de Passiflora sp. (H. Cristóbal, M. Soto, H. Chamorro, T. Ciriaco, A. Sebastián, D. Vásquez y J. Panti com. pers. 2003, 2005-2007). Adicionalmente, los pobladores de Mal Paso comentaron que ingresaba a los cultivos de Cucurbita maxima (zapallo), C. pepo (calabaza) y maíz.

Santuario Nacional Megantoni. Se registró un total de 16 especies botánicas consumidas, correspondientes a 11 familias (n = 111). En la evaluación, la mayoría de los restos de alimentación en la EE se concentraron en el bosque montano con 35.1%, seguido del bosque montano alto y la puna, con 31.5% cada uno (Fig. 3d). En el bosque premontano a 960 msnm se encontró consumida la médula de dos palmeras Geonoma sp. Dentro del bosque montano, los principales restos alimenticios fueron Ceroxylon parvifrons (tsoari) y Sphaeradenia sp. (evanaro). Además se observaron restos de Tillandsia sp., Guzmania paniculata, Cyathea sp. (ikachinkari chirompi) y Chusquea sp. (tigipe; Fig. 5i). También se encontraron cinco heces con semillas de Eugenia sp. (Fig. 5j). El mayor número de los restos alimenticios dentro del bosque montano se concentró en el bosque esclerófilo con 63%, entre 1,890 y 2,100 msnm.

El queñual de Polylepispauta, entre 3,281 y 3,415 msnm, presentó 60% de los registros alimenticios del bosque montano alto; allí se encontraron los tallos y pseudobulbos de Odontoglossum sp. y Pleurothalis sp., así como abundantes bases foliares de Greigia macbrideana. Además, se colectaron cinco heces: tres con semillas de Symplocos sp., una con semillas de Bomarea sp., y otra con semillas de Thibaudia cf. floribunda y restos de bromelia. En el bosque montano alto mixto, entre 3,345 y 3,526 msnm, se encontraron restos de Puya ferruginea, G. macbrideana y Blechnum occidentale. Las raíces de algunas plantas de esta última especie fueron levantadas y escarbadas, posiblemente para buscar insectos o anélidos, al igual que en Yanachaga. En la puna, se observaron restos alimenticios de Puya ferruginea. Cerca del límite de Manu y Megantoni, se encontraron abundantes agrupaciones de esta especie que no habían sido comidos. Sin embargo, en una evaluación anterior en esta área, en agosto de 2007, se observaron abundantes bromelias consumidas por el oso (D. Huamán y L. Mamani com. pers. 2008). Los pobladores Machiguengas nos comentaron que consumía frutos de Lauraceae (inchobiki), Dictyocaryum lamarckianum (pisaro), Euterpe precatoria (tsireri), Calatola costaricensis, Rubus sp. y bases foliares de Guzmania sp. (yaviro; G. Martínez, J. Mendoza, R. Bello, F. Senperi, A. Nochomi com. pers. 2004). Los pobladores de Lacco nos comentaron que ingresa a los campos de cultivo de maíz cuando estos están maduros, en el lado este del santuario.

Reserva ComunalAmarakaeri. Se registró un total de tres especies botánicas consumidas, correspondientes a dos familias (n = 3). En el bosque húmedo tropical solo se encontraron restos de alimentación en la EE (Fig. 3e), estos fueron de Tillandsia sp., Guzmania sp. y Asplundia sp. (Fig. 5k). Los pobladores Harakmbut de las comunidades de Shintuya y Huasaroquito, observaron restos comidos de la médula y frutos de palmeras de las especies Oenocarpus bataua, Bactris sp. e Iriartea deltoidea en la EE (S. Mankebe y S. Enempa com. pers. 2008).

