Cargas y especies prevalentes de nematodos gastrointestinales en ovinos de pelo destinados al abasto

Gastrointestinal nematodes burden and prevalent species in hair sheep for slaughter

Omar Andrés López Ruvalcaba^a, Roberto González Garduño^b, Mario Manuel Osorio Arce^a, Emilio Aranda Ibañez^a, Pablo Díaz Rivera^c

a Campus Cárdenas, Colegio de Posgraduados, Cárdenas, Tabasco, México.

c Campus Veracruz, Colegio de Posgraduados, Veracruz, Ver, México.

Recibido el 3 de mayo de 2012.
Aceptado el 13 de julio de 2012.

Resumen

El objetivo del trabajo fue determinar la prevalencia y conteo de nematodos gastrointestinales (ngi) de ovinos de pelo destinados al abasto. El estudio se llevó a cabo en un rastro en Villahermosa, Tabasco, donde se analizó el contenido gastrointestinal de 122 ovinos provenientes de diferentes municipios del estado de Tabasco (Centro, Emiliano Zapata, Centla, Huimanguillo y Teapa) y Chiapas (Reforma). Se utilizó el procedimiento GLM del SAS para analizar la influencia de la edad, sexo, estado fisiológico y mes de muestreo en los conteos de nematodos adultos totales y por especie. Las especies de nematodos encontrados fueron Haemonchus contortus, Trichostrongylus colubriformis y Cooperia curticei, además el cestodo Moniezia expansa. El 41 % (50/122) de los animales presentaron alguno de los anteriores parásitos. El mayor porcentaje de ovinos parasitados se encontró en los municipios de Huimanguillo (54 %, 22/41) y Centro (40 %, 19/47). De los ovinos machos sacrificados (64/122), los de desecho (8/64) tuvieron el mayor número de ngi (2190 ± 3263) y de las hembras (58/122), las vacías (40/58) presentaron la mayor cantidad de ngi (486 ± 1120). En los ovinos de 31 a 36 meses de edad, las cargas parasitarias (49 ± 143) fueron menores que en los animales de todas las demás edades. Se concluye que en la población de estudio la edad, sexo y estado fisiológico afectaron la prevalencia de nematodos adultos.

Palabras clave: Haemonchus contortus, Cooperia curticei, Trichostrongylus colubriformis, Nematodos, Parasitosis.

The aim of this work was to determine the prevalence and gastrointestinal nematodes (gin) burden in hair sheep for slaughter. The study was carried out in a slaughterhouse in Villahermosa, Tabasco. Gastrointestinal contents from 122 sheep were analyzed. The animals came from different municipalities of Tabasco (Centro, Emiliano Zapata, Centla, Huimanguillo Teapa) and Chiapas (Reforma). The GLM procedure of SAS was used to analyze the adult nematode counts and counts by species respect to the age, sex, physiological status and sampling month. Haemonchus contortus, Trichostrongylus colubriformis and Cooperia curticei were the principal nematodes species found in this study and showed the presence of the cestode Moniezia expansa. 41 % (50/122) of the animals sampled had any of the above parasites. The highest percentage of parasitized sheep occurred in Centro (40 %, 19/47) and Huimanguillo (54 %, 22/ 41). The discarded males (8/64) had the highest number of gin (2190 ± 3263). Of ewes (58/122) the open (40/58) had the highest amount of gin (486 ± 1120). In sheep from 31 to 36 mo of age, parasite burdens (49 ± 143) were lower than in animals of all other ages. It was conclude that in the study population age, sex and physiological status affected the number of adult nematodes prevalent in the host.

Key words: Haemonchus contortus, Cooperia curticei, Trichostrongylus colubriformis, Nematodes, Parasitism.