Santuario Histórico Machu Picchu. Se registró un total de 12 especies botánicas consumidas, correspondientes a cinco familias (n = 47). En la EE, los restos alimenticios fueron encontrados principalmente en el bosque montano con 53.6%, mientras que en la ELL fue del 100% (Fig. 3f). En el bosque montano, entre los 1,994 y 2,740 msnm, Guzmania weberbaueri, Neurolepis sp. y Cecropia sp. fueron las especies más consumidas para ambas temporadas del año. También se encontraron cinco heces: cuatro compuestas por bromelias y semillas sin identificar; y una por bromelia y Pernettya prostrata. En la puna, en la ELL, no se encontraron registros, mientras que en la EE, entre 3,000 y 3,250 msnm, se presentó una dieta compuesta principalmente por Puya weberbaueri (Fig. 5l), seguido en menor frecuencia por P. prostrata, Gaultheria glomerata y maíz. Dentro de una cueva, a 3,200 msnm en Rajche fueron encontradas abundantes mazorcas consumidas. Se encontraron seis heces compuestas de P. weberbaueri y se ha informado del consumo de los frutos de Ananas comosus (piña), Persea americana (palta) y caña de azúcar (R. Quispe com. pers. 2001). No se encontró una diferencia significativa de la composición de la dieta entre las dos épocas de evaluación (prueba Mann-Whitney, P = 0.83). La tasa de recambio de las familias entre las épocas evaluadas fue baja con 25%.

Discusión

Las heces halladas en este estudio no fueron representativas para la composición de la dieta del oso andino, debido a que apenas contuvieron restos de las dos especies animales y 19 especies botánicas de las 114 identificadas como consumidas. Los registros indirectos permitieron determinar 101 especies. Las heces son la fuente de información más disponible y fácil de colectar para la evaluación de la dieta (Putnam 1984), pero solo reflejan los restos no digeridos y no necesariamente la totalidad de los alimentos consumidos (Hewitt y Robbins 1996). También se puede tener un sesgo en la detección de las heces, debido a que pueden ser difíciles de encontrar, dependiendo de la tupidez de la vegetación, o ser consumidas por escarabajos coprófagos al cabo de 3 a 4 horas (obs. pers.). Aquellas heces que contienen restos de Ericaceae y animales se descomponen más rápido en las áreas húmedas que las compuestas por bromelias (Paisley 2001). Las lluvias también aceleran la desintegración de las heces (obs. pers.; Troya et al. 2004), mientras que el frío del bosque montano alto, puna y páramo, y la sequedad del bosque seco ecuatorial, pueden mantener por más tiempo las muestras en el campo.

Los restos alimenticios también pueden dar lugar a sesgos: las bromelias facilitan su registro y análisis cuantitativo en el campo debido a que la parte comestible es la base foliar, además los tallos de los bambúes (Poaceae) y médulas de las palmeras (Arecaceae) dejan residuos fáciles de ubicar. En contraparte los frutos y las cantidades consumidas son más difíciles de identificar al ser comidas en su totalidad. Por ello, es importante aplicar diversos métodos de registro (Paisley 2001; Hwang et al. 2002) para obtener una muestra representativa de la composición de la dieta de la especie y no sobrevalorar algunos componentes.

Composición de la dieta del oso andino. Al igual que otros úrsidos, como el oso negro americano (Ursus americanus; McClinton et al. 1992) y el oso pardo (Ursus arctos; Braña et al. 1993), el oso andino presentó una dieta omnívora y oportunista, basada principalmente en alimentos fáciles de digerir, como los frutos y cultivos de caña de azúcar, palta, maíz, calabaza, zapallo y chirimoya. Las bases foliares de Bromeliaceae, las médulas de Arecaceae y los tallos tiernos de Poaceae (disponibles todo el año), fueron altamente consumidos como complemento o alimento opcional cuando hubo una menor disponibilidad de frutos dependiendo del hábitat y la época. En otras evaluaciones en diferentes hábitats, las bases foliares de Bromeliaceae fueron las más frecuentes, abundantes y consumidas todo el tiempo (Paisley 2001; Rivadeneira 2001; Troya et al. 2004; Salinas 2009; Ontaneda y Armijos 2012). Debido a su bajo valor energético, para que un oso andino satisfaga sus necesidades nutricionales con las bromelias, estas deben ser consumidas en grandes cantidades, por lo que su registro en el campo es alto. En otros casos, las Poaceae (Chusquea spp.) fueron el principal recurso de alimentación y supervivencia durante todo el año (Castellanos 2004).

Bosque seco ecuatorial. El sapote es una de las especies más importantes en la composición de la dieta durante las lluvias en este hábitat (Osgood 1914; Peyton 1980; SBC 2011), complementada con frutos de Carica candicans (mito), vichayo, overo, corteza de pasallo, tallos suculentos y frutos de cactus, bases foliares de Tillandsia sp. (Peyton 1980), miel de abeja, insectos y caracoles (Peyton 1980; SBC 2011). Nuestros resultados en la época de lluvias (febrero) en Chaparrí también mostraron al sapote, como el principal alimento. Su fructificación abarca desde septiembre hasta abril, con un máximo en enero (Martos et al. 2009), por lo que además de su abundancia en la época de lluvias, su consumo intensivo le brindaría importantes cantidades de energía y agua (73 kcal/100 g y 79.7 g/100 g; INS 2009). En Laquipampa, los frutos representaron la principal fuente de la dieta, con el 60%. Al igual que el sapote, los frutos de guaba (56 kcal/100 g y 84.1 g/100 g) y chirimoya (87 kcal/100 g y 75.1 g/100 g), serían fuentes importantes de energía y agua (INS 2009).

Las semillas de estos tres frutos se encontraron germinando exitosamente sobre el sustrato de las heces. El sapote se propaga únicamente porque se escarifica en el tubo digestivo de los animales que lo consumen (Rodríguez et al. 2007). El oso andino lo dispersaría al comer grandes cantidades de su fruto y desplazarse largas distancias.

Estos resultados coinciden con otras áreas del bosque seco, como en el Marañón (Cajamarca y Amazonas), donde el oso se observa principalmente en las temporadas de lluvias, cuando los frutos de Allophylus mollis (mote mote) y Lucuma obovata (lúcuma silvestre) están maduros (Figueroa et al. 2013).

Browningia microsperma e Hylocereus sp. son dos Cactaceae adicionales a las registradas por Peyton (1980) como fuente de agua en los bosques secos, en particular, en el estiaje, a juzgar por los restos recientes de B. microsperma en Laquipampa hallados en diciembre de 2002, en donde recién se iniciaban las lluvias que suelen empezar en noviembre (Tabla 1).

El oso andino debe ajustarse a las abundancias diferenciales de recursos debidas a los cambios estacionales del bosque seco ecuatorial, en semejanza al oso negro en América del Norte (Doan-Crider y Hellgren 1996) y el oso pardo en Europa (Braña et al. 1993). De una dieta rica en frutos durante las lluvias, en el estiaje pasa a alimentarse básicamente de cortezas y bases foliares, muy fibrosas y poco digeribles. Hecho registrado en Laquipampa, donde la dieta difirió significativamente entre el estiaje y las lluvias, con una tasa de recambio alta. El pasallo es fundamental en la dieta durante el estiaje y el inicio de las lluvias, desde abril hasta finales de noviembre (SBC 2011), pero donde escasea puede ser suplido por Tillandsia sp., como en Chaparrí (Peyton 1980) y Laquipampa. En esta última área la ingesta de Tillandsia sp. en la época de estiaje influyó de forma importante en el porcentaje comparativo de los registros de alimentación con la época de lluvias (Fig. 3a), debido básicamente a su fácil detección. La ingesta de las bromelias y los cactus estaría relacionada al aprovechamiento del agua (Peyton 1980), ya que estas están compuestas por este elemento hasta en un 80% (Rivadeneira 2001). En otras áreas del bosque seco donde abunda el higuerón, mito, vichayo y overo complementaría su dieta con estas especies en la época de estiaje, ya que estas fructifican en los meses secos e incluso, el overo, durante casi todo el año, debido a que en algunas plantas la temperatura influye en la fructificación más que la precipitación (Martos et al. 2009).