Uno de los factores determinantes en la producción de ovinos en pastoreo ha sido la parasitosis gastrointestinal, especialmente en las regiones tropicales y subtropicales, donde las condiciones ambientales favorecen la proliferación de los parásitos^(1,2). El nematodo Haemonchus contortus ha sido considerado como el de mayor prevalencia mundial y uno de los principales causantes de pérdidas económicas en la producción ovina^(3,4). En algunos países además de H. contortus como el parásito de mayor impacto negativo, se ha considerado que Trichostrongylus colubriformis también tiene gran importancia⁽⁵⁾. Otros géneros además son: Nematodirus, Oesophagostomum, Cooperia, Strongyloides, Teladorsagia, Chabertia, Bunostomum, Trichuris y Dictyocaulus^(6,7).

Para el diagnóstico de la parasitosis gastrointestinal se han utilizado principalmente tres métodos: 1) el conteo de huevos por gramo de heces (hpg) mediante la técnica McMaster⁽⁸⁾, 2) identificación de larvas infectantes obtenidas de cultivos larvarios⁽⁹⁾, y 3) estudios postmortem con la necropsia de animales fallecidos o sacrificados que permiten la recuperación de parásitos adultos⁽¹⁰⁾. Con las dos primeras técnicas no es posible diferenciar entre especies, pero sí se distinguen diferentes clases y géneros. Sin embargo, estos métodos in vivo, son los que se utilizan con mayor recurrencia en los trabajos de investigación⁽¹¹⁾ para estimar las cargas de parásitos a pesar de la gran limitante taxonómica que representa. Por esta situación destaca la importancia de realizar estudios parasitológicos postmortem, ya que se puede determinar la especie del parásito, y además los conteos de adultos permiten esclarecer aspectos de inmunidad⁽³⁾, de especificidad de hospederos⁽¹²⁾, de implantación de larvas durante el pastoreo^(13,14), impacto de parásitos resistentes en variables productivas⁽¹⁵⁾, variación genética en la resistencia contra parásitos y en general estudios patofisiológicos que implican mayor precisión que la cuenta de huevos de nematodos⁽¹⁶⁾.

El objetivo de este trabajo fue determinar la prevalencia de especies y conteo de nematodos gastrointestinales en ovinos de pelo para abasto, en un rastro en el estado de Tabasco.

El estudio se realizó en un rastro particular de matanza rural de ovinos en la localidad de Jolochero, del municipio de Centro, Tabasco. Su ubicación geográfica es 18° 04' 37" N y 92° 51' 48" O. Los ovinos sacrificados provenían de diferentes municipios del estado de Tabasco como: Centro, Emiliano Zapata, Centla, Huimanguillo y Teapa; además de Reforma, Chiapas. Las condiciones climáticas⁽¹⁷⁾ en los municipios de donde se obtuvieron los animales fueron similares, ya que en la región el clima es cálido-húmedo con temperatura promedio de 26 °C y más de 2,000 mm de precipitación anual.

Se analizó el contenido gastrointestinal de 122 animales destinados al abasto, de los cuales 58 fueron hembras y 64 machos (Cuadro 1). Antes del sacrificio se registró el lugar de procedencia, dentadura para estimar la edad, sexo y estado fisiológico. Posteriormente los animales se llevaron a la sala de faenado y se inició el proceso de sacrificio de acuerdo a la norma oficial NOM-033-ZOO-1995⁽¹⁸⁾. Por lo cual se comenzó con la insensibilización del animal mediante el uso de una puntilla, la cual se insertó entre el cráneo y la primera vértebra cervical; posteriormente, se cortó la vena yugular para desangrarlo por completo y se separó la cabeza, la cola y las patas. Después se colgó para retirar la piel y se hizo una incisión a lo largo de la línea alba de la parte ventral del animal para extraer las vísceras y recuperar el contenido gastrointestinal para su análisis.

Los parásitos del intestino delgado se recuperaron mientras el animal se encontraba colgado y consistió en retirar todo este órgano, el cual se acomodó en tramos de un metro, y se cortó en un extremo haciendo presión a todo lo largo para vaciar el contenido en una cubeta. Para la recuperación de parásitos del abomaso, se abrió el órgano por la línea media y se enjuagó con agua corriente en una cubeta. El contenido de cada uno de los órganos se aforó a un litro y se tomó una muestra de 300 ml.