Bosque húmedo tropical y premontano. Los registros del oso documentados en el bosque húmedo tropical son escasos en comparación con otros hábitats (Figueroa 2012). Coincidiendo con nuestras observaciones en Yanachaga, Yanesha y Amarakaeri, algunos de estos se han realizado en el estiaje (Borman 2002) (Fig. 3b, 3e, 6). En esta época se registró como componente principal en la dieta la médula de las palmeras jóvenes y adultas, que es un recurso disponible durante todo el año y de forma abundante. Es posible que algunos individuos bajen a buscarla cuando disminuye la maduración de los frutos en el bosque montano.

En el bosque premontano consume continuamente frutos maduros de palmeras durante sus picos de fructificación en las lluvias (Phillips 1993) y médulas en el estiaje, al igual que en el bosque húmedo tropical. En Colombia, Rodríguez y Cadena (1991b) señalan que el oso consumió principalmente palmas Geonoma sp. y Prestoea sp. entre 1,000 y 2,300 msnm en la selva baja y subandina húmedas; y Ojeda y Pesca (2006) anotan que comió Welfia regia y Oenocarpus mapora entre 600 y 1,200 msnm en la selva baja húmeda. En Ecuador, Castellanos et al. (2005), registran a Euterpe sp. y Prestoea acuminata como principales componentes de la dieta tanto en el bosque húmedo premontano como en el bosque húmedo montano bajo. Los frutos de las palmeras contienen mucha energía, siendo ricos en carbohidratos, proteínas y grasas. Aunque su médula es baja en calorías puede digerirse rápidamente (INS 2009), por lo que su consumo en altas cantidades cubriría las necesidades del oso andino. Una de las especies más registradas por los pobladores Yaneshas y Harakmbut, como parte de la dieta del oso andino, fue ungurahui, cuyos frutos tienen un valor energético de 307 kcal/100 g (INS 2009). El consumo de Arecaceae también fue registrado en Helarctos malayanus (oso malayo), que complementa su dieta con la ingesta de la palma aceitera (Normua et al. 2004). El rápido gradiente altitudinal y la diversidad del paisaje vegetal en Yanachaga y Megantoni propician que los osos obtengan alimentos alternativos a distancias perfectamente accesibles a sus desplazamientos individuales.

Bosque montano. Este hábitat es el más importante para la especie, debido a la gran variedad de alimento que le provee, principalmente frutos (Tabla 5). Estos resultados coinciden con otras evaluaciones realizadas en el Perú (Peyton 1980) y Colombia (Rodríguez y Cadena 1991a). Asimismo, Peyton (1980) observó una mayor fructificación en el estiaje y un mayor consumo de este recurso en esta época. Paisley (2001) registró frutos durante todo el año en Apolobamba (Bolivia), aunque la mayor cantidad de estos se presentó al final del estiaje e inicio de las lluvias. En Oyacachi (Ecuador), los frutos fueron más abundantes durante los meses de junio y julio (lluvias) y enero (estiaje) (Troya et al. 2004).

En Manu y las Reservas Nacionales Tambopata y Allpahuayo-Mishana hay mayor producción de frutos maduros en la época de lluvias, entre noviembre y marzo-abril (Terborgh 1983; Phillips 1993; Zárate et al. 2006). La producción de los frutos en los trópicos es mucho menos previsible que en los climas templados, siendo también influenciada por la presencia del Evento El Niño (EN; Paisley 2001). Tanto los estudios de Peyton (1980) como el de Paisley (2001) fueron realizados abarcando parte de un EN en 1977-1978 y 1997-1998, respectivamente. En el presente trabajo, a excepción de la evaluación del bosque montano en noviembre de 2006, en el que se dio un EN leve, todas las demás fueron realizadas en años con condiciones normales, encontrándose una mayor frecuencia en el consumo de los frutos durante las lluvias (57%) que en el estiaje (43%). Las fluctuaciones climáticas y la escasez de estudios de largo plazo sobre la fenología de las especies neotropicales no permiten plantear conclusiones sobre el consumo de los frutos por parte del oso andino en las diferentes estaciones.

En el presente estudio, se encontró dentro del bosque montano registros de alimentación en todas las visitas realizadas durante los meses de lluvias y estiaje (Fig. 6). Sin embargo, se observó diferencias en el número de registros entre estas épocas en Yanachaga y Machu Picchu, siendo en la primera mayor en la época de estiaje (abril y agosto) (Fig. 3b) y en la segunda mayor en la época de lluvias (noviembre y diciembre; Fig. 3f). No obstante, en Yanachaga la diferencia no fue tan marcada como en Machu Picchu. Estos resultados se relacionarían con la disponibilidad de alimento en cada área, debido a la fenología de las especies. Esta se encuentra influenciada por factores abióticos como la precipitación, temperatura, fotoperíodo, evaporación e insolación, suelo y viento, y por factores bióticos como la genética, fisiología, nutrición, además de las interrelaciones planta-animal y planta-planta (Zárate et al. 2006).

Bosques altoandinos y puna. El oso se desplazó constantemente entre la puna, los queñuales de Polylepis y los bosques mixtos (bosque montano alto) a 3,200 msnm o más. El género Puya (P. ferruginea, P. herrerae y P. weberbaueri) fue fundamental en su dieta en la puna de Yanachaga, Machu Picchu, Megantoni y Manu, coincidiendo con lo registrado en otras evaluaciones a elevadas altitudes en la puna y páramo (Peyton 1980; Rodríguez et al. 1986; Suárez 1988; Goldstein 1989; Paisley 2001; Troya et al. 2004; Amanzo et al. 2007a). Resultados similares fueron obtenidos en el bosque montano alto, pero con las bromelias de los géneros Pitcairnia (Manu) y Greigia (Megantoni), coincidiendo con otros registros en Ecuador (Suárez 1988; Troya et al. 2004).

Los frutos de las Ericaceae son otros recursos alimenticios disponibles en el ecotono entre el bosque montano alto y la puna, no solo para el oso andino, sino también para Pseudalopex culpaeus (zorro andino), en cuyas heces habían abundantes semillas de Gaultheria buxifolia y Thibaudia cf. floribunda en Megantoni y Manu. Rivadeneira (2001) señaló que estos mamíferos grandes consumen Ericaceae en Bolivia, lo que Paisley (2001) relaciona con que son muy digeribles debido a su alto contenido de proteína y baja fibra.

En el páramo del Parque Nacional Natural de las Orquídeas (Colombia), se observaron restos alimenticios de Puya cf. antioquensis (Bromeliaceae) en agosto (lluvias) y noviembre (baja precipitación), y un avistamiento directo en este último mes (Rodríguez y Cadena (1991a). En Antisana (Ecuador), se encontró que usó el páramo y el bosque montano alto con mayor frecuencia de febrero a julio, coincidiendo con la época de fructificación de algunas especies de las familias Asteraceae y Ericaceae (Suárez 1988). En Oyacachi, lo registraron principalmente entre mayo-junio y septiembre-diciembre (Troya et al. 2004). En Machu Picchu, utilizaron la puna de febrero a abril (lluvia e inicios de estiaje) y de junio a septiembre (estiaje) cuando había escasez de frutos en los bosques húmedos bajos (Peyton 1987). Adicionalmente, en el Perú, en el páramo de Piura mostró actividad en junio (estiaje; More 2003) y octubre (estiaje; Amanzo et al. 2007a); en la puna de Vilcabamba (Junín), se registró en junio-julio (estiaje; Emmons et al. 2001); y en el Parque Nacional Otishi (Ayacucho), en noviembre y diciembre (lluvias; Butrón 2007).

Estos registros junto con los datos de la presente evaluación (enero, febrero, abril-junio y agosto-octubre; Fig. 6), nos señalan que el oso andino puede utilizar estos hábitats durante todo el año, movilizándose entre los bosques montano, montano alto y la puna, en busca de frutos de Ericaceae (cuya época de fructificación varía dependiendo del área) o de otros alimentos disponibles perennemente, como las bases foliares de Bromeliaceae, los tallos tiernos de Poaceae y los pseudobulbos de las orquídeas.