Después de la limpieza y su conservación en formol, se realizó el conteo e identificación de los nematodos gastrointestinales adultos, para lo cual se homogeneizó y tomó una alícuota de 10 ml que se colocó en una caja Petri, donde se contaron tanto hembras como machos de cada una de las especies; esta actividad se realizó por triplicado y en las muestras en que no se encontraron nematodos se revisaron dos alícuotas adicionales. La identificación de la especie se realizó por morfología de los machos aclarándolos con Lactofenol de Amann, y posteriormente se revisaron en un microscopio estereoscópico con el objetivo 10X. Para la identificación de Haemonchus spp se utilizó la medición de los ganchos de las espículas^(4,19), mientras que para la identificación de Cooperia spp y Trichostrongylus spp se registraron las medidas y forma de las espículas⁽¹⁰⁾.

El estado fisiológico se designó para los machos en dos categorías, machos de engorda que provinieran de estabulación o semiestabulación de acuerdo a la información proporcionada por el comprador y confirmada por el contenido gástrico, y machos de desecho que fueron aquellos ovinos provenientes de pastoreo sin alimentación adicional. Para las hembras se designaron las categorías gestantes cuando tuvieran la presencia de fetos, y las vacías aquellas hembras de desecho sin gestación.

La prevalencia se consideró como el número de casos existentes de una enfermedad o evento entre el número total de individuos en un momento determinado⁽²⁰⁾. Para el total de nematodos gastrointestinales y por especie, la prevalencia se registró por municipio, sexo y estado fisiológico y se analizó con el procedimiento FREQ de SAS⁽²¹⁾.

Los conteos de nematodos totales y por especie se analizaron mediante el procedimiento GLM de SAS⁽²¹⁾, considerando como factores independientes el municipio de origen, edad de los animales, sexo, estado fisiológico y mes de muestreo. Estas variables se transformaron a raíz cuadrada para homogenizar la varianza y determinar las diferencias entre los factores independientes mediante la prueba de Tukey.

Y_ijklmn= m + M_i + O_j+ S_k + EF(S)_kl + ED_m + ED*EF(S)_mkl + e_ijklmn

Donde: Y_ijklmn= variable de respuesta (conteo total de nematodos y por especie); m= media general; M_i= efecto del i-ésimo mes de muestreo (i= enero,.., julio); Oj= efecto del j-ésimo municipio de origen; S_k= Efecto del k-ésimo sexo; EF(S)_kl= efecto del l-ésimo estado fisiológico (gestante, vacía, engorda, desecho) específico en el k-ésimo sexo del animal (machos, hembras); ED_m= efecto de la m-ésima edad del animal (m= 0, 1, 2, 3, 4 pares de dientes); ED*EF(S)_mkl= efecto de la interacción de la edad (0, 1, 2, 3, 4 pares de dientes) y sexo-estado fisiológico del animal (hembras gestantes y vacías o macho de engorda y desecho); e_ijklmn ~ NIID (0, s²).

Los nematodos encontrados en este estudio fueron Haemonchus contortus en abomaso, Trichostrongylus colubriformis en abomaso e intestino delgado y Cooperia curticei y el cestodo Moniezia expansa en intestino delgado. La identificación de las especies se realizó con base en las medidas de las espículas de los machos (Cuadro 2).

De los 122 ovinos registrados durante el estudio, se observó que sólo tres animales (2.5 %) presentaron M. expansa de la clase cestoda (dos animales de Teapa y uno del Centro), mientras que 47 animales (38.5 %) se encontraban parasitados con alguna especie de la clase nematoda (H. contortus, C. curticei, T. colubriformis). De estos últimos el 63 % (30/47) de los animales parasitados sólo tuvo una de las tres especies de nematodos, el 2.1 % (1/47) tuvo la combinación H. contortus - C. curticei, 4.3 % (2/47) tuvo la combinación H. contortus -T. colubriformis, 17 % (8/47) tuvo la combinación C. curticei - T. colubriformis y 12.8 % (6/47) de los animales tuvieron las tres especies.

De manera coincidente con el presente estudio, en el estado de Guerrero (Municipio de Cuetzala de Progreso) se observó alta prevalencia de H. contortus, C. curticei y T. colubriformis⁽²²⁾ y también en un estudio previo en el estado de Tabasco se determinaron como principales especies las antes citadas⁽²³⁾. En otros países se ha destacado también la importancia de Haemonchus, Cooperia y Trichostrongylus como los de mayor prevalencia y causantes de pérdidas económicas^(7,11).

Respecto al sexo de los animales, el 46.6 % (27/ 58) de las hembras tuvieron parásitos, mientras que en los machos sólo el 35.9 % (23/64) estuvieron parasitados. De estos últimos, los de desecho estuvieron más parasitados (88 %, 7/8) que los provenientes de engordas, en el cual sólo el 28.6 % (16/56) de los animales presentaron parásitos (Cuadro 3). Las diferencias entre las dos categorías de machos se pudieron deber al sistema de producción. Sin embargo, no fue posible analizar esta fuente de variación debido a que un gran número de los ovinos eran entregados por intermediarios y no se tenía manera de conocer su origen exacto.

En el caso de las hembras gestantes, el 50 % (9/18) presentaron nematodos adultos y las hembras vacías tuvieron valores cercanos a esa cifra (44.7 %, 18/40). En otros estudios^(24,25) se ha indicado que existe mayor prevalencia de nematodos gastrointestinales en ovinos machos que en hembras debido a la diferente resistencia genética entre sexos derivado de la distinta producción de hormonas⁽²⁶⁾. Sin embargo, la menor frecuencia encontrada en los machos que se sacrificaron en el rastro, seguramente fue por el número de animales que provenían de sistemas de producción en estabulación (machos de engorda), en cambio las hembras eran básicamente de desecho, provenientes de sistemas de producción en pastoreo, lo que posiblemente explique esta distinta prevalencia de parásitos entre hembras y machos del presente estudio. Por esta situación las conclusiones que se han encontrado en estudios de parasitosis con relación al sexo de los animales no pueden ser aplicadas en los estudios de rastro, en los cuales existe un acondicionamiento en estabulación principalmente en los machos, y por lo tanto cambia la prevalencia de parásitos respecto a los valores indicados en estudios en campo.

El conteo promedio de parásitos adultos en el tracto gastrointestinal de los animales fue de 351 ± 1018. Se observaron diferencias para el número total de nematodos y para los conteos de cada especie (P<0.05) respecto al sexo, estado fisiológico y la edad de los animales (Cuadro 4). Mientras que no se observaron diferencias en la cantidad de parásitos encontrados entre los meses de estudio, excepto en H. contortus.

La cantidad promedio de H. contortus fue de 20 ± 73 por animal. Sólo el 8 % de los animales (2/26) tuvieron altos conteos de H. contortus con 383 y 800 ejemplares. El 35 % de los ovinos parasitados con H. contortus (9/26) tuvieron menos de 10 ejemplares, 38 % de los ovinos (10/26) tuvieron entre 10 y 100 nematodos y el 19 % (5/26) tuvieron entre 100 y 200. Los conteos de esta especie fueron mayores durante el mes de enero (104 adultos) y junio (51 adultos) y bajos conteos promedio en febrero, marzo, mayo y julio (menos de 2).

Para C. curticei, el promedio general fue de 151 ± 627 nematodos. El 12 % de los animales (3/25) tuvieron más de 2,000 adultos, y en el otro extremo una gran proporción de animales parasitados con esta especie (56 %, 14/25) tuvieron menos de 100 ejemplares adultos, mientras que el resto (32 %, 8/25) tuvieron entre 100 y 1,000 ejemplares.

T. colubriformis tuvo un promedio de 179 ± 693 parásitos por animal. Los mayores conteos ocurrieron sólo en el 15 % de los animales (3/ 19) que superaron los dos mil parásitos adultos, y en el otro extremo el 58 % de los animales (11/19) presentaron cargas menores a 500 parásitos.

Los machos de desecho fueron los más infectados por nematodos adultos (2,190), mientras que de las hembras, las vacías fueron las que tuvieron la mayor carga (486) (Cuadro 5). A pesar de que un mayor porcentaje de ovejas estuvieron parasitadas en los conteos de nematodos, tuvieron menor número de ngi que los machos, por lo que se confirma lo indicado por varios autores respecto a la mayor susceptibilidad de los machos a los nematodos^(11,24,26). En este caso en particular, los altos conteos en los machos de desecho y en las hembras vacías se atribuyeron a que provenían de pastoreo, y a pesar de que las ovejas gestantes también en muchos casos fueron de desecho, los conteos sólo fueron de 106 nematodos adultos. En el caso de los machos de engorda los resultados se atribuyen a que provenían en su mayoría de estabulación.

Los machos de desecho fueron los animales con mayor número de H. contortus, con un promedio de 126 ± 279 parásitos; seguidos de las hembras gestantes, machos de engorda y hembras vacías con cargas de 22 ± 90, 11 ± 36 y 9 ± 35 parásitos respectivamente. Para el caso de T. colubriformis y C. curticei, tanto hembras como machos de desecho fueron los que tuvieron el mayor número de nematodos de esta especie (Figura 1).

En la categoría de hembras vacías hubo animales que estaban terminando su lactancia, ya que la glándula mamaria aún tenía producción de leche y debido a que es en esta etapa fisiológica donde la inmunidad contra nematodos gastrointestinales es menor, se le atribuye a esta causa la mayor cantidad de parásitos encontrados en comparación con las ovejas gestantes⁽²⁷⁾. Cabe destacar que las ovejas gestantes en su mayoría se encontraban entre el primer y segundo tercio de gestación, lo cual pudiera explicar el pequeño número de nematodos adultos en las ovejas gestantes, ya que el incremento en la eliminación de huevos de nematodos se ha registrado cerca del parto y durante la lactancia⁽²⁸⁾.

En los ovinos de 31 a 36 meses, los conteos totales de ngi (49 ± 143) fueron menores que en los ovinos de 13 a 18 y de 19 a 30 meses de edad (821 ± 2184 y 891 ±1526, respectivamente). Los menores conteos de H. contortus se observaron en los ovinos de 19 a 36 meses (0 a 0.25 nematodos), y los mayores fueron en animales de 13 a 18 meses y de más de 37 meses de edad (58 y 48 nematodos, respectivamente). En T. colubriformis los menores conteos se obtuvieron en los ovinos de 31 a 36 meses de edad (1.3 nematodos) y la mayor cantidad en los de 19 a 30 meses de edad (739 nematodos) (Cuadro 6).

La variabilidad en la cantidad de nematodos gastrointestinales observada entre las edades registradas de los animales, no puede ser comparada con los resultados indicados en otros estudios^(11,25,29) en los que se ha concluido que conforme se incrementa la edad de los ovinos, estos crean resistencia adquirida contra nematodos gastrointestinales, debido al distinto origen de los animales destinados al abasto.

Se concluye que las especies de nematodos encontrados en este estudio fueron Haemonchus contortus, Trichostrongylus colubriformis y Cooperia curticei, también se observó la presencia del cestodo Moniezia expansa. En la población de estudio la edad, sexo y estado fisiológico afectaron la cantidad de nematodos recuperados en abomaso e intestino delgado. Tanto hembras y machos destinados al abasto tuvieron similar prevalencia de nematodos gastrointestinales. Sin embargo, los conteos de nematodos fueron mayores en los machos que en las hembras.

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