Patrones de explotación. El oso andino se limitó a consumir algunas Bromeliaceae, a pesar de la gran variedad de especies asequibles. En Yanachaga, consumió ocho de un mínimo de 25 especies de bromelias identificadas para esa área (Inrena 2006). Si bien come algunas de las otras 17 en otras áreas: Aechmea sp. en Machu Picchu (Peyton 1987), Tillandsia complanata en el valle de los Chilchos (Amanzo et al. 2007b), Tillandsia usneoides en Chaparrí (Peyton 1980), Guzmania morreniana en Cutervo y Puya ferruginea en Megantoni, dentro del Perú; Billbergia sp. en la Serranía de Los Milagros, Bolivia (Yáñez y Eulert 1996) y Tillandsia biflora en Venezuela (Goldstein 1989), es posible que la ausencia de estas plantas en la dieta en Yanachaga se deba a que abundan menos que en las otras áreas donde las ingieren o a que aún no presentaban las características bromatológicas adecuadas en los meses en que se hizo la evaluación.

En el bosque montano de Yanachaga probó diferentes individuos de Guzmania paniculata hasta encontrar el adecuado para alimentarse, como SBC (2011) lo había observado con cortezas de pasallo en el bosque seco ecuatorial. En ambos casos, consumió estas plantas por su palatabilidad, aunque podrían evaluar el olor y la apariencia de madurez como indicio de sabor más agradable o mayor nutrición, relacionada esta con una mayor cantidad de carbohidratos o azúcares solubles que son más digeribles dada la poca frecuencia de plantas mordidas y no consumidas (Paisley 2001). Podría elegir otras bromelias terrestres de este mismo modo en la puna y en el bosque montano alto, a juzgar por nuestro hallazgo de algunas plantas de Puya herrerae y P. ferruginea que los osos comieron dejando varias intactas alrededor.

Algunos estudios señalaron que el oso andino se alimentó de Puya cerca al bosque montano alto y en pendientes pronunciadas donde hubo presencia humana y de ganado (Peyton 1980), en otros casos eligió los parches de Puya con base en su abundancia y no por la distancia del bosque o pendiente en un área donde los cazaban (Goldstein y Salas 1993). El presente trabajo coincide con Peyton (1980), en Yanachaga, Manu, Machu Picchu y Megantoni. En las zonas evaluadas en la puna que presentaron heces de vacuno, así como registros de caza y turismo (Machu Picchu y Manu), los rastros se encontraron cercanos al bosque montano alto. Acorde con esto, en el caso de Megantoni, también se encontraron restos de Puya en áreas distantes del bosque montano alto donde no se observó impacto antropogénico.

Reducción de la disponibilidad de los recursos alimenticios del oso andino. En el bosque seco ecuatorial, algunas especies animales cuyas poblaciones se encuentran amenazadas (Minag 2004) dependen básicamente de las plantas para subsistir. Así, por ejemplo, de las 17 especies registradas en la dieta de Penelope albipennis (pava aliblanca; Martos et al. 2009), ave que se encuentra en peligro crítico, nueve son consumidas por el oso andino. Sin embargo, este hábitat viene siendo depredado por los lugareños e invasores, quienes extraen principalmente las especies maderables para ser utilizadas y comercializadas como leña y carbón, así como para la elaboración de artesanías (Rodríguez et al. 2007). Esto ha conllevado a que algunas plantas que forman parte de la dieta de la fauna del bosque seco ecuatorial, como el sapote, hualtaco y mito, se encuentren en peligro crítico (Minag 2006). La producción de los frutos de determinadas especies puede modular el éxito reproductivo y la supervivencia de los úrsidos jóvenes (Rogers 1987), y el sapote parece estar relacionado con su reproducción en el bosque seco ecuatorial (SBC 2011). Si esta especie se sigue explotando como en la actualidad, podría extinguirse en poco tiempo por su crecimiento natural lento (Rodríguez et al. 2007) e impactaría las poblaciones de osos de este hábitat.

Al igual como Rodríguez et al. (1986) lo describen en el páramo, en las punas de Yanachaga, Megantoni y Machu Picchu, hubo quemas de grandes extensiones de pastos naturales, principalmente en el estiaje, que pretendían obtener brotes tiernos para la alimentación del ganado vacuno. Estas quemas también destruyeron grandes agrupaciones de Puya, de las que el ganado vacuno también consumía los ápices de las hojas frescas así como las plantas quemadas. De ahí que Puya herrerae, alimento básico en la puna de Yanachaga, Manu y el Parque Nacional Otishi (Butrón 2007), esté considerada en la categoría de vulnerable (Minag 2006).

Estas quemas también han reducido la cobertura boscosa del bosque montano alto, principalmente de los bosques de Polylepis que los osos utilizan como refugio y le brindan una mayor variedad de alimento que los mixtos. La influencia del fuego se intensifica con la extracción de leña y el pastoreo, el cual se desarrolla con densidades de ganado muy superiores a la capacidad sostenible del ecosistema en muchas partes de los Andes (Kessler 2006). Como resultado de este proceso en el Perú, Fjeldsá y Kessler (1996) calcularon que el 98% de los bosques de Polylepis han desaparecido, y 13 de las 19 especies registradas en el país por Mendoza y Cano (2011) se encuentran en alguna categoría de amenaza (Minag 2006).

Agradecimientos

Un agradecimiento especial a M. Stucchi por su apoyo en el trabajo de campo en Laquipampa, Chaparrí y Machu Picchu, así como en la discusión y revisión del manuscrito. A N. Durand, P. Mesones, M. Manayay, S. Díaz, M. Soplopuco y E. Flores (Laquipampa), H. Plenge, J. Vallejos y J. Carrasco (Chaparrí), J. Zaldívar, A. Vásquez, I. Pérez y M. Díaz (Cutervo), H. Cristóbal, H. Chamorro, L. Quicha, A. Sebastián, T. Ciriaco, M. Soto, A. Utani, D. Vásquez, E. Blásido y J. Romanski (Yanachaga y Yanesha), F. Senperi, A. Nochomi, G. Martínez, J. Mendoza, R. Bello, G. Manugari, L. Camparo, D. Huamán, L. Mamani, F. Suta, F. Puma, J. Huallpa, N. García y R. Gutiérrez (Megantoni), S. Enempa y S. Mankebe (Amarakaeri), L. Huanca y M. Cabrera (Manu), J. López, D. Sulca, R. Quispe, P. Cárdenas, C. Quispe, W. Danz, M. Baca, L. Contreras y M. Pastor (Machu Picchu), por su ayuda en el trabajo de campo. A T. Tapia por su apoyo en el trabajo de campo en Megantoni y Amarakaeri. A A. Monteagudo, L. Valenzuela, R. Vásquez, V. Quipuscoa, C. Ostolaza, G. Castillo, L. Hernani, E. Ortiz, W. Nauray, N. Salinas, H. Beltrán y R. Foster, por la identificación de las especies botánicas que formaron parte de la dieta del oso andino en las diferentes áreas visitadas. A S. Kastl de la Cooperación Técnica Alemana, R. Rojas del Centro para la Conservación y Desarrollo Sostenible del Jardín Botánico de Missouri y V. Urios de la Estación Biológica Terra Natura-España, por el financiamiento de la investigación. A Idea Wild por la donación de los equipos. Al Field Museum of Natural History y la Jefatura del Santuario Megantoni por la coordinación del inventario biológico en Megantoni. A R. Rojas-Vera Pinto por su ayuda en el diseño del mapa. A D. Rodríguez por el envío de bibliografía. A los dos revisores anónimos, J. Maldonado y S. T. Álvarez-Castañeda por enriquecer con sus comentarios el presente artículo.

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Notas

Editor asociado: Jesus Maldonado

Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